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WO L F G A N G S T U P P Y Y RO B K E S S E L E R

F RU TO S IRRESISTIBLES, INCOMESTIBLES, INCREÍBLES

F RU TO S

F RU TO S IRRESISTIBLES, INCOMESTIBLES, INCREÍBLES Wolfgang Stuppy y Rob Kesseler Editado por Alexandra Papadakis

Para Emma, con amor Wolfgang Stuppy, Kew y Wakehurst Place, marzo de 2008

Dedico este libro a todos mis ahijados: Michael Berlinger, Alfred Chubb, Alice Chubb, Katie Nabbs, Dimitri Roulleau-Gallais, Elenaki Manessi, Laura Stevenson Rob Kesseler, Londres, marzo de 2008

página 1: Calamus aruensis (Arecaceae); palma ratán; originaria de Nueva Guinea, las Islas Salomón, Islas Aru y la punta del Cabo York (Australia); frutos inmaduros; diámetro del fruto 2,6 mm. Únicos dentro de la familia de las palmas (Arecaceae), los frutos del ratán (subfamilia Calamoideae) están cubiertos de escamas reflexas solapadas. Las escamas, cuya función exacta se desconoce, están ordenadas en filas verticales que generan un patrón semejante a la piel de un reptil. Una de las especies de ratán, Salacca zalacca, de Malasia, fue bautizada «palma serpiente» debido al patrón superficial de sus frutos comestibles.

Publicado originariamente en inglés en 2008 con el título Fruit – Edible, Inedible, Incredible por Papadakis Publisher, Kimber Studio, Winterbourne, Berkshire, GB y RG20 8AN en colaboración con el Real Jardín Botánico de Kew Edición original: Sheila de Vallée y Sarah Roberts www.papadakis.net © de la edición en inglés: Wolfgang Stuppy, Rob Kesseler y Papadakis Publisher, 2008 © de esta edición: CLH / Turner, 2013 ISBN: 978-84-15832-67-6 DL: M-20630-2013 Diseño: Alexandra Papadakis Maquetación: Inés Atienza

página 2: Ficus villosa (Moraceae); higo velludo; nativo del Asia tropical; sección longitudinal del fruto (sicono); diámetro del fruto 1,2 cm. Los cerca de 750 miembros del género Ficus (higos) producen sus diminutas flores dentro de una inflorescencia peculiar llamada sicono, la cual, tras la polinización, madura para formar un fruto que comúnmente denominamos higo. Morfológicamente un sicono puede compararse con el capítulo del girasol con el margen curvado para formar una urna, dejando solo un pequeño orificio (ostiolo) en la parte superior. La entrada de la cavidad del higo está cerrada por numerosas brácteas muy juntas, las cuales en el momento de la polinización dejan libre un estrecho pasaje a través del cual los polinizadores de los higos las diminutas avispas de los higos de la familia Agaonidae pueden entrar en la cavidad forrada de flores. En Ficus villosa y otras especies, la cavidad del sicono se llena con un fluido muscilaginoso justo antes de la polinización. página 3: Ficus villosa (Moraceae); higo velludo; originario del Asia tropical; conjunto de frutos (siconos).

Traducción: Ricardina Riina Reservados todos los derechos. Esta publicación o cualquier parte de ella no puede reproducirse o transmitirse en forma alguna o por cualquier medio electrónico, mecánico, incluyendo fotocopia, grabado o cualquier otro sistema de almacenamiento de información, sin el permiso de la editorial.

página 5: Valerianella coronata (Valerianaceae) (literalmente, ‘canónigo coronado’); originaria del Mediterráneo y del Asia sudoccidental y central; fruto (pseudosámara); diámetro 5,2 mm. El ovario ínfero está formado por tres carpelos unidos, pero solo uno de ellos porta una semilla, razón por la cual la mitad de la parte inferior del fruto (el par de lóculos estériles) es más estrecha que la otra. El cáliz está ensanchado en forma de paracaídas, y las puntas de los seis sépalos fusionados, que terminan en espinas ganchudas, ayudan a su dispersión a través del viento y de los animales.

CONTE NIDO 9 10 13 15 19 21 22 38 42 50 59 99 103 113 116 134 138 143 163 180 184 187 251 257 265

Presentación Prólogo Lo exquisito. La imagen artesanal en un entorno digital Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles ¿Qué es un fruto? ¿Qué es un fruto y qué es un vegetal? Angiospermas, gimnospermas y las que copulan en secreto ¿Sin flor no hay fruto? Y si no hay carpelo, ¿no hay fruto? ¿Qué hay en un fruto? Frutos simples Frutos multiples. ¿Varios frutículos de una sola flor? Frutos esquizocárpicos o cómo emular la experiencia múltiple Frutos antocarpos: la piedra angular de los carpólogos Frutos compuestos, ¿un fruto siempre de varias flores? Alborotadores carpológicos Entonces, ¿qué es un fruto? Dispersión: todas las maneras de moverse Dispersión animal Combinación de estrategias Dispersión dirigida Frutos carnosos

The Millennium Seed Bank Project Apéndices English texts

PRESENTACIÓN En el anterior libro, Semillas. La vida en cápsulas de tiempo, encabezaba mi presentación con una cita de Thomas Carlyle. En ella, el autor escocés afirmaba que «si se siembra una semilla con fe y se cuida con perseverancia, solo será cuestión de recoger sus frutos». Pues bien, es un placer para mí presentarles esos Frutos. Polen y Semillas ―los otros dos libros que junto al presente completan una trilogía teórica y visual de la reproducción y vida de las plantas― tenían la misión de sacar a la luz lo que a nuestros ojos suele pasar desapercibido; Frutos persigue un objetivo complementario pero diferente: hacer que veamos con nuevos ojos lo que vemos todos los días y por todas partes. La minuciosa labor de los autores Rob Kesseler y Wolfgang Stuppy consigue que nos detengamos a contemplar las piezas de fruta como si fuesen en realidad piezas de arte. Pero en este caso se trata de un arte tan próximo y, puede que por ello, tan desconocido que resulta difícil creer que lo tengamos, literalmente, al alcance de la mano.Y seguramente sea esta proximidad la que nos impide tomar profunda conciencia de la importancia y significado que para nosotros humanos y para el resto de la naturaleza supone el consumo de frutos. Disfrutar de sus sabores, aromas y colores no debería impedir que conociésemos cómo y por qué podemos acceder con tanta facilidad a ellos y cuál es el impacto real que su consumo provoca en nuestro entorno. Por ello, con esta tercera obra, desde CLH pretendemos contribuir a la apuesta por la construcción de algo que en muy poco tiempo parece haber sido olvidado: una conciencia ecológica. Creemos que de esta manera, podremos lograr que toda decisión, ya provenga de un individuo o de una empresa, esté precedida por una reflexión acerca de las consecuencias que conlleva y la inevitable huella que cualquier acción implica en la naturaleza. Desde CLH llevamos muchos años actuando de este modo y confiamos, no solo en continuar por esta senda, con la idea de que no todo está logrado y que debemos profundizar en nuestro compromiso, sino en demostrar que el trabajo diario siempre acaba, como decía Carlyle, dando sus frutos. José Luis López de Silanes Presidente Ejecutivo de CLH

INTRODUCCIÓN GONZALO NIETO FELINER D I R E C T O R D E L R E A L J A R D Í N B O T Á N I C O D E M A D R I D, C S I C

ste libro cierra una especie de trilogía, dedicada a los órganos relacionados con la reproducción sexual que las plantas dispersan, que son poco conocidos, y que poseen una diversidad de formas tan asombrosa como atractiva. Estas formas, vistas a través de un microscopio electrónico de barrido, captadas por la cámara de Rob Kesseler y coloreadas ligeramente para realzar sus texturas y estructuras, nos acercan a una realidad tangible, que da auténtico sentido a eso que a veces, y de forma un tanto genérica, llamamos biodiversidad. El primero de los libros trataba sobre el grano de polen, el segundo sobre las semillas y este está dedicado a los frutos. Una parte de lo dicho en relación con la funcionalidad de las semillas en el segundo de estos libros se puede aplicar también a los frutos, puesto que son estos los que contienen semillas. Cuando se menciona la palabra fruto, la mayoría de los ciudadanos piensan en una fruta. Wolfang Stuppy nos explica, con tanto rigor como profusión de detalles y ejemplos, que un fruto es mucho más. Cierto es que una fresa, un melón o una piña son frutos, pero también lo son un grano de trigo o ese objeto fusiforme que cuelga del aparato volador plumoso de un diente de león. La diferencia estriba en que en los tres primeros casos el fruto contiene más de una semilla y es jugoso, mientras que en los dos últimos solo contiene una y es seco. Estos son solo dos de los criterios que se utilizan para organizar los frutos en una clasificación con independencia de las familias botánicas a las que pertenezcan. De esto se ocupa una pequeña disciplina dentro de la botánica —la carpología— que lleva varios siglos esforzándose por establecer una terminología precisa y útil. Pero no es esta una empresa fácil, porque los frutos son órganos que están y han estado sometidos a fuertes presiones adaptativas a lo largo de la evolución y, como consecuencia de ello, son muy propensos al cambio. Otra forma de expresarlo, como se hace en el libro desde la perspectiva de la clasificación, es decir que las excepciones son incontables. Pero esta es la naturaleza de la que disfrutamos gracias a la evolución, y de ahí los adjetivos que se dan a los frutos en el título del libro («irresistibles, incomestibles, increíbles»).

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Eryngium paniculatum (Apiaceae); cardoncillo; originario de Argentina y Chile; frutículo; 4,8 mm de largo. Los frutos de la familia de la zanahoria (Apiaceae) se desarrollan a partir de un ovario ínfero compuesto por dos carpelos unidos. Una vez maduros los dos carpelos se separan formando dos frutículos indehiscentes individuales de una sola semilla. Como una adaptación a la dispersión por el viento, los frutículos del cardoncillo poseen un anillo periférico con procesos aliformes (azul claro) y dos o tres sépalos (azul oscuro) que permanecen en el ápice, que también pueden actuar como alas.

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

Eryngium leavenworthii (Apiaceae); originario de Norteamérica; frutículo. A diferencia del cardoncillo, los frutículos del Eryngium leavenworthii están adaptados a la dispersión por animales. Los sépalos persistentes están modificados para actuar como garras, de manera que el frutículo se enganche en el pelaje o plumaje de los animales; frutículo 9 mm de largo.

Introducción

De acuerdo con los carpólogos, los frutos deben denominarse atendiendo a su estructura, en particular a las partes que constituyen el fruto así como a su origen en el desarrollo, y en cierta medida también a su función. Por eso, el libro que tienen entre sus manos se divide en dos partes. En la primera, Stuppy describe exhaustivamente los diferentes tipos de frutos, y así consigue abarcar la amplitud del concepto. En la segunda, se detalla cómo la amplia variedad de formas que vemos ayudan a que el fruto sea dispersado. En esta función participan a menudo otros agentes, abióticos o bióticos, y en este sentido las interacciones con animales descritas son particularmente llamativas. Aunque se pueden agrupar según agentes dispersores, estrategias y hasta los llamados síndromes de dispersión, las historias concretas son en sí suficientemente elocuentes. El libro está documentado con un sinfín de historias curiosas sobre los frutos. Tamaños extraordinarios como el de la escalera de mono, compuestos químicos que tornan la percepción del sabor ácido en dulce, como la miraculina del fruto milagro, apéndices intimidantes, como la de la uña del diablo, o peculiares pero útiles comportamientos, como el del pepino del cerdo hormiguero, son una pequeña muestra de los casos que se explican en el libro. Y junto a las historias, como en el resto de la trilogía, están las imágenes, que abren la ventana a una panoplia de formas, texturas, macro o casi microscópicas que gran parte de los lectores desconocerán, y que representan una fase del ciclo de vida de las plantas que más o menos eficazmente contribuye a ampliar su área de distribución y así aumentar sus posibilidades de supervivencia. Que la naturaleza es una fuente inagotable de peculiaridades es algo conocido desde muy antiguo y singularizado en los gabinetes de curiosidades de los siglos XVI y XVII. Pero esta trilogía muestra que las curiosidades y rarezas a veces están más cerca de nosotros de lo que podríamos pensar y, con ello, nos hace caer en la cuenta de la ceguera con la que muchas veces miramos a nuestro entorno. Que el conocimiento sea patrimonio de toda la sociedad es un objetivo tan necesario como justo y al que, en lo que se refiere al mundo vegetal, contribuyen libros como este, jardínes botánicos como el de Kew, que colaboró en la publicación de la versión original, o el Real Jardín Botánico de Madrid, que se complace en apoyar esta versión en castellano.

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Bulbostylis hispidula subsp. pyriformis (Cyperaceae); nativa del África oriental; fruto (aquenio) con el estigma persistente en el ápice; longitud: 1,3 mm. El fruto no muestra adaptaciones a ningún modo particular de dispersión; como muchas ciperáceas y gramíneas (Poaceae), la planta puede depender simplemente de la ingesta accidental de sus diminutos frutos por parte de animales herbívoros (animales que se alimentan de plantas) al pastar el follaje, facilitando así la dispersión por endozoocoria.

LO EXQUISITO L a i m a ge n a r t e s a n a l e n u n e ntor no dig ital

ROB KESSELER ientras preparaba las imágenes para este libro mi intención era que no solo reflejaran su temática, sino que también ampliaran la evolución e interpretación creativa del material vegetal microscópico desarrollado a partir de mis dos libros anteriores. En Polen. La sexualidad oculta de las flores (Kesseler y Harley), la coloración de los especímenes intentaba reflejar la cualidad suave, etérea y espiritual de los granos de polen y la sutil variación cromática natural, creando una sensación de asombro ante el hecho de que algo tan pequeño pueda ser tan vital para la procreación de la vida vegetal. Al ser un campo de estudio relativamente nuevo me preocupé por no tomarme muchas libertades creativas, utilizando el color para dar énfasis y claridad, una fusión estricta de sensibilidad artística y rigor científico. En Semillas. La vida en cápsulas de tiempo (Kesseler y Stuppy), cambié el antiguo microscopio electrónico de barrido (SEM), que es analógico, más viejo, y a partir del cual las imágenes se transferían a negativos Polaroid de alta resolución, por un modelo digital nuevo. Esto me permitió producir imágenes de mucha más alta resolución y de una increíble claridad, revelando una inimaginable diversidad de formas y topografías superficiales. A diferencia del polen, las semillas en su estado natural desecado muestran una variedad infinita de marrones y negros; por tanto, para revelar sus complejidades estructurales fue necesario usar una paleta de colores más vibrante. El desarrollo en el campo del procesamiento de la imagen digital ha sido tan rápido como impresionante, y de esto dan testimonio las imágenes del espacio exterior creadas a partir de datos enviados desde el Telescopio Hubble. Sin embargo, retener la huella de la mano del artista dentro del campo de la ciencia de la imagen es una tarea exigente en un clima en el que se están desarrollando constantemente programas para facilitar la producción del espectáculo visual. Con las imágenes de este libro quise llevar a un nivel más complejo la naturaleza artística al representar imágenes microscópicas de plantas. Desde el Renacimiento,

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los artistas han ampliado su capacidad para representar mesas rebosantes con un despliegue casi orgiástico de especímenes de primera. En el siglo XVII, el artista Bartolomeo Bimbi, bajo el mecenazgo de los Medici, creó una serie de lienzos dedicados a frutos muy particulares; en un solo cuadro pintó no menos de 115 variedades de peras y en otro 34 limones diferentes. Desde el principio, mi intención fue tratar de igualar esa deliciosa profusión. Los microscopios electrónicos de barrido se desarrollaron para crear imágenes de más alta resolución que las producidas por la microscopia convencional. Los especímenes individuales se limpian, secan y adhieren a una pequeña plataforma de aluminio antes de ser cubiertos con una capa infinitesimalmente fina de oro o platino. En este estado son como pequeñas joyas de metal precioso, exquisitamente talladas. Entonces se colocan dentro de una cámara de vacío y se bombardean con partículas de electrones; los datos resultantes proporcionan la imagen digital. Los granos de polen son pequeños, por lo que en un encuadre se pueden capturar varios cientos de ellos; las semillas son más grandes, de manera que una sola llena un encuadre. Un fruto, incluso uno pequeño, por su naturaleza tiende a ser mucho más grande, y de hecho la mayoría son demasiado grandes como para entrar en el SEM. La imagen del fruto joven de la fresa que aparece en la portada de este libro está compuesta a partir de cuarenta encuadres separados ensamblados cuidadosamente, limpiados, reajustados tonalmente y finalmente coloreados, un proceso que lleva muchas, largas e intensivas horas. Mientras que trabajar con acuarela o pastel es un proceso adictivo ―construcción de tonos y capas de color que cubren lo que está debajo― estas imágenes evolucionan a partir de micrografías grises y planas, consecuentemente traducidas en muchas capas de colores, cuidadosamente trabajadas o degradadas usando una tableta gráfica que tiene la misma sensibilidad que un pincel o un dedo. De esta forma, cada micrografia se convierte en una imagen hecha a mano, artísticamente única, y no solamente en el producto de la tecnología digital.

F RU TO S I R R E S I S T I BLES, INCOMESTIBLES, INCREÍBLES

Calamus longipinna (Arecaceae); palma de ratán; nativa de Nueva Guinea y de las Islas Salomón; detalle de la superficie del fruto; escamas del fruto ilustradas: 1,6 mm de largo. Propio de las palmas de ratán (subfamilia Calamoideae), el fruto está cubierto de escamas reflexas solapadas que crean un patrón parecido al de la piel de un reptil. Debajo de la piel del fruto hay normalmente una semilla envuelta con una gruesa cubierta seminal carnosa y comestible que ofrece una recompensa a los animales que la diseminen. Entre estos dispersores naturales de los frutos del ratán están la civeta de las palmeras (Paradoxurus hermaphroditus), los monos siamang (Hylobates syndactylus), la paloma (Ducula spilorrhoa) y los casuarios (Casuarius casuarius).

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Vitis labrusca «Isabella» (Vitaceae); uva isabella; solo conocida en cultivo, aunque está localmente naturalizada en Europa. La uva isabella es probablemente un híbrido entre la uva brava (Vitis labrusca) del este de Norteamérica y una variedad desconocida de la vid o parra (Vitis vinifera). Sus frutos (bayas) se comen frescos y se usan para preparar zumo y vino. Durante la maduración, las bayas cambian de verde, pasando por amarillo, rosa y azul, hasta que finalmente se tornan en un tono negro azulado oscuro con un aroma intenso.

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

a palabra fruto evoca un delicioso placer: manzanas crujientes, el aroma de las fresas, jugosas naranjas... Los más viajeros entre nosotros podrán también recordar la espléndida cornucopia de frutos tropicales que crecen en los climas más cálidos de nuestro planeta y que, cada vez más, abundan en los estantes de los supermercados. Existen alrededor de 2.500 frutos tropicales comestibles en todo el mundo, pero son los indígenas quienes consumen la mayoría de ellos. Los frutos que han alcanzado cierta importancia comercial son algunos con los sabores más delicados que la naturaleza puede ofrecer, como el mango, el durián y el mangostán. Independientemente de si son de climas tropicales, subtropicales o templados, podemos degustar los frutos de muchas maneras: frescos, secos, cocidos o conservados; en yogures, helados, mermeladas y galletas; como zumos o bebidas alcohólicas.Todas ellas son estupendas. Algunos sirven de especias en forma de granos de pimienta, cardamomo y chiles. Los más valiosos de todos, las vainas fermentadas de la orquídea vainilla (Vanilla planifolia, Orchidaceae), se comercializan como uno de los ingredientes más apreciados del chocolate, del helado y de muchos más postres. Otros, como los frutos de la palmera africana del oeste de África (Elaeis guineensis, Arecaceae) y la oliva (Olea europaea, Oleaceae), son prensados para extraer sus valiosos aceites. También existen frutos que son esenciales para los humanos al ser fuente de materias primas naturales, como fibras, pigmentos y medicinas, o simplemente como adornos. Aunque pueda parecernos un maravilloso regalo de la naturaleza, las plantas no producen sus gloriosos frutos para proveernos de exquisiteces y demás productos útiles. Es por lo tanto legítimo preguntarse por qué existen los frutos y por qué nos atraen tanto. Como se mostrará en este libro, los frutos son parte de una trama muy elaborada. Su verdadera naturaleza se revela a través de lo que encierran en su interior: sus semillas. Las semillas son los órganos más complejos y valiosos que producen las plantas, ya que llevan dentro de sí su próxima generación. Ellas constituyen el único medio por el cual la mayoría de las plantas pueden viajar, y por ello tienen la responsabilidad fundamental de lograr la dispersión y el éxito reproductivo de la especie. Este decisivo papel que desempeñan frutos y semillas en la supervivencia de una especie explica la gran variedad de estrategias de dispersión que las plantas han desarrollado durante el curso de la evolución. El tipo de estrategia seguida ―el viento, el agua, animales y humanos o los mecanismos explosivos de la propia planta― se refleja en la plétora de colores, tamaños y formas diferentes de los frutos, algunos de ellos irresistibles, muchos incomestibles y un gran número de ellos… ¡increíbles! Siguiendo el rumbo marcado por nuestro libro anterior, Semillas. La vida en cápsulas de tiempo, en el cual revelamos la impresionante belleza de las semillas, ahora nos embarcamos en una exploración de la historia natural de una de las más fructíferas invenciones de la naturaleza.

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¿QU É E S U N FRU TO ?

Calotis breviradiata (Asteraceae); nativa de Australia; fruto (cipsela); 2,8 mm de largo. Los pelos cerdosos y los rayos plumosos del papus pueden facilitar principalmente la dispersión a través del viento (anemocoria) y de los animales (epizoocoria).

página anterior: Litchi chinensis subsp. chinensis (Sapindaceae); lichi; nativo del sur de China; detalle de la superficie del fruto; área mostrada 7,8 mm. Litchi chinensis subsp. chinensis (Sapindaceae); lichi; nativo del sur de China; fruto cortado y abierto con la semilla expuesta. El lichi se ha cultivado en China durante más de 3.500 años. Es uno de los frutos más populares de la familia del jaboncillo (Sapindaceae). Debajo de la cáscara coriácea y verrugosa, cuyo color va del rosa al rojo fresa, se encuentra una semilla grande y brillante, rodeada por un apéndice blanco (arilo), delicioso y jugoso. El arilo envuelve la semilla como una bolsa. Está unido solo al ápice de la semilla (extremo micropilar) y cubre el extremo basal simplemente por solapamiento. Los murciélagos fruteros comparten nuestro gusto por esta exquisitez subtropical y se alimentan copiosamente de lichis, causando grandes pérdidas en plantaciones, como en Madagascar.

¿Qué es un fruto y qué es un vegetal?

¿QUÉ ES UN FRUTO Y QUÉ ES UN VEGETAL? «¿Qué es un fruto?» puede parecer una pregunta trivial, pero incluso cuando vamos a hacer la compra entramos sin saberlo en un mundo de conceptos contradictorios e inconsistentes. No dudamos de que las manzanas, naranjas y plátanos sean frutos (o «frutas», en el uso más coloquial de la palabra), pues nos ofrecen todo lo que esperamos de un fruto «de verdad», es decir, una pulpa blanda, crujiente o suculenta, de sabor dulce, que se disfruta mejor cruda y sin acompañamiento. Los cultivadores de frutos profesionales (e incluso los no tan profesionales) son también conscientes de que para que una planta produzca frutos tiene primero que florecer. En consecuencia, la regla de oro de los fruticultores es: ¡sin flores no hay frutos! ¿Pero qué pasa con los frutos sin flores? Cuando estamos comprando en el supermercado podemos dar por bueno un tarro de mermelada hecha de zanahorias (las raíces de Daucus carota subsp. sativus, Apiaceae) o de ruibarbo (los pecíolos de las hojas del Rheum x hybridum, Polygonaceae), pero si el frasco estuviera correctamente etiquetado, tal y como exige la Directiva de la Unión Europea 2001/113/EC del 20 de diciembre de 2001, en alguna parte de la etiqueta debería indicarse el porcentaje de contenido de fruta. Los lectores con conocimientos de botánica pueden entrever aquí cierto grado de inconsistencia. Después de todo, los fabricantes de mermeladas no son botánicos y no suelen saber ni necesitan conocer la diferencia entre un fruto, una raíz o un pecíolo de una hoja. Pero hay una interpretación alternativa. Retornando a nuestras compras semanales, no tendremos dudas a la hora de escoger partes comestibles de plantas a las que, sin ningún tipo de duda, llamamos «vegetales». A diferencia de los frutos, los vegetales ofrecen una experiencia culinaria distinta, aunque no menos deliciosa. Salvo excepciones, su sabor generalmente no es dulce. Algunos de ellos, como la lechuga y el rábano, saben mejor si se comen crudos, pero lo más común es que los vegetales se cocinen y tengan que ser condimentados para realzar un sabor que normalmente no resulta muy interesante. Los jardineros aficionados que mantienen su propio huerto también sabrán que muchos vegetales no provienen de las flores. Muy a menudo corresponden a otras partes de la planta, como las hojas (lechuga, repollo, espinaca), los pecíolos de hojas (apio, ruibarbo), las raíces (zanahorias, rábanos), los tubérculos subterráneos (patatas, tupinambos), los tallos (espárragos), los bulbos (cebollas, ajos) o incluso las inflorescencias jóvenes (alcachofas, brócolis, coliflores). Sin embargo, hay también muchos ejemplos de vegetales que se desarrollan a partir de los ovarios de las flores polinizadas con éxito, como pepinos, calabacines, calabazas, judías verdes, guisantes y tomates. En el extremo más exótico de este tipo de vegetales encontramos los aguacates, las berenjenas, el melón amargo y el chayote. Pero, ¿son estos «verdaderos» vegetales? Si recordamos la definición que hemos dado para un fruto, expresada con la regla de oro de los fruticultores, entonces, ¿no deberían estos vegetales llamarse en realidad frutos? Después de todo, se desarrollan a partir de una flor y, más aún, a menudo contienen semillas, al igual que todos los frutos. Para escapar de este dilema podemos buscar la opinión objetiva de los científicos. Lo cierto es que, desde un punto de vista científico, vegetal es un término culinario y no científico. Su definición es subjetiva, arbitraria y, por ende, está destinada a ser ambigua. De

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lo contrario, ¿cómo fue posible que los horticultores clasificaran los champiñones, que no son ni siquiera plantas, como vegetales? Oscurecido por tal ambigüedad, el vocabulario científico de un botánico omite totalmente la palabra vegetal. Pero, aun así, los botánicos permanecen ajenos a las preocupaciones conceptuales a la hora de nombrar y clasificar los diversos órganos de las plantas. La dificultad no estriba tanto en la distinción entre fruto y vegetal, sino que el problema de los botánicos es obviamente más fundamental. Por increíble que parezca, formular una definición que describa con exactitud lo que es un fruto en el sentido morfológico-botánico, y decidir en qué casos usar el término fruto para denominar los órganos reproductivos maduros de las plantas, ha inquietado a los botánicos durante siglos. Para entender la raíz de esta disyuntiva necesitamos saber más acerca de los diferentes tipos de plantas que nos rodean. ANGIOSPERMAS, GIMNOSPERMAS Y LAS QUE COPULAN EN SECRETO

Las plantas vivientes portadoras de semillas o espermatofitos se inscriben dentro de dos categorías: las gimnospermas, que incluyen cícadas, el ginkgo, coníferas y Gnetales; y las angiospermas, más conocidas como plantas con flor. En la jerarquía evolutiva de las plantas de nuestro planeta, los espermatofitos son los que más han avanzado. Su nivel de organización va mucho más allá que el de sus más primitivos1 parientes, productores de esporas, las criptógamas. Estas últimas comprenden algas, musgos (incluyendo hepáticas y antoceros), licopodios, equisetos y helechos. Debido a que la reproducción se realiza por medio de esporas y no de semillas, las criptógamas carecen generalmente de órganos reproductivos obvios como conos o flores y frutos, razón por la cual son llamadas así: criptógamas viene del griego y significa ‘los que copulan en secreto’ (kryptos = ‘escondido’ + gamein = ‘contraer matrimonio’, ‘copular’). Su método de reproducción sexual es mucho más primario y totalmente dependiente de la presencia de agua. Por eso, las criptógamas viven por lo general en el agua (algas) o en ambientes permanentemente húmedos y en áreas de clima seco pero con periodos húmedos frecuentes (helechos xerófilos y selaginelas). En cambio, las plantas con semillas se las han arreglado para superar estos obstáculos limitantes. A través de la transformación de las esporas masculinas en granos de polen y de los contenedores de esporas femeninas en óvulos que, una vez fertilizados por el polen, se convierten en semillas, los espermatofitos se independizaron del agua para su reproducción sexual. Este paso crucial ocurrió hace unos 360 millones de años, hacia finales del periodo Devónico (hace entre 417 y 354 millones de años). Fue la invención de la semilla ―que permitió a los óvulos alcanzar la fertilización aun en los climas más secos― lo que hizo que los espermatofitos conquistasen casi cada hábitat sobre la Tierra, desde los desiertos más cálidos de África hasta las llanuras heladas de la Antártida. El éxito que el surgimiento de la semilla significa en términos evolutivos queda demostrado por el hecho de que hoy el 97% de todas las plantas pertenecen al grupo de los espermatofitos. Este emocionante capítulo de la historia de la evolución de las plantas terrestres es tratado con mayor detalle en nuestra anterior obra sobre semillas. En el contexto del presente libro, en el que estudiamos los frutos y cómo se desarrollan, será suficiente para el

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Solanum lycopersicum var. cerasiforme (Solanaceae) tomate cherry; una variedad pequeña de tomate, primero cultivada en México, pero probablemente nativa de Sudamérica (Andes); frutos (bayas).

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

página anterior: Dicksonia antarctica (Dicksoniaceae); helecho arborescente de Tasmania; nativo de Australia; especímenes maduros en un bosque lluvioso templado de Australia. Las actuales plantas terrestres productoras de esporas crecen en ambientes húmedos y sombreados. abajo: Cycas revoluta (Cycadaceae); palma sagú; nativa de Japón; planta femenina con un racimo de megasporofilos portando óvulos que emergen en el ápice. más abajo: Cycas revoluta (Cycadaceae); palma sagú; nativa de Japón; planta masculina con un cono de polen.

Angiospermas, gimnospermas y las que copulan en secreto

lector simplemente recordar que los óvulos son los órganos que se vuelven semillas una vez que han sido fertilizados. Topográficamente, los óvulos están localizados en hojas fértiles especializadas llamadas megasporofilos. La disposición de los óvulos en los megasporofilos difiere entre los espermatofitos y, más notablemente, entre las gimnospermas y las angiospermas. Las de semillas desnudas Hoy en día, las gimnospermas forman una categoría heterogénea de plantas con semillas que incluye cuatro grupos diferentes: cícadas, Ginkgo, coníferas y las enigmáticas Gnetales. Hay también varios grupos de gimnospermas extintas que son solo conocidos por sus fósiles, como es el caso de las Bennettitales (también llamadas cicadoideas), parecidas a las cícadas, y las Cordaitales similares a las coníferas, junto con las primeras plantas con semillas, las pteridospermas. Las primeras plantas con semillas llevaban sus óvulos y semillas «desnudas» sobre las ramas o a lo largo de los márgenes de los megasporofilos, por lo que los botánicos las denominan gimnospermas, literalmente ‘las de semillas desnudas’. Las plantas con semillas más antiguas que existen actualmente, las cícadas, todavía presentan sus óvulos de esta manera primitiva. Las cícadas modernas son dioicas, lo que significa que el polen y los óvulos son producidos en individuos distintos. En el primitivo género Cycas, el ápice de la planta femenina produce alternativamente hojas normales y megasporofilos más pequeños que albergan los óvulos. Este misterioso pero obsoleto método que consiste en, simplemente, intercalar esporofilos con hojas normales a lo largo del mismo eje, se encuentra solo en los especímenes femeninos de Cycas.Todas las demás gimnospermas presentan los megasporofilos con los óvulos y las hojas con el polen (microsporofilos) dentro de estructuras dedicadas a esta función, brotes laterales específicos caracterizados por crecimiento determinado. En el caso de la mayoría de las cícadas, esto significa sencillamente que reúnen sus endurecidos esporofilos en forma de escama ―separados por sexos― en conos masculinos de polen y conos femeninos de semillas. Otro dato interesante es que, a diferencia de sus contrapartes femeninas, obviamente más conservadoras, los especímenes masculinos de Cycas también presentan sus microsporofilos dispuestos en conos. La apariencia prehistórica de las cícadas es fascinante, pero no sorprendente, considerando que estas ya formaban una parte importante de la dieta de los dinosaurios. Se han encontrado fósiles de cícadas, incluyendo miembros del género Cycas de apariencia más antigua, en sedimentos que datan del Pérmico temprano (hace entre 248 y 290 millones de años). Durante su apogeo en la siguiente era Mesozoica (que abarca el Triásico, el Jurásico y el Cretácico), las cícadas fueron tan abundantes y diversas que a este periodo también se lo suele llamar la «edad de las cícadas y los dinosaurios». A pesar de un fuerte declive durante los últimos 200 millones de años, las cícadas han logrado sobrevivir casi inmutables, como verdaderos «fósiles vivientes», con alrededor de 290 especies. El ginkgo (Ginkgo biloba) es un árbol único nativo de China que no tiene ningún pariente vivo y, por lo tanto, es clasificado en su propia división (Ginkgophyta), clase (Ginkgoopsida), orden (Ginkgoales), familia (Ginkgoaceae) y género (Ginkgo). Debido a que sus hojas en forma de abanico se asemejan ligeramente a los folíolos de un fronde del

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helecho culantrillo (Adiantum), el ginkgo es también llamado árbol de culantrillo. Se han encontrado fósiles de hojas de ginkgo pertenecientes a especies ancestrales extintas en sedimentos que datan de hace 270 millones de años; es decir, del Pérmico, lo que convierte al ginkgo en otro ejemplo de fósil viviente de gimnosperma. Solo la especie moderna, Ginkgo biloba, sobrevivió en una pequeña área del sudeste de China, donde ha sido reverenciado desde tiempos remotos como un árbol sagrado por los budistas y plantado en los jardines de los templos. Al igual que las cícadas, el ginkgo es también dioico. Aunque no parezcan tan antiguas, las coníferas aparecieron unos pocos millones de años antes que las cícadas, probablemente en el Carbonífero tardío. Durante el Pérmico y el Mesozoico las coníferas dominaron muchos ecosistemas boscosos de climas tropicales y boreales. Desde entonces, las coníferas han sufrido un declive similar al de las cícadas y tan solo subsisten 630 especies. En lo que respecta a órganos reproductivos, las coníferas producen conos parecidos a los de las cícadas, aunque mucho más pequeños. Al igual que el cono masculino de las cícadas, el de las coníferas es simplemente una rama corta con abundantes microsporofilos densamente empaquetados. Sin embargo, los microsporofilos de las cícadas producen numerosos sacos polínicos en su parte inferior mientras que las coníferas modernas solo poseen dos. Superficialmente, los conos femeninos de las cícadas y las coníferas también son muy parecidos, pues cada escama porta solo dos óvulos. A pesar de su sorprendente similitud, los conos femeninos de las coníferas han evolucionado a partir de unas estructuras ramificadas mucho más complejas, como lo demuestran los fósiles. Independientemente del hecho de que evolucionaran a través de rutas diferentes, los conos seminíferos blindados de las cícadas y las coníferas cumplen la misma e importante función: proteger los óvulos del daño físico y de predadores hambrientos. No obstante, para captar el polen, algo vital ya que sin él las ovocélulas no pueden ser fertilizadas, los óvulos deben también estar expuestos al ambiente. Cuando llega el momento de la polinización, las escalas de los conos se aflojan y separan para proporcionar acceso al polen que está en el aire y a los insectos polinizadores. Por lo tanto, ambas, cícadas y coníferas, se consideran todavía gimnospermas de semillas desnudas. El cuarto y más enigmático grupo de gimnospermas que ha sobrevivido hasta el presente son las Gnetales. Estas incluyen solo tres géneros vivientes, Gnetum, Ephedra y Welwitschia. Los tres son tan radicalmente diferentes que los botánicos los clasifican cada uno dentro de su propia familia, Gnetaceae, Ephedraceae y Welwitschiaceae. Los miembros del género tropical Gnetum se parecen mucho a un árbol «normal» de hoja ancha (una angiosperma) y nada a una conífera típica o a una cícada. Una de las aproximadamente 28 especies, Gnetum gnemon, llamada melindjo en su nativa Asia sudoriental, se cultiva por sus semillas comestibles, que están deliciosas si se preparan cocidas o tostadas. Las semillas pisadas o molidas en forma de harina son también usadas para preparar emping o galletas de melindjo, un tipo de bocadillo indonesio muy popular. Fue probablemente sir Francis Drake el primero que trajo las semillas de Gnetum gnemon a Europa cuando regresó de su famoso viaje alrededor del mundo en 1580. Sin saber exactamente lo que había encontrado en la isla de Beretina, en las Filipinas, las llamó Fructus Beretinus.

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abajo: Lepidozamia peroffskyana (Zamiaceae); piña zamia; endémica de Australia oriental; parte inferior de un esporofilo masculino; esporofilo c. 2 cm de ancho. A diferencia de los esporofilos masculinos de las coníferas modernas, que solo producen dos sacos polínicos (microsporangios), las cícadas generan un gran número de sacos polínicos en la parte inferior de sus esporofilos masculinos. página siguiente: Encephalartos ferox (Zamiaceae); nativa de Sudáfrica; detalle microscópico de la parte inferior de un esporofilo masculino con esporangios abiertos; los gránulos amarillos sobre las paredes de algunos esporangios representan un remanente ínfimo de la gran cantidad de polen que contenían; diámetro de un esporangio c. 0,8 mm.

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página anterior: Welwitschia mirabilis (Welwitschiaceae); nativa del desierto del Namib, en el sudoeste de África; una de las plantas más extrañas del planeta. Welwitschia consta únicamente de una gran raíz principal subterránea y un tallo rígido a modo de copa con dos hojas en forma de cinta. Durante su larga vida (hasta 1.500 años), las mismas dos hojas continúan creciendo en la base mientras van muriendo en la punta. Al igual que otras gimnospermas, como las cícadas y las coníferas, Welwitschia mirabilis produce sus semillas en conos. Gnetum sp. (Gnetaceae); fotografiado en Nueva Guinea: semillas inmaduras; las alrededor de 28 especies de Gnetum son trepadoras tropicales de hoja ancha o árboles con un falso aspecto de angiosperma. El órgano reproductivo femenino se parece a un ovario pero es, en realidad, una semilla desnuda que consta de un megasporangio rodeado por lo que puede interpretarse como tres integumentos o, alternativamente, dos integumentos y un perigonio. Las capas carnosas externas de las semillas de Gnetum contienen cristales afilados como agujas para defenderse de predadores como los roedores, que devoran ávidamente las semillas cuando la capa carnosa exterior es eliminada. Sin embargo, algunos animales, como la ardilla malabar (Ratufa indica), se han adaptado a las defensas de Gnetum y se han convertido en dispersores.

Las efedras se distribuyen desde el Mediterráneo hasta China y están presentes también en América. Son plantas arbustivas con ramitas verdes que se parecen superficialmente a un equiseto ―criptógamas pertenecientes al género Equisetum―. Ciertas especies de Ephedra contienen alcaloides útiles que han sido usados en la medicina tradicional china durante más de cinco mil años. La efedrina es el más famoso de estos alcaloides y se utiliza todavía hoy para tratar resfriados, asma y sinusitis.También actúa como un estimulante, efecto secundario que algunas veces utilizan ciertos atletas. La tercera familia de las Gnetales, las Welwitschiaceae, está representada por una sola especie, Welwitschia mirabilis. En su hogar, en los desiertos del sudoeste de África, la planta fue nombrada en honor del botánico austriaco Friedrich Welwitsch (1806-1872), quien descubrió los primeros especímenes en el sur de Angola en 1860. Como lo indica su nombre latino, que significa ‘maravillosa Welwitschia’, la apariencia de la planta es increíblemente extraña, lo que la convierte en una popular atracción turística del desierto del Namib. Formada por apenas un tallo corto en forma de copa con dos hojas opuestas muy largas, en cuyas cortas axilas crecen ramas que portan conos, Welwitschia es de hecho una de las plantas más insólitas de la Tierra. En el transcurso de su larga vida ―hasta 1.500 años― Welwitschia mantiene las mismas dos hojas en forma de cinta, y el tallo puede alcanzar hasta un metro de diámetro. Bajo tierra, una enorme raíz principal penetra hacia abajo hasta alcanzar la capa freática. En las condiciones extremadamente secas del desierto, Welwitschia también ha desarrollado la habilidad de absorber la humedad del rocío de la bruma marina. Las de las semillas no desnudas Si las gimnospermas presentan semillas desnudas, sus hermanos espermatofitos, las angiospermas, lógicamente deben tener, y tienen, semillas que no lo estén. Como muchos otros términos botánicos, el nombre angiosperma proviene del griego (angeion = ‘vaso’ y sperma = ‘semilla’) y alude a sus semillas, que son producidas dentro de megasporofilos bien cerrados llamados carpelos. La ruta evolutiva más probable del carpelo de las angiospermas es a través de megasporofilos primitivos parecidos a hojas, similares a los que podemos todavía observar en las especies del género Cycas. La transformación de este megasporofilo primitivo en un carpelo puede alcanzarse simplemente por medio de un doblez a lo largo del nervio medio del megasporofilo y el sellado de sus márgenes opuestos para formar una bolsa que encierra los óvulos. Pero aunque esto proporciona una mejor protección, la envoltura de los óvulos supone un problema importante: ¿cómo puede el polen alcanzarlos y depositar sus núcleos espermáticos para la fertilización de las ovocélulas que están dentro? En las cícadas y coníferas actuales, los óvulos reciben los granos de polen directamente de una gota de polinización que exudan por el micropilo, una abertura en el ápice del óvulo. Esta gota de polinización captura el polen del aire circundante o de insectos visitantes. Después de cierto tiempo es reabsorbida, llevando los granos de polen recogidos al interior del óvulo, donde pueden germinar cerca de las ovocélulas. En las angiospermas ese mecanismo no funcionaría porque los óvulos no están expuestos al ambiente. La envoltura de los óvulos impide a los granos de polen el acceso directo. Sin embargo, las angiospermas

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no serían el grupo de plantas terrestres más exitoso e innovador si hubieran fracasado en la concepción de una solución elegante a este problema. Sus carpelos desarrollaron un estigma (del griego, ‘mancha’ o ‘cicatriz’), un tejido húmedo en la superficie diseñado específicamente para recibir el polen. Suponemos que, en un principio, se formó un estigma primitivo a lo largo de la sutura donde los márgenes opuestos del megasporofilo doblado se fusionaron originalmente2. Durante el curso de la evolución, las angiospermas perfeccionaron la estructura de sus megasporofilos por medio de la reducción del estigma a una pequeña plataforma en la punta del carpelo. Para asegurar una mayor exposición, en algunas especies el estigma se eleva por encima de la parte hinchada portadora de los óvulos, por medio de una extensión fina de la punta de los carpelos, el estilo. Sobre la superficie húmeda y glandular de los estigmas, los granos de polen encuentran las condiciones apropiadas para la germinación. Con frecuencia, apenas unos minutos después de su llegada, los tubos polínicos emergen de las hendiduras preformadas (aperturas) en la pared de los granos de polen y penetran la superficie del estigma. En su parte inferior, los tubos polínicos pronto entran en un canal especial o tejido transmisor que los nutre y guía a medida que crecen hacia los óvulos contenidos en los lóculos, las cámaras fértiles del ovario. Con la evolución del estigma, las angiospermas no solo habían solucionado el problema de facilitar el acceso vital al polen fertilizador. El estigma se convirtió automáticamente en el único punto de acceso a los carpelos de todo el polen entrante y un centro para la transferencia de los tubos polínicos a los óvulos. Con el establecimiento del estigma, un solo acto de polinización, como la visita de un insecto cargado de polen, podría potencialmente depositar suficiente polen como para fertilizar todos los óvulos de un ovario. Esto es un mecanismo increíblemente eficiente comparado con el de las gimnospermas, cuyos óvulos desnudos tienen que ser polinizados individualmente3.

página siguiente: Drimys winteri (Winteraceae); canelo; nativo de Centroamérica y Sudamérica; diámetro 2,9 mm. Yema floral después de eliminar el perianto para dejar ver los carpelos jóvenes en el centro rodeados por los estambres inmaduros. abajo: Drimys winteri (Winteraceae); canelo; flor con grupo central de carpelos separados (gineceo apocárpico); diámetro 3 cm. más abajo: Drimys winteri (Winteraceae); canelo; fruto, un racimo de frutículos parecidos a bayas; diámetro 2-2,5 cm.

Un misterio abominable Las primeras plantas con carpelos aparecieron entre el Jurásico tardío (hace entre 142 y 206 millones de años) y el Cretácico temprano (hace entre 65 y 142 millones de años), cuando los dinosaurios estaban todavía en su mejor momento. Aunque es indiscutible que las angiospermas deben de haber tenido una gimnosperma como ancestro, sus parientes más cercanos ―vivos o extintos― son aún desconocidos, de la misma manera que se desconocen también formas intermedias que pudieran ayudarnos a documentar los pasos evolutivos dados para pasar de la organización gimnospérmica a la angiospérmica. Lo que es aún más desconcertante es que las angiospermas parecen haber surgido abruptamente de la nada, experimentando una evolución muy rápida. Esta observación ya era incomprensible para el mayor científico del siglo XIX, Charles Darwin (1809-1882), quien, en una carta al botánico sueco Oswald Heer (1809-1883) del 8 de marzo de 1875, describió la súbita aparición de las angiospermas en el registro fósil como «el fenómeno más desconcertante». Cuatro años más tarde, en una carta al director de los Jardines Kew, Joseph Dalton Hooker, con fecha de 22 de julio de 1879, Darwin aludió al rápido surgimiento y pronta diversificación de las angiospermas con el famoso «misterio abominable». A día de hoy, la pregunta sobre el

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Drimys winteri (Winteraceae); canelo; nativo de Centroamérica y Sudamérica; las dos mitades de una yema floral cortada longitudinalmente; diámetro 3,9 mm. Los sépalos forman la «piel» externa verde de la yema, con unos pétalos más grandes, ligeramente doblados, en el interior. Los pétalos envuelven el centro de la yema floral, el cual alberga los estambres (alrededor de la periferia) y los carpelos (en el centro). Las anteras están parcialmente abiertas con un corte mostrando los granos de polen dentro de los sacos polínicos; en el centro el carpelo cortado longitudinalmente permite una vista de los óvulos, que más tarde se convertirán en semillas.

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origen evolutivo de las angiospermas permanece sin respuesta. Algunos responsabilizan del repentino surgimiento de las angiospermas a un registro fósil incompleto e irregular. Otros creen que, en efecto, las angiospermas irrumpieron bruscamente en la historia de la Tierra, con una diversidad considerable y sin ningún antecedente obvio. Existen investigaciones recientes que sugieren una respuesta a este asunto fundamental en la biología evolutiva de las plantas, pero que aún está por resolver. Los científicos han hallado evidencias que indican que las angiospermas sufrieron una duplicación total del genoma ―es decir, una duplicación de todos sus genes― en los inicios de su historia evolutiva. Una duplicación de todo el genoma produce un juego completo extra de genes que proporciona suficiente materia prima para experimentos evolutivos a través de mutaciones aleatorias. Mientras que la mayoría de las mutaciones tienen efectos neutros o perjudiciales sobre la vitalidad de un organismo y la selección natural las erradica rápidamente, unas pocas, pero muy importantes, desencadenan la expresión de características nuevas y ventajosas. Al ofrecer una gama máxima de oportunidades para el desarrollo de nuevos genes beneficiosos, las duplicaciones totales del genoma son consideradas como un posible mecanismo que impulsa explosiones repentinas de evolución como el origen de las angiospermas y su posterior expansión. Sea cual sea la respuesta, perdura el hecho de que el carpelo, junto con otras progresiones significativas que exploraremos más adelante, otorgó a las angiospermas ventajas evolutivas tremendas sobre las gimnospermas. La consecuencia de ello es que, con 422.000 especies estimadas, las angiospermas superan enormemente a las poco más de mil especies de gimnospermas que han sobrevivido hasta hoy. No es sorprendente, por lo tanto, que la abrumadora mayoría de plantas a nuestro alrededor ―magnolias, hayas, encinos, narcisos, rosas, cactus, palmas y orquídeas― sean todas angiospermas. La gran proliferación de las angiospermas se produjo alrededor del Cretácico medio (hace unos 100 millones de años). Aunque las gimnospermas y los helechos todavía dominaban los bosques, es entonces cuando un gran número de angiospermas diferentes apareció en el registro fósil. Para el Cretácico tardío (hace unos 80 millones de años), parece que las angiospermas se convirtieron en el grupo de plantas predominante en la mayoría de los ambientes ―aunque los bosques boreales estaban todavía dominados por coníferas―, y muchos de sus fósiles pueden ser identificados como parientes de nuestras hayas, arces y magnolias modernas. Así de rápido, las angiospermas se diversificaron y esparcieron a cada hábitat, dondequiera que la vida vegetal era posible, desde los polos al Ecuador. Hoy, las angiospermas dominan la mayoría de los tipos de vegetación. Dos especies han entrado incluso en el inhóspito círculo Antártico, reservado solo a los musgos, hepáticas, líquenes y hongos más resistentes. Se trata del pasto antártico (Deschampsia antarctica, Poaceae) y el clavel antártico (Colobanthus quitensis), miembro de la familia de los claveles (Caryophyllaceae). Ambas especies se encuentran en las islas Orcadas del Sur y las islas Shetland del Sur, y a lo largo de la península Antártica occidental. Algunas angiospermas volvieron a un estilo de vida acuático similar al de sus ancestros lejanos, las algas. Las angiospermas acuáticas están muy presentes en riachuelos, ríos y lagos

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Ocimum basilicum (Lamiaceae); albahaca dulce; originalmente de Asia, cultivada durante más de 5.000 años; diámetro de un grano de polen 4 µm. Estos dos granos de polen muestran el patrón de superficie reticulada propia del polen de los miembros de la familia de la menta (Lamiaceae). Los surcos longitudinales lisos reciben el nombre de aperturas, áreas débiles de la dura pared del polen, a través de las cuales el tubo polínico emerge.

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de agua dulce (lirios de agua [Nymphaea spp., Nymphaeaceae], el loto sagrado [Nelumbo nucifera, Nelumbonaceae] o algunos ranúnculos como Ranunculus aquatilis y R. baudotii). Una élite muy pequeña, especialmente las hierbas marinas (Zostera spp., Zosteraceae), se han adaptado incluso a las condiciones salinas del mar, donde prosperan a profundidades de hasta 50 m. Esta diversidad extrema de hábitats y estilos de vida refleja una sorprendente variedad de modos de existencia. Angiospermas extremistas El espectro de formas de vida de las angiospermas comienza con una diminuta planta acuática flotante, Wolffia angusta (Araceae), del sudeste de Australia. Con un tamaño de solo 0,6 x 0,33 milímetros, el cuerpo consiste en poco más que un bulto taloide verde en el que no se pueden diferenciar hojas, raíces y tallos. Coincidentemente, encontramos el extremo opuesto en el mismo continente. Uno de los eucaliptos de Australia, Eucalyptus regnans (Myrtaceae), alcanza la vertiginosa altura de casi 100 metros. El espécimen vivo más grande, llamado popularmente «sueño de Ícaro», crece en el valle Styx de la Reserva Andrómeda de Tasmania y mide actualmente 97 metros. Un ejemplar histórico de la misma especie se taló en Gippsland,Victoria, alrededor del año 1872, y se decía que medía 132,5 metros, e incluso algunos aseguran que en realidad alcanzaba los 152,4 metros de altura. En cualquiera de los dos casos, habría sido el árbol más alto que se haya encontrado. Sin embargo, el récord mundial actual del organismo viviente más alto no lo tiene una angiosperma sino una gimnosperma, una secuoya gigante costera (Sequoia sempervirens, Taxodiaceae). Con una altura de 115,55 metros, el árbol fue descubierto durante el verano de 2006 en el Parque Nacional Redwood del norte de California y fue admirablemente bautizado como Hyperion o el Titán de la luz. En la mitología griega, Titán era el hijo de la diosa de la tierra Gaya y del dios del cielo Urano, y el padre de Helios, el dios que personifica al Sol. Aunque actualmente pierdan la competición por ser el árbol más alto del mundo, las angiospermas superan a las gimnospermas más de 400 veces en cuanto a variedad de especies. Esta superioridad en número se refleja en una mayor diversidad de formas de vida que la que puede encontrarse entre sus primas de semillas desnudas que aún existen. Entre la minúscula Wolffia angusta y el gigante Eucalyptus regnans, las angiospermas enriquecen la vida en la tierra con cerca de medio millón de hierbas, árboles y arbustos, rastreras, trepadoras y enredaderas, suculentas almacenadoras de agua, epífitas, parásitas y carnívoras y muchas otras maravillas naturales.

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Zostera marina (Zosteraceae); hierba marina; nativa de Europa; las 18 especies de Zosteraceae son las más prominentes entre una pequeña élite de angiospermas adaptadas a vivir completamente sumergidas en agua de mar. Las hierbas marinas pueden crecer a una profundidad de hasta 50 m. Las plantas secas de Zostera marina se usan como material de embalaje y relleno para colchones.

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Deschampsia antarctica (Poaceae); hierba antártica; nativa de Sudamérica meridional y de la Antártida marítima; 5 mm de largo. La diáspora consiste de un flósculo entero, comprendiendo el ovario maduro (cariópsis) cubierto con la pálea (amarilla), la lema (azul) y parte de la raquilla plumosa (eje de la espiguilla). La hierba antártica es una de las dos especies de plantas con flores que están adaptadas a vivir en la Antártida.

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¿SIN FLOR NO HAY FRUTO?

Equipados con este esquema sobre las principales diferencias entre los distintos grupos de plantas con semillas, ahora podemos volver a nuestra pregunta original y explorar un poco más sobre qué es un fruto en el sentido estrictamente científico. Para muchos botánicos, definir el fruto ha causado pocos o ningún dolor de cabeza. En 1694, Joseph Pitton de Tournefort (1656-1708) describió el fruto como «el producto de una flor», tal y como hacen hoy muchos libros (Judd et al. 2002; Leins 2000). Esta definición convence gracias a su simplicidad y claridad y, después de todo, llegamos a la misma interpretación anteriormente cuando revisamos nuestra lista de compras. Sin embargo, para entender fríamente las consecuencias de dicha definición, necesitamos ahondar detenidamente en la ciencia de la botánica y establecer qué es una flor. ¿Una piña de un pino es un fruto? La mayoría de los textos botánicos nos dicen que las gimnospermas de hoy no poseen flores y por lo tanto ―evidentemente― no tienen frutos. Por ejemplo, las piñas de los pinos y los enormes conos de semillas de las cícadas no pueden considerarse frutos pese a estar llenos de semillas. De acuerdo con nuestra definición, los frutos reales tienen que provenir de flores reales y supuestamente estas están presentes solo en las llamadas angiospermas que, en consecuencia, son comúnmente denominadas «plantas con flor». Científicamente, una flor se caracteriza por ser como una rama corta especializada cuyo crecimiento termina con la producción de una o más hojas fértiles, llamadas esporofilos. Estos esporofilos portan o bien los órganos reproductivos masculinos o los femeninos, es decir, los sacos polínicos o los óvulos, respectivamente. Los óvulos son particularmente importantes en nuestro contexto porque son los órganos a partir de los cuales se desarrollan las semillas; las semillas después de todo, son la raison d’être de un fruto. Hasta aquí, y sin hacer más restricciones a la definición, los conos masculinos y femeninos de las cícadas, por ejemplo, tendrían que ser calificados como flores masculinas y femeninas. Sin embargo, las cícadas son gimnospermas y por lo tanto, en sentido estricto, carecen de flores. La consecuencia lógica de todo ello es que las cícadas son incapaces de producir frutos, a pesar de sus llamativos conos seminíferos, los cuales, como en el caso de la piña zamia (Lepidozamia peroffskyana, Zamiaceae) de Australia, pueden alcanzar hasta 90 centímetros de largo y un peso de más de 45 kilos. Pero entonces, ¿a qué acuerdo llegaron los científicos para que únicamente las plantas con flores pudieran tener tanto flores como frutos? Simplemente añadieron un requerimiento imposible de cumplir para la mayoría de las gimnospermas. Aparte de representar una rama especializada con crecimiento determinado llevando los esporofilos masculinos y femeninos, una flor científicamente aceptable debe también poseer algún tipo de perigonio o perianto compuesto de hojas estériles adicionales rodeando los esporofilos. Esto puede parecerle complicado a los que no son botánicos, pero lo que realmente significa es que una flor verdadera debe tener algunos pétalos, más o menos llamativos o similares a hojas (sépalos o tépalos), asociados con los esporofilos. Y una vez más, la mayoría de nosotros estaría de acuerdo. Después de todo, cuando utilizamos las flores para que hablen por nosotros, ¿quién

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páginas 40 y 41: Wolffia columbiana (Araceae); con una longitud de 0,8-1,3 mm esta planta es solo un poco más grande que su pariente cercana, Wolffia angusta, la planta con flor más pequeña del mundo. Existen de 7 a 11 especies de Wolffia en el mundo, todas ellas plantas acuáticas flotantes. Sus diminutos cuerpos elipsoidales carecen de raíces y no muestran ninguna diferencia entre tallo y hojas. Mientras flotan, solo la porción central de la superficie dorsal permanece por encima del agua, por lo que los estomas (poros respiratorios) están circunscritos a este área. La reproducción es principalmente asexual y consiste en el brote continuo o gemación de plantas hijas a partir de una bolsa reproductiva en forma de embudo en el extremo basal de la planta madre. página 40: estoma (poro respiratorio; ancho de la apertura 20 µm) en el lado dorsal aplanado de una planta. página 41, abajo: planta madre con una planta hija muy joven creciendo en la parte inferior de la bolsa reproductiva; arriba a la derecha y arriba a la izquierda: pares clonales de las plantas madre e hija; izquierda: planta hija joven (diámetro 0,7 mm) con la cicatriz del desprendimiento y la bolsa reproductiva adyacente que empieza a emerger. página siguiente: Eucalyptus virginea (Myrtaceae); endémico del sudoeste de Australia; fruto (cápsula loculicida); diámetro 1,2 cm. El fruto de este raro eucalipto, descubierto recientemente, es notorio por sus prominentes valvas ascendentes. Eucalyptus regnans (Myrtaceae); nativo del sur de Australia y Tasmania; frutos (cápsulas loculicidas); este eucalipto produce árboles gigantes de hasta más de 100 m, de ahí el epíteto latino (regnum = ‘norma, ‘autoridad’). A pesar de su majestuoso tamaño, los frutos del Eucalyptus regnans (cápsulas loculicidas que se abren con tres valvas) miden solo de 5 a 8 mm de largo y de 4 a 7 mm de diámetro.

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¿Sin flor no hay fruto?

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intentaría captar la atención de una mujer hermosa con las humildes piñas de pino en lugar de con un ramo de vistosas rosas con brillantes pétalos rojos? No obstante, no importa el esfuerzo de los botánicos para tratar de excluir las gimnospermas del grupo de las plantas con flores; quedan por ahí unos pocos representantes «pintorescos» que estropean este concepto, por lo demás convincente. Si buscamos la verdad científica, tenemos que admitir que las extrañas Gnetales en realidad poseen flores reales. Es cierto que sus flores son muy pequeñas y no del todo vistosas, pero sus esporofilos están claramente rodeados por un perianto, que es exactamente lo que requiere la definición científica de flor. Para poder separar claramente lo que generalmente llamamos «plantas con flor» de las más primitivas gimnospermas, lo más apropiado es llamar angiospermas a las primeras. El nombre angiosperma no es solo científicamente más correcto, sino que también refleja mejor uno de los caracteres cruciales que permite distinguir claramente a las angiospermas de las gimnospermas: la posesión de carpelos cerrados4.

abajo: Pinus coulteri (Pinaceae); nativo del sudoeste de Norteamérica; cono; este pino produce unas pesadas semillas aladas, comestibles, que se dispersan primero (e ineficientemente) por el viento, y luego son recogidas por animales recolectores y almacenadores. Los conos de semillas de Pinus coulteri pueden acanzar hasta 35 cm de largo y pesar más de 4 kg. más abajo: Lepidozamia peroffskyana (Zamiaceae); piña zamia; endémica del este de Australia; planta femenina con un cono de semillas; la piña zamia posee los conos de semillas más grandes (hasta 90 cm de largo) y pesados (más de 45 kg) de todas las cícadas.

Y SI NO HAY CARPELO, ¿NO HAY FRUTO?

La regla «sin flor no hay fruto», que las Gnetales echaron abajo con éxito, acabó por no cumplir totalmente su propósito de limitar la posesión de frutos a las angiospermas. En este sentido, ha calado más hondo la definición adoptada por muchos botánicos de que «un fruto es un ovario maduro que incluye las semillas». La inspiración de este concepto, por lo demás un tanto limitado, viene probablemente del primer tratado carpológico de la historia, el célebre libro De fructibus et seminibus plantarum [Sobre frutos y semillas de plantas] de Joseph Gaertner (1732-1791), publicado entre 1788 y 1792. Gaertner distinguió entre fruto (fructus), que aplicó (inter alia) al cono de Pinus, mientras que para la mayoría de los frutos de angiospermas usó el término pericarpium, que definió como un «ovario maduro». Esto puede parecer confuso en la actualidad, pero Gaertner formuló sus ideas mucho antes de 1827, cuando Robert Brown (1773-1858) estableció la diferencia fundamental entre gimnospermas y angiospermas, a las que hasta ese momento los botánicos trataban conjuntamente. Por otro lado, a finales del siglo XVIII la estructura detallada del gineceo no se había comprendido totalmente. De hecho, en la mente de Gaertner y su contemporáneo, el gran Carlos Linneo (1707-1778), muchos frutos de angiospermas (los de la familia del girasol, Asteraceae) se consideraban semillas desnudas. En el siglo XIX, John Lindley (1832) compendió los términos usados por Gaertner para pericarpios y los utilizó como nombres para tipos de frutos, y definió fruto como ‘el ovario o pistilo en su madurez; pero, aunque este es el sentido en el cual el término es aplicado estrictamente, aún en la práctica se extiende a cualquier cosa que esté combinada con el ovario cuando este madura’. Aunque la historia es más complicada de lo que puede explicarse aquí, poco ha cambiado en los últimos 170 años. Los autores más «modernos» todavía eligen definir un fruto como el producto del ovario maduro, aunque algunos permiten que se incluyan otras partes de la flor (por ejemplo, Raven et al. 1999; Mauseth 2003; Heywood et al. 2007), una «inconsistencia» que ya señaló Lindley. Debido a que las gimnospermas no poseen carpelos,

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Chamaecyparis lawsoniana (Cupressaceae); ciprés de Lawson; nativo del noroeste de Norteamérica; cono seminífero abierto con dos semillas remanentes de color marrón oscuro; diámetro 9 mm. Las escamas vacías del cono muestran dos cicatrices ahí donde estuvieron adheridas las semillas; al igual que los macrosporofilos de las cícadas, las escamas del cono de las coníferas siempre llevan dos óvulos. Sin embargo, el registro fósil demuestra que estas no solo representan una hoja fértil individual sino más bien un sistema completo, aunque bastante reducido, de ramificación lateral.

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página anterior: Phytolacca acinosa (Phytolaccaceae); nativa del este de Asia; flor; diámetro de la flor 7,5 mm. Como siempre sucede con las dicotiledóneas, la Phytolacca acinosa posee flores pentámeras con cinco tépalos blancos o rojizos (el cáliz está ausente) y los dos verticilos de cinco estambres (las anteras ya se han caído); solo el número de carpelos (8) se sale de la norma. Aunque están unidos en un gineceo sincárpico súpero, las constricciones marcan claramente las fronteras entre los carpelos individuales, cada uno con su propio estilo. Galanthus nivalis subsp. imperati «Ginns» (Amaryllidaceae); gota de nieve, variedad de jardín; la forma silvestre nativa del sur de Europa; flor. Al igual que en el resto de las monocotiledóneas, la gota de nieve posee flores trímeras con tres grandes segmentos de perianto exteriores, blancos («sépalos») y tres segmentos interiores más pequeños («pétalos»). La parte verde inflada de la flor, debajo del perianto, es el ovario ínfero que está formado por tres carpelos unidos.

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y por lo tanto carecen de ovario, son consecuentemente incapaces de producir frutos, al menos de acuerdo a esta popular definición. Indudablemente, los carpelos son una invención notable y tienen su mérito. De hecho, la posesión de carpelos cerrados en vez de megasporofilos abiertos es una de las ventajas más significativas que las angiospermas tienen sobre las gimnospermas. Avances en otras áreas, como una estructura del tronco más sofisticada con una conductividad del agua mejorada, una vida sexual refinada, un método altamente económico de producción de semillas y una mayor flexibilidad en el establecimiento de plántulas, han ayudado también a las angiospermas a convertirse en la clase dominante entre las plantas. Sin embargo, como fue discutido en nuestro libro anterior sobre semillas, la reproducción sexual y la dispersión de las semillas continúan siendo los eventos más cruciales en el ciclo de vida de una planta con semilla. Además, probablemente más que cualquier otra cosa, fue esa increíble habilidad para adaptarse y perfeccionar sus flores, frutos y semillas de tantas maneras diferentes lo que impulsó el éxito evolutivo de las angiospermas. De todos modos, la dificultad de los botánicos para definir un fruto no termina con la exclusión de las gimnospermas. Como pronto descubriremos, la complejidad del problema se incrementa dentro de las mismas angiospermas y el dilema conceptual se agudiza. Las razones se hallan en la gran versatilidad y adaptabilidad de las angiospermas. No solo generan las plantas más hermosas, fascinantes y útiles sobre la Tierra, sino que al mismo tiempo nos presentan una diversidad incomprensible e inclasificable de flores y frutos, todo un reto para los botánicos. Un despliegue desvergonzado Si aplicamos los estándares morales humanos a las angiospermas, sus flores solo pueden ser descritas como un despliegue desvergonzado y ofensivamente extravagante de los genitales de las plantas. La primera persona en descubrir que las flores de las angiospermas contenían los órganos sexuales femeninos y masculinos de las plantas fue el naturalista y médico inglés Nehemiah Grew (1641-1712). Gran parte de la terminología que usamos hoy para describir científicamente las flores fue inventada por Grew en su gran trabajo La anatomía de las plantas, publicado en 1682. A ojos de un botánico, una flor de angiosperma consta normalmente ―pero no universalmente― de al menos cuatro verticilos distintos de estructuras foliares especializadas. Las más externas, llamadas sépalos y que tienen forma de plato o taza, y que en principio cubren y protegen la flor, constituyen el cáliz (del latín, ‘taza’) de la flor abierta. Los sépalos son en su mayoría verdes y más pequeños que los grandes y coloridos pétalos que se desarrollan en el siguiente verticilo interior a los sépalos, donde configuran la llamativa corola (del latín, ‘pequeña corona’) de la flor. Juntos, el cáliz y la corola constituyen lo que los botánicos llaman perianto. Cuando todas las hojas florales muestran el mismo aspecto, como por ejemplo en un tulipán, estas se denominan tépalos y la estructura en forma de perianto que producen se conoce como perígono. Los sépalos y los pétalos se presentan a menudo en grupos de tres (típico de monocotiledóneas como los lirios, orquídeas y agaves) o cinco (típico de dicotiledóneas como claveles, habas y malvas). Si continuamos hacia el centro de la flor superados los pétalos, pasamos a través del

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androceo, una palabra derivada del griego que significa literalmente ‘las habitaciones de los hombres’. Detrás de lo que en 1826 Johannes August Christian Roeper (1801-1885) nombró con mucho humor «las habitaciones de los hombres» están los órganos sexuales masculinos de las flores, representados por uno o dos verticilos de microsporofilos o estambres. Cada estambre está formado por un tallito delicado, el filamento, que lleva una antera en el extremo superior. La antera es la parte fértil del estambre y contiene los granos de polen distribuidos en cuatro cámaras: los microsporangios masculinos o sacos polínicos. Los carpelos, que representan los órganos reproductivos femeninos, están situados en el centro de la flor. Una vez más, gracias a la creatividad de Roeper, la suma de todos los carpelos de una flor se denomina científicamente «las habitaciones de las mujeres» o gineceo. Los términos más familiares referidos a las partes femeninas de una flor son pistilo u ovario, pero, como explicaremos más adelante, estos no son de modo alguno sinónimos. Mientras que muchas flores exhiben sus órganos sexuales con total impudicia, unas cuantas angiospermas tienen la decencia de cubrirse ellas mismas, limitando solamente el despliegue «fitopornográfico» a sus estigmas y estambres. Esconden sus partes femeninas en una extensión del eje floral en forma de taza o tubo (receptáculo), la parte del vástago que sirve de soporte a los órganos florales. A medida que este tubo floral o hipantio se desarrolla, porta todos los otros órganos florales en su borde superior. El resultado es una flor epigina (del griego epi = ‘arriba’ + gyne = ‘femenino’) en la que los sépalos, pétalos y estambres se sitúan sobre el ovario ínfero, ahora oculto. En lugar de dotar de una apariencia más virtuosa, el verdadero significado evolutivo de las flores epiginas es el de proporcionar una mayor protección a sus partes femeninas vitales escondiéndolas de insectos dañinos. Su «contraparte exhibicionista», llamada flor hipogina (del griego hypo = ‘debajo’,‘abajo’), luce sus órganos femeninos en una posición súpera, donde los estambres, pétalos y sépalos están adheridos al receptáculo por debajo del ovario expuesto. Una condición intermedia se presenta en las flores periginas (del griego peri = ‘alrededor’), donde un hipantio rodea al gineceo aunque permanece separado de él. Las flores de las cerezas, cuyos ovarios están situados en el centro de un minúsculo hipantio recolector de néctar en forma de copa, son un ejemplo cercano de una flor perigina. En este momento algunos lectores podrían comenzar a preguntarse por qué el autor está devanándose los sesos en busca de términos confusos y de tan sutiles distinciones teóricas. Una comprensión clara de la evolución y de la arquitectura de las flores, especialmente la estructura y la posición del gineceo, es la clave para entender la formación de los frutos. Por ejemplo, la pared (pericarpio) de un fruto que se desarrolla a partir de una flor hipogina consta únicamente de la pared del ovario, mientras que una flor epigina produce un fruto con una pared formada por la pared del ovario y el hipantio. La mayor parte de lo que comemos cuando disfrutamos de una manzana es el tejido producido por el hipantio, muy poco lo aporta la pared del ovario.

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Citrus hystrix (Rutaceae); lima kaffir; nativa de Indonesia. Las aromáticas hojas de la lima kaffir son un ingrediente común en la cocina tailandesa. arriba: fruto; diámetro c. 4 cm. página siguiente: sección longitudinal de una yema floral, proporcionando una vista dentro del ovario súpero sincárpico y revelando la inserción de los óvulos en el centro del ovario (placentación axial); diámetro de la yema 5,0 mm. abajo: flores mostrando cuatro pétalos blancos, numerosos estambres y un ovario súpero prominente (verde) que consta de varios carpelos unidos; diámetro de las flores c. 1,4 cm.

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No exactamente el ovario de Eva Independientemente de su organización y posición en relación a los demás órganos florales, los carpelos son el útero de una flor. Portan los óvulos, los órganos que se convierten en semillas tras la fertilización. Dentro del ovario, los óvulos están adheridos a la pared del carpelo en áreas especiales, a menudo sobresalientes, conocidas como placentas. La función de la placenta en las plantas es similar a la de la placenta humana. En ambos casos el término se refiere a un órgano que nutre la descendencia en desarrollo, aunque la analogía no es perfecta. En su significado original, óvulo (del latín ovulum, el diminutivo de ovum = ‘huevo’) sugiere una homología con la célula huevo de un animal o de un humano, pero los óvulos de las plantas con semillas están constituidos por más de una célula huevo. Es un órgano muy complicado ―con una historia evolutiva compleja― que en su corazón hospeda una ovocélula. El uso del término óvulo data de los tiempos de Nehemiah Grew en el siglo XVII, mucho antes de que Wilhelm Hofmeister (1822-1877) realizara su revolucionario descubrimiento en 1851. Demostrando que la alternancia de generaciones en plantas con semillas seguía el mismo principio que en musgos y helechos, Hofmeister probó por primera vez su nexo evolutivo y reveló la complicada naturaleza del óvulo de las plantas con semillas. Puesto que el óvulo no es un huevo, el ovario de las plantas no es de la misma naturaleza que la del ovario de los mamíferos. Pero los viejos hábitos difícilmente desaparecen y el uso de ambos términos ha perdurado en el lenguaje botánico.

abajo: Passiflora edulis forma edulis (Passifloraceae); flor de la pasión, maracuyá; nativa de Sudamérica; corte transversal del fruto (pepo o pepónide); diámetro c. 4 cm. El ovario, formado por tres carpelos unidos, cuenta con un solo lóculo, con las semillas en tres placentas parietales. La parte comestible está formada por el arilo carnoso de la semilla. más abajo: Solanum betaceum (Solanaceae); árbol de tomate, tamarillo; nativo de Sudamérica; sección transversal del fruto (baya); diámetro 4 cm. El gineceo sincárpico está formado por dos carpelos unidos. Las semillas en cada uno de los dos lóculos están dispuestas en grandes placentas carnosas en forma de paraguas.

Mensajeros involuntarios La sofisticada organización de los sépalos, pétalos, estambres y carpelos de las angiospermas ha demostrado ser una valiosa innovación evolutiva. Mientras las gimnospermas producen su polen y óvulos en conos diferentes (coníferas) o en individuos separados (cícadas), la mayoría de las angiospermas combinan sus microsporofilos (estambres) y megasporofilos (carpelos) en una única flor bisexual. Estas flores bisexuales tienen ciertas ventajas que reflejan la manera en que son polinizadas. El enorme éxito de las flores de las angiospermas se debe a su popularidad entre los animales. Los estambres producen polen rico en energía, y unas glándulas especiales dentro de la flor secretan néctar azucarado. La libre disponibilidad de alimento y bebida se anuncia a través de grandes y llamativos pétalos a los que se une en ocasiones un perfume hechizante. Ambos persiguen atraer visitantes hambrientos, especialmente insectos, pero también murciélagos, pájaros (como colibríes) y otros vertebrados. Durante sus breves visitas, a los animales no solo se les recompensa con una comida deliciosa, sino que al mismo tiempo se ven «contaminados» por el polen de la flor. En sus viajes en busca de alimento, los animales transfieren polen a flores de otros individuos de la misma especie, aunque estén muy dispersos. Es la razón por la que tener flores bisexuales en lugar de flores masculinas y femeninas separadas, que además tendrían que estar equipadas con «publicidad» y recompensas para los polinizadores. Al juntar microsporofilos (estambres) y megasporofilos (carpelos) en la misma flor, pueden recibir el polen de un insecto visitante y al mismo tiempo algo del polen de la misma flor queda adherido al mensajero involuntario.

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abajo: Apis mellifera (abeja de miel europea) visitando un aciano (Centaurea cyanus, Asteraceae); nativo de Eurasia. más abajo: Corylus avellana (Betulaceae); avellano; nativa de Eurasia; flor femenina exhibiendo las ramas roja de su estigma; abajo: las inflorescencias masculinas parecidas a amentos; como es propio de las plantas polinizadas por el viento, el avellano posee flores femeninas y masculinas diminutas, separadas y sin periantos llamativos.

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Viento, sexo y separación de género Las flores bisexuales tienen muchas ventajas cuando los animales son los agentes polinizadores. Sin embargo, hay situaciones en las que lo mejor es separar las flores masculinas y femeninas, incluso en las angiospermas. Como en el caso de situaciones en las que los animales polinizadores no abundan pero el viento está muy presente, como en los bosques templados, sabanas, estepas y lugares con un clima ártico-alpino. Es entonces cuando algunas angiospermas se abstienen prudentemente de llevar a cabo despliegues florales vistosos y producen solamente flores unisexuales, pequeñas y encubiertas, y que, en ausencia de grandes pétalos y sépalos, ofrecen un fácil acceso al viento portador de polen. Puesto que el viento no posee una dirección específica, es un medio de dispersión poco fiable y que requiere de enormes cantidades de polen y de un gran número de flores, especialmente de flores masculinas. Por dar solo un ejemplo, el avellano (Corylus avellana, Betulaceae) produce 2,5 millones de granos de polen por cada flor masculina. No obstante, y a pesar de la alta producción de polen, la polinización a través del viento (anemofilia) resulta ser bastante eficiente en cuanto a sus costes en comunidades en las que muchos individuos de la misma especie crecen muy juntos unos de los otros. El material y la energía ahorrados en la creación de pétalos grandes y de néctar para atraer animales pueden ser invertidos en la elaboración de más polen. No todas las angiospermas anemofílicas poseen flores unisexuales, como lo demuestra la mayoría de las gramíneas (Poaceae). Generalmente, sin embargo, en especies polinizadas por el viento, el mantenimiento de las flores masculinas y femeninas separadas, ya sea dentro de una misma planta (monoecia) o en plantas separadas (dioecia), ayuda a prevenir la autopolinización y el autocruzamiento. Debido a la naturaleza azarosa de la polinización, las flores femeninas frecuentemente atrapan un solo grano de polen, si es que logran coger alguno. Por lo tanto, sus ovarios contienen un número muy reducido de óvulos, de los que normalmente solo se desarrolla uno, que es el que formará la semilla, como queda demostrado por el fruto de una única semilla que estas producen (avellanas, castañas, bellotas, cariópsides de gramíneas). Mientras que la mayoría de las gimnospermas, especialmente las coníferas, han sido siempre polinizadas por el viento, casi todos los grupos anemófilos de angiospermas descienden de linajes que fueron originalmente polinizados por insectos. Sus flores unisexuales aún muestran partes rudimentarias que recuerdan su pasado bisexual. Muchos de los árboles que componen los bosques de angiospermas de hoja ancha de las regiones templadas tienen flores unisexuales polinizadas por el viento, a menudo agrupadas en amentos. Alisos, abedules, hayas, robles, castaños y avellanos, cuyo polen, al ser transportado por el aire, causa tantas molestias cada primavera a quienes sufren de fiebre del heno, son buenos ejemplos para demostrar el éxito de su estrategia. La buena noticia para los alérgicos al polen es que los bosques tropicales ricos en insectos están casi libres de angiospermas polinizadas por el viento.

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¿QUÉ HAY EN UN FRUTO? Como quiera que se realice la polinización, dado que al menos algo de polen alcance probablemente al estigma de un miembro de la misma especie, los granos de polen germinan y envían sus tubos polínicos en crecimiento a través del tejido estilar hasta el interior de los lóculos del ovario donde fertilizan a los óvulos. Una vez que la polinización se ha llevado a cabo con éxito, la flor se prepara para convertirse en un fruto: los pétalos se marchitan y caen, los óvulos comienzan a transformarse en semillas y el ovario empieza a hincharse. La mayoría de los frutos consta de un solo gineceo maduro ―las demás partes de la flor ya se habrán amustiado y caído cuando las semillas estén listas para la dispersión―. Esto explica por qué los primeros botánicos concluyeron que un fruto podía ser definido como un ovario o gineceo maduro. Por consiguiente, los dos componentes esenciales de un fruto maduro son las semillas ―que solo están ausentes en cultivos sin semillas específicamente seleccionados, como plátanos y uvas― y la pared del fruto o pericarpio que las contiene. La semilla aloja el precioso embrión, el vástago en miniatura que, tras la germinación, da lugar a una nueva planta. En cuanto al tamaño, las semillas pueden variar desde la enorme nuez de las Seychelles (Lodoicea maldivica, Arecaceae) que es en realidad un fruto indehiscente de una sola semilla y que puede pesar más de veinte kilos, hasta las de la familia de las orquídeas (Orchidaceae), algunas de las cuales miden menos de un cuarto de milímetro de longitud. En este tipo de semillas, semejantes al polvo, el embrión es diminuto y está formado por apenas una docena de células. En el castaño de indias (Aesculus hippocastanum, Sapindaceae), el aguacate (Persea americana, Lauraceae) y el mangle (Rhizophora spp., Rhizophoraceae), por nombrar solo algunos, los embriones son muy grandes. El embrión vegetal mayor, con un peso de un kilo, se encuentra en las semillas de un miembro de la familia de las leguminosas, Mora megistosperma (syn. Mora oleifera), de América tropical. Además del embrión, las semillas pueden también contener un tejido especial que guarda nutrientes ricos en energía y proporciona una reserva para el inicio rápido de la germinación del embrión. Este tejido de almacenamiento, denominado endosperma, alberga un gran número de semillas con embriones pequeños como los de las magnolias (Magnoliaceae), ranúnculos (Ranunculaceae) y palmas (Arecaceae). La última incluye la colosal (por no decir erótica) palma de la nuez de las Seychelles y su pariente lejano, el coco (Cocos nucifera). En otras semillas, como la del castaño de Indias, la del aguacate y las de varias leguminosas, el embrión ya ha absorbido todo el endosperma durante su desarrollo, acumulando sus nutrientes en sus propios tejidos. Reforzadas con suficiente alimento depositado en sus cuerpos inflados ―especialmente en los cotiledones― las semillas con dichos embriones de almacenamiento cuentan con una gran ventaja: una vez listas, son capaces de germinar mucho más rápido que las semillas cuyos embriones digieren y absorben los nutrientes del endosperma solo durante la germinación. Con la vital responsabilidad de nutrir, proteger y finalmente dispersar estos milagrosos paquetes de vida, no resulta sorprendente que la estructura del gineceo tenga una considerable influencia en la organización interna y externa del fruto maduro. Con la finalidad de alcanzar una mejor comprensión de la tremenda diversidad de tipos de frutos,

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Anagallis arvensis (Primulaceae); muraje rojo; nativa de Europa. abajo: flores; diámetro 10-14 mm. página siguiente: fruto (pixidio) con semillas; la cápsula del muraje rojo se abre a través de una tapa. El estilo rígido y persistente en el ápice puede ayudar a quitar la tapa cuando la cápsula es tocada por un animal o roza a otras plantas debido al viento; diámetro del fruto 4 mm.

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exploraremos más cuidadosamente los diferentes clases de gineceo encontrados entre las angiospermas. Confusión babilónica Una de las primeras diferencias que notamos al examinar de cerca las partes florales femeninas es que el número de carpelos por flor varía entre los distintos grupos de angiospermas. En un sentido riguroso, poseer un único carpelo es propio de los miembros de la familia de las leguminosas (Fabaceae), que incluye «frutos vegetales» como las judías y los guisantes, y también muchas plantas «ornamentales», como el guisante de olor (Lathyrus odoratus), la glicinia china (Wisteria cinensis), el algarrobo negro (Robinia pseudoacacia) y el tojo (Ulex europaeus). Otros ejemplos familiares con flores monocárpicas son las cerezas, ciruelas y melocotones (Prunus spp., Rosaceae). Si hay dos o más carpelos en una flor, como sucede en la mayoría de las angiospermas, los carpelos pueden estar separados, formando un gineceo apocárpico, o unidos, creando un solo pistilo o gineceo sincárpico. Esto puede sonar confuso, y de hecho lo es. Aunque hay una distinción sutil entre los tres términos pistilo, ovario y gineceo, muchos botánicos los usan indistintamente. El término que suena más complejo, gineceo, es en realidad el más simple de explicar porque se refiere a la suma de todos los carpelos de una flor individual, independientemente de que haya uno (gineceo unicarpelar) o muchos (gineceo pluricarpelar), o de si están separados o unidos. Los otros dos términos se usan a menudo sin ningún fundamento. En un sentido estrictamente científico, el pistilo se refiere o a cada uno de los carpelos individuales de un gineceo apocárpico o a un sincarpo, la estructura formada por varios carpelos unidos de un gineceo sincárpico. Por ejemplo, la flor de un ranúnculo (Ranunculus spp., Ranunculaceae) con su gineceo apocárpico tiene tantos pistilos como carpelos. En cambio, el ovario sincárpico de los tulipanes (Tulipa spp., Liliaceae) consta de un solo pistilo, pero este está formado por tres carpelos unidos. El vocablo ovario posee casi el mismo significado que pistilo, excepto que se refiere solo a la parte abultada que contiene los óvulos (o el óvulo), excluyendo el estilo y el estigma.

página siguiente: Persea americana (Lauraceae); aguacate; nativo de América Central, donde el fruto es usado como alimento desde hace 10.000 años; sección longitudinal del fruto (baya); adaptado claramente a la dispersión por animales, el aguacate, rico en aceites, es uno de los frutos más nutritivos y ricos en fibra. Su semilla, que es extremadamente grande, en combinación con el color verde de la piel y su alto contenido de aceites, sugiere que el aguacate está adaptado a la dispersión por grandes mamíferos que formaban parte de la megafauna extinta del Pleistoceno, que desapareció hace 13.000 años. Hoy, en su tierra de origen, los aguacates los disfrutan los gatos silvestres y los jaguares. En lugar de confiar en una cubierta seminal dura o endocarpio, las grandes semillas se protegen ellas mismas con toxinas de sabor amargo que disuaden a los animales de masticarlas. Tahina spectabilis (Arecaeae); una especie nueva de palma endémica de Madagascar descubierta recientemente; sección longitudinal de la semilla mostrando el pequeño embrión en forma de clavija embebido en un copioso endosperma blanco; semilla 2,1 cm de largo. El endosperma presenta crecimientos interiores de tejidos de la cubierta seminal (llamados ruminaciones), posiblemente una adaptación contra los predadores de semillas (especialmente insectos), a los que disuade a través de sustancias químicas tóxicas y amargas, especialmente taninos. Estos últimos son los responsables del color marrón de la cubierta seminal. Se piensa que solo existen menos de cien ejemplares de esta extraordinaria palma, que llega a medir más de 18 m de alto y florece solo una vez durante su vida, estimada en 30-50 años.

Labor femenina mejorada Tras este minucioso intento por restablecer la precisión científica, es el momento de retomar una tarea más emocionante: explorar la diversidad de la genitalia floral femenina. Si una especie tiene los carpelos separados o unidos es una característica fundamental y su significado yace muy enterrado en la historia de las angiospermas. La posesión de carpelos separados, cada uno equipado con su propio estigma, significa que cada carpelo debe de ser polinizado individualmente. Si bien no está totalmente ausente en familias más avanzadas (Rosaceae), esta condición predomina entre los miembros primitivos que aún existen de las angiospermas, como las Annonaceae, Lardizabalaceae, Winteraceae y Ranunculaceae. Durante el curso de la evolución, la tendencia de las angiospermas de fusionar sus órganos florales, especialmente los carpelos, ha desembocado en el desarrollo de gineceos sincárpicos, en los que los carpelos unidos comparten un solo estigma. Un

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Ranunculus parviflorus (Ranunculaceae); ranúnculo de flor pequeña; nativo de Europa occidental y del Mediterráneo; 3 mm largo. Este es uno de los varios frutículos (aquenios) producidos por el gineceo apocárpico típico de los ranúnculos. Los ganchos en la superficie del aquenio indican una adaptación a la dispersión por animales (epizoocoria). página siguiente: Ranunculus pygmaeus (Ranunculaceae); ranúnculo pigmeo; nativo del norte de Europa, los Alpes orientales, los Cárpatos occidentales y Norteamérica; brote con flor y fruto (poliaquenio); diámetro de la flor 4 mm.

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estigma compartido por varios carpelos significa una mejora en el desempeño femenino a través de la polinización racionalizada: en las angiospermas avanzadas con gineceo sincárpico, todos los óvulos, no solo en uno sino en varios carpelos, son fertilizados en un único acto de polinización. Esto les concede una clara ventaja evolutiva sobre sus hermanas apocárpicas, ya desfasadas, con el resultado de que la mayoría de las angiospermas vivientes se caracterizan por sus gineceos sincárpicos. Independientemente de la disparidad numérica entre las angiospermas apocárpicas y sincárpicas, las diferencias fundamentales que encontramos en sus gineceos nos hacen prever grandes diferencias en sus frutos. Cómo ser un carpólogo El hecho de que haya flores con pistilos simples y múltiples es la característica más importante que los carpólogos ―la gente que se dedica al estudio y la clasificación de los frutos― utilizan para establecer algún orden entre la abrumadora diversidad de frutos. Las flores con un solo pistilo producen lo que se denomina un fruto simple. La mayoría de los frutos que comemos pertenecen a esta categoría. Los frutos que se desarrollan a partir de flores con pistilos múltiples consisten en un grupo de frutículos individuales, cada uno de los cuales representa un carpelo maduro. Estos frutos, que incluyen la frambuesa (Rubus idaeus, Rosaceae) y la mora (Rubus fruticosus), son los llamados frutos agregados. Técnicamente ―pero no evolutivamente― en el limbo entre los frutos simples y los agregados existe una categoría un tanto engorrosa: frutos que son producidos a partir de ovarios sincárpicos que se desintegran en carpelos individuales. Esta separación de los carpelos puede ocurrir inmediatamente después de la polinización, como en la familia de la adelfa (Apocynaceae) y del cacao (Sterculiaceae; ahora incluida dentro de la familia de las malvas, Malvaceae), o solo en la madurez, como en la familia del jaboncillo (Sapindaceae; por ejemplo, Acer spp.) y las malvas (Malva spp., Malvaceae). En cualquiera de los dos casos, el fruto se considera esquizocárpico. Finalmente están las moras del moral (Morus nigra, Moraceae) que, aunque son muy similares a las frambuesas y moras, representan otro tipo de fruto ―uno compuesto―. A pesar de la semejanza superficial, a diferencia de las frambuesas y moras, las moras del moral son el producto del esfuerzo conjunto de varias flores. Aunque esto podría no ser evidente debido al tamaño de las flores en cuestión, los frutos compuestos, como las moras del moral, se desarrollan a partir de una inflorescencia completa. Esto solo ha sido un breve resumen; más adelante analizaremos muchos más ejemplos de los diferentes tipos de frutos. Por ahora, es fundamental recordar que los frutos simples, múltiples, esquizocárpicos y compuestos son las cuatro categorías principales de frutos de las angiospermas. La base para cualquier otra clasificación parte de ellos. Una vez que un fruto ha sido asignado a uno de estos cuatro tipos, la segunda característica más importante es evaluar la textura de la pared del fruto (pericarpio) ―si es blanda o dura, jugosa o seca―. El tercer y último criterio básico de la carpología distingue entre los frutos que se abren en la madurez para liberar sus semillas (frutos dehiscentes) y aquellos que permanecen cerrados (frutos indehiscentes).

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Por supuesto, las angiospermas no serían angiospermas si su adaptabilidad universal no fuese más allá de sus frutos. Entre los hechos de la vida a los que los futuros carpólogos van a tener que hacer frente está el de comprobar, cuando estudien los frutos de las angiospermas, que casi cualquier textura y estructura imaginable es posible. Lo que es más desconcertante para el botánico entusiasta es que las tres características fundamentales y que se usan tradicionalmente para clasificar los frutos se encuentran en las angiospermas en todas las combinaciones posibles.

página anterior: Citrus hystrix (Rutaceae); lima kaffir; nativa de Indonesia; yema floral con pétalos y estambres parcialmente removidos para permitir una vista del ovario súpero; tras la fertilización el ovario produce un pequeño fruto verde en forma de pomo, la lima kaffir; diámetro 5,5 mm. Citrus sinensis (Rutaceae); naranja dulce; cultivada desde la antigüedad; se supone que es nativa de China o India; flores y frutos. Los frutos cítricos se han cultivado en el sudeste asiático durante al menos 4.000 años. Con más de 60 millones de toneladas producidas cada año en el mundo entero, la naranja dulce es el más importante de todos los cítricos.

¿Qué hay en un fruto?

El verdadero significado de los frutos Conocer cómo están formados los frutos ―y qué órganos utilizan las plantas para alcanzar su desconcertante variedad― es un tema fascinante incluso si la clasificación de estos, de acuerdo a su estructura, puede parecer un intento por colocar una camisa de fuerza a su abrumadora diversidad. Sin embargo, la búsqueda de patrones generales y la definición de categorías precisas es una práctica científica esencial. Su objetivo es facilitar la comunicación dentro de la comunidad científica y ayudar a dotar de cierto orden a algo que, de otra manera, sería un caos inmanejable, independientemente de qué ámbito del mundo natural se estudie. En lo que a los frutos respecta, entender su estructura y desarrollo es solo el punto de partida para el estudio de todos los demás aspectos de su historia natural. De hecho, la morfología pura es una abstracción, la razón por la que los frutos adquieren la forma que tienen solo puede entenderse completamente cuando se observa su función biológica, es decir, la dispersión de las semillas que contienen. Por razones que se verán con detalle más adelante, una dispersión exitosa de las semillas es crucial para la supervivencia de las especies. Esta función vital expone los frutos y semillas a fuertes presiones adaptativas durante el curso de la evolución. Efectivamente, la enorme diversidad de tipos de frutos desplegada en la naturaleza es una consecuencia directa de estas presiones funcionales, lo que a menudo conduce a parecidos sorprendentes entre especies no relacionadas expuestas a exigencias ecológicas similares. Aunque tales convergencias son un poco intrigantes, causan una controversia aún mayor entre los carpólogos debido a las relaciones artificiales entre muchos de los taxones que están representados por un tipo particular de fruto. Armados con esta breve introducción a la ciencia de la carpología, y sin desvelar más verdades desconcertantes acerca de la naturaleza real de los frutos, comenzaremos ahora nuestro viaje por el universo de la carpología, comenzando con el tipo de fruto más simple de todos.

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Actinidia deliciosa (Actinidiaceae); kiwi; nativo de China meridional. página anterior: detalles microscópicos de la superficie del fruto; en su exterior, los kiwis están cubiertos por dos tipos de pelos, largos multicelulares y cortos de dos células; área de la imagen 4 mm de ancho. abajo: sección transversal de un fruto (baya); el fruto del kiwi se desarrolla a partir de un ovario súpero formado por 30 o más carpelos unidos. Las numerosas paredes (septos) entre los carpelos individuales son claramente visibles entre las pequeñas semillas negruzcas, similares a los radios de una rueda; diámetro c. 4 cm. más abajo: frutos de kiwi en la planta.

Frutos simples

FRUTOS SIMPLES Debido a que la mayoría de las angiospermas posee flores con un solo pistilo, ya esté formado por un carpelo individual o por varios unidos, estamos más familiarizados con frutos que se desarrollan a partir de ese tipo de flores, especialmente si vivimos en las zonas templadas del hemisferio norte. Los frutos que se desarrollan a partir de una sola flor con un único pistilo se llaman frutos simples, independientemente de si son carnosos o secos, dehiscentes (que se abren) o indehiscentes (que no se abren). Las judías verdes (Phaseolus spp.), las vainas de los guisantes (Pisum sativum) y las algarrobas (Ceratonia siliqua) son todas frutos simples de la familia de las leguminosas y, como tales, crecen a partir de un solo carpelo. Los tomates (Solanum lycopersicum, Solanaceae), las naranjas (Citrus sinensis, Rutaceae), los kiwis (Actinidia deliciosa, Actinidaceae), las calabazas gigantes (Cucurbita maxima, Cucurbitaceae) y las papayas (Carica papaya, Caricaceae) son frutos simples formados a partir de pistilos compuestos. Estos gineceos sincárpicos, en los cuales dos o más carpelos se han unido para formar un solo pistilo u ovario, son mucho más comunes que los gineceos apocárpicos y están presentes en familias más avanzadas (Asteraceae, Campanulaceae, Liliaceae, Solanaceae). Si no está envuelto por otras partes de la flor, su gineceo se puede ver como un solo pistilo en forma de botella o de dedo en el centro de la flor (tulipanes, lirios, Citrus spp.). En general, un gineceo sincárpico tiene un aspecto similar al de un gineceo monocárpico. A menudo, el número de lóbulos o ramas estigmáticas nos indica cuántos carpelos participaron en la formación de un pistilo. Por ejemplo, el estigma trilobado de un tulipán, una típica monocotiledónea, revela que el pistilo está compuesto por tres carpelos unidos. Sin embargo, para estar totalmente seguros del número de carpelos involucrados en la formación de un ovario en particular, necesitamos recurrir a medios quirúrgicos en forma de corte transversal a través de la mitad del ovario. El número de cámaras o lóculos que pueden distinguirse dentro del ovario generalmente indica el número de carpelos que participaron en su formación, siempre que los carpelos individuales retengan sus paredes o septos. Tomemos una naranja o un limón como ejemplo. Cada segmento del fruto representa un carpelo y somos capaces de separarlos tan fácilmente porque los carpelos conservan sus paredes a pesar de estar fusionados en un solo pistilo. Encontraremos más dificultades cuando examinemos un fruto de maracuyá o granadilla (Passiflora ligularis, Passifloraceae). A pesar de que el fruto lleva todas sus semillas en un solo lóculo, el pistilo está formado por tres carpelos. En un fruto de maracuyá, el número de carpelos unidos para formar un pistilo no se revela por el número de divisiones dentro del ovario, sino por el número de placentas ―áreas en el interior del pericarpio a las que están adheridas las semillas―. Dependiendo de la textura de la pared de los frutos y de si estos se abren en la madurez para liberar sus semillas, los frutos simples que tienen solo el ovario maduro sin ningún órgano adherido son subdivididos en bayas, drupas y nueces por un lado, y en frutos capsulares por el otro.

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La verdad sobre las bayas En el lenguaje común, y con propósitos culinarios, cualquier pequeño fruto comestible con múltiples semillas es una baya (en latín, bacca). Sin embargo, los botánicos aplican una definición científicamente más rigurosa. Solo los frutos simples indehiscentes cuyo pericarpio (pared del ovario) se hace totalmente carnoso en la madurez son considerados verdaderas bayas, contengan una o muchas semillas. Por lo tanto, hablando «botánicamente», no solo los arándanos (Vaccinium corymbosum, V. myrtillus, Ericaceae), las grosellas (Ribes uvacrispa, Grossulariaceae), las grosellas negras (Ribes nigrum) y las uvas (Vitis vinifera, Vitaceae) son calificadas como bayas, sino también los aguacates (Persea americana, Lauraceae), los tomates (Solanum lycopersicum, Solanaceae), las berenjenas (Solanum melongena), las carambolas (Averrhoa carambola, Oxalidaceae) y los kiwis (Actinidia deliciosa, Actinidiaceae). Por un lado, a pesar de que sus nombres en inglés terminen en berries (strawberries, raspberries, etcétera), las fresas (Fragaria x ananassa, Rosaceae), las frambuesas (Rubus idaeus, Rosaceae), las moras del moral (Morus nigra, Moraceae) y las moras (Rubus fruticosus) no son realmente bayas (berries), sino un tipo de fruto muy diferente del que hablaremos más adelante. La peor denominación de todas es la de «bayas de enebro». Aunque de extrema importancia cuando se trata de darle a la ginebra su sabor característico, las bayas de enebro nunca serán bayas a ojos de un botánico, y muchos afirmarían que no son ni siquiera frutos. La razón de este rechazo yace en la posición evolutiva del enebro. Científicamente, las bayas de enebro son los conos carnosos del Juniperus communis, una conífera perteneciente a la familia de los cipreses (Cupressaceae), y por ende un miembro de las gimnospermas, que, como hemos visto, son ampliamente conocidas por carecer de frutos en sentido estricto. Durante los dos o tres años que se requieren para que los aromáticos conos seminíferos de este ciprés dioico se desarrollen, las tres escamas superiores se transforman en una capa carnosa azul que cubre lo que parece engañosamente el pericarpio de una baya verdadera. Vale la pena echar un vistazo más de cerca a algunos ejemplos inesperados de bayas entre las angiospermas.

página siguiente: Medicago orbicularis (Fabaceae); caracolillo; nativo del Mediterráneo; fruto (cámara), visto desde su extremo inferior; diámetro 1,5 cm. Al igual que los frutos del resto de miembros de la familia de las leguminosas, la cámara del caracolillo se desarrolla a partir un solo carpelo. Propio del género Medicago, el carpelo está enrollado formando una espiral de 4 a 6 vueltas. La forma discoidal plana y el ala angosta periférica sugiere que el fruto indehiscente está principalmente adaptado a la dispersión por el viento. Dovyalis caffra (Salicaceae); manzana kei; nativa del área del río Kei, en el sur de África; fruto (baya); a pesar de su nombre, la manzana kei es una baya en vez de una manzana (pomo). Los frutos comestibles alcanzan un diámetro de 2,5 a 4 cm y contienen entre 5 y 15 semillas. Su pulpa jugosa y ácida es muy sabrosa y se suele comer fresca o preparada en mermelada o jalea.

La milagrosa baya milagro En el África tropical occidental hay un arbusto con pequeñas bayas rojas (entre 2 y 3 centímetros de largo) que pueden tener un sabor no muy dulce, pero sí un efecto extraordinario sobre nuestras papilas gustativas. Instantes después de haber masticado la pulpa de una baya milagro, que es como se conoce el fruto de Synsepalum dulcificum (Sapotaceae), nuestra lengua comienza a percibir el sabor ácido como si fuera dulce, haciendo que limones y limas sepan tan dulces como naranjas. El efecto de la baya milagro lo causa la glicoproteína miraculina. Se desconoce todavía cómo funciona exactamente la miraculina, pero probablemente hace que los ácidos activen los receptores del sabor dulce que hay en nuestra lengua. En el transcurso de una hora, o incluso menos, la ilusión comienza a desaparecer y nuestras papilas gustativas regresan a su estado normal. De hecho, las tribus locales han usado estos frutos durante siglos para «endulzar» sus alimentos y bebidas.

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El África occidental es también el hogar de otro fruto singular con un nombre igualmente sugestivo. La pulpa de la baya de serendipia (Dioscoreophyllum cumminsii, Menispermaceae), que en realidad es una drupa, también contiene una curiosa proteína llamada monelina. A diferencia de la miraculina, la monelina realmente tiene un sabor dulce ―cerca de mil veces más dulce que la sacarosa―. Sin embargo, aunque la monelina es potencialmente un gran endulzante natural, su extracción es muy costosa y se desnaturaliza a altas temperaturas, por lo cual su uso en alimentos procesados sería inapropiado. Manzanas doradas Aunque la pared de su fruto es predominantemente blanda, algunas bayas tienen una corteza externa particularmente dura. Los ejemplos más conocidos de tales bayas blindadas son los frutos cítricos. Las alrededor de veinte especies del género Citrus se distribuyen naturalmente desde la India septentrional hasta China, a través de Asia sudoriental, alcanzando su punto más meridional en el noreste de Australia (Queensland). Para las naranjas dulces (Citrus sinensis, Rutaceae), las mandarinas (C. reticulata), los pomelos (Citrus x paradis, C. maxima) y otros cítricos como limones (C. limon), limas (C. aurantifolia), naranjas amargas (C. auranticum, usadas para mermeladas) y naranjas chinas (C. margarita), los botánicos acuñaron hace mucho tiempo un término especial, hesperidio, un nombre aparentemente inverosímil para un tipo de fruto tan inofensivo, pero no para aquellos que disfrutaban de una educación clásica como los botánicos de antaño. La naranja era la manzana dorada de la mitología griega, y en el jardín de las Hespérides, en el occidente, era donde crecían manzanas doradas. El nombre hesperidio es simplemente el resultado de la latinización de su raíz griega. A pesar de este nombre glorioso que les fue otorgado por los antiguos griegos, las naranjas no son siempre de este color. Cuando se viaja por los trópicos uno puede buscar en vano naranjas de color naranja, pero le sorprenderá el dulce sabor de los abundantes frutos verdes oscuros de aspecto inmaduro. En los países tropicales, donde nunca hace frío ―excepto en regiones de alta montaña―, las naranjas permanecen verdes, incluso cuando están maduras. Esto ocurre porque los pigmentos naranjas (carotenos) solo se producen a bajas temperaturas. Si las condiciones ambientales fluctúan entre el calor y el frío, también fluctúa el color de los frutos. La parte comestible de una naranja tiene un origen peculiar. Un examen minucioso de los segmentos de una naranja, un pomelo, un limón u otro fruto cítrico muestra que la pulpa está formada por pelos multicelulares, cuya parte distal se ensancha. Estos pelos emergen de la superficie interna de la pared del ovario y llenan todo el espacio que rodea las semillas dentro de los lóculos. Cuando las paredes celulares dentro del pelo finalmente se rompen, la cavidad se llena de jugo, creando «sacos de jugo» de un sabor delicioso.

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abajo: Juniperus flaccida (Cuppressaceae); enebro llorón; nativo de México y del sur de Texas; cono seminífero; los frutos carnosos de los enebros o cedros se llaman habitualmente bayas, pero son en realidad conos; diámentro del fruto c. 1 cm. más abajo: Averrhoa carambola (Oxalidaceae); carambola; cultivada durante siglos en el sudeste de Asia, se deduce que tuvo su origen entre India, Sri Lanka e Indonesia; frutos inmaduros (bayas) y flores; las carambolas se comen frescas y se usan para hacer mermeladas, jaleas, conservas, zumo y licor. La pulpa tierna tiene un sabor dulce pero ligeramente ácido que recuerda a una mezcla de melón, manzana y kiwi.

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Hylocereus undatus (Cactaceae); fruto dragón, pitahaya; nativa de América tropical; fruto (acrosarco); aunque parecen bayas, las pitahayas o frutos del dragón no son simplemente un ovario maduro; fruto c. 16 cm de largo. En la familia de las Cactaceae, la flor propiamente dicha está literalmente hundida dentro de una parte del tallo, por esta razón la parte que lleva el ovario y el posterior fruto está a menudo cubierta con hojas (brácteas escamiformes). Por dentro, el fruto dragón contiene cientos de diminutas semillas negras embebidas en una pulpa comestible dulce, de color blanco o rojo, formada por los funículos carnosos de las semillas.

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Citrus margarita (Rutaceae); naranja china; cultivada durante siglos, probablemente nativa de China meridional; sección transversal a través de la pared del fruto; el olor aromático de las hojas y los frutos de los cítricos se debe a la presencia de aceites esenciales, producidos por las glándulas oleíferas, que se pueden observar en forma de grandes cavidades esféricas dentro del tejido. página siguiente: Citrus margarita (Rutaceae); naranja china; sección transversal a través del fruto (hesperidio); diámetro 2,1 cm. La parte comestible del fruto consiste en pequeños «sacos de jugo», que son esencialmente pelos multicelulares que emergen de la superficie interna de la pared del ovario. Llega un momento en el que las paredes celulares dentro de los sacos de jugo se rompen y el fruto se hace jugoso y dulce.

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Cidras fragantes Las cidras son más apreciadas por su gruesa corteza aromática que por su pulpa carnosa. Aunque la mayoría de nosotros nunca ha visto los frutos frescos, parecidos al limón, de Citrus medica, seguramente sí hemos probado su corteza confitada, que se usa abundantemente en la industria alimentaria, especialmente como un ingrediente para confituras y tartas de frutas. Como sus parientes, el limón y la lima, el árbol del cidro probablemente tiene su origen en la India, pero como los humanos lo han cultivado durante miles de años, nunca se sabrá su origen exacto. Se han encontrado semillas de cidra en Mesopotamia (actual Irak) cuya datación se calcula hacia al año 4000 a.C. En tiempos antiguos, las cidras se usaron principalmente con fines religiosos y medicinales, ya que servían como remedio para el mal del navegante, dolencias pulmonares e intestinales, disentería y otros problemas de salud. Debido a su agradable fragancia, las cidras frescas se utilizaron también como una fuente de perfume y como ambientadores naturales, un uso que todavía perdura en el centro y norte de China. Conocida desde mucho tiempo en Oriente, la cidra finalmente llegó a Europa alrededor del 300 a.C., cuando los ejércitos de Alejandro Magno introdujeron el fruto en el Mediterráneo, donde todavía se cultiva. La mano de Buda La primera vez que los frutos cítricos son mencionados en los escritos chinos es durante la dinastía de Zhou (1027-256 a.C.). Sin embargo, la cidra llegó a China solo alrededor del 300 d.C. Fue allí o en el norte de la India, como algunos estudiosos creen, donde surgió una variedad anómala que se llamó Citrus medica var. sarcodactylis. El epíteto sarcodactylis (literalmente, ‘dedos carnosos’) describe con acierto este fruto de aspecto extraño en el cual los segmentos parecen haberse separado en lóbulos digitados. Los monjes budistas de China y Japón pensaron que estos frutos se parecían a las manos de Buda orando y, por ello, adoptaron esta graciosa rareza de la naturaleza. Lo han venerado como un símbolo de felicidad, riqueza y longevidad durante más de mil años. El fruto es por lo general verde y está formado por poco más que una corteza esponjosa con escasa pulpa y pocas semillas. Las manos de Buda, que se utilizan de la misma manera que otras cidras, son apreciadas por su curiosa forma y su exquisito y dulce aroma. Hoy en día, la mano de Buda o «cidra digitada» se cultiva comercialmente por su piel fuertemente aromática, utilizada casi exclusivamente para la fabricación de cáscaras confitadas. Estos frutos se venden ocasionalmente en los mercados de Occidente, donde su apariencia excéntrica llama la atención de ingenuos compradores. A algunos chefs de moda también les gusta añadir rodajas frescas de esta exótica delicatessen a platos de ensalada y pescado para darles un toque de limón sutil pero familiar.

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Grandes pepos El pepo o pepónide es otro caso especial entre las bayas. Al igual que el hesperidio, es una baya con una cáscara gruesa y coriácea. Una pista para saber dónde encontrar pepónides en la naturaleza nos la da su propio nombre que, una vez más, es una palabra latina que tiene su raíz en el griego antiguo (pepon originalmente significaba ‘maduro’). Fue usado por Galeno, Teofrasto e Hipócrates para describir frutos maduros, como por ejemplo sikuopepona, que significa ‘pepino maduro’. La palabra pepon derivó al latín pepo (‘fruto grande’). Alrededor del 79 d.C., Plinio advirtió que los cucumeres (‘pepinos’), cuando alcanzaban un tamaño excesivo, eran llamados pepones. Durante el curso de la historia, el latín pepo, usado para cualquier melón o calabaza, se convirtió en el francés pompon, que derivó en pompion, o pumpion en inglés. Finalmente, los primeros colonizadores del Nuevo Mundo añadieron de manera incorrecta el diminutivo -ken del holandés antiguo para crear la palabra pumpkin (‘calabaza’). Las calabazas ―miembros del género Cucurbita (Cucurbitaceae)― tienen su origen en los climas tropicales y cálidos de América, donde ya eran una parte importante de la cultura precolombina. Los frutos de la Cucurbita maxima, más conocidos como calabazas gigantes, son objeto de una feroz competición tanto en el Reino Unido como en Estados Unidos. Cada otoño los ambiciosos horticultores comparan celosamente el tamaño de sus calabazas. La calabaza más grande jamás cultivada pesó 681,3 kilos, un récord mundial establecido el 7 de octubre de 2006 por Ron Wallace, de Greene, Rhode Island, Estados Unidos. Esta extraordinaria baya (o, hablando con propiedad, pepo o pepónide) no fue solo la calabaza más grande, sino el mayor fruto de angiosperma que se haya registrado. Aparte de las calabazas gigantes, verdaderamente colosales, muchos otros frutos de Cucurbitaceae (la familia del melón y la calabaza) son pepónides, incluyendo los calabacines, los pepinos y el chayote mexicano (Sechium edule), sin mencionar otros frutos mucho más pequeños de otras tantas especies silvestres. Hay también ejemplos de pepos, tal vez inesperados, que no pertenecen a la familia de las calabazas, como el fruto del maracuyá (Passiflora spp., Passifloraceae), las papayas (Carica papaya, Caricaceae) y los plátanos (Musa acuminata, Musaceae). nombre igualm Aunque tienen en común una corteza gruesa y coriácea, el hesperidio y el pepo difieren en un aspecto que se puede observar en una sección transversal del fruto. La mayoría de los cítricos comerciales se selccionan para que carezcan de semillas, pero algunas veces encontramos alguna. Si las hay, se encontrarán siempre en el medio del fruto, adheridas al centro. Un pepo carece de los septos o tabiques entre los carpelos, que en una naranja crean sus gajos y, como resultado, las semillas están adheridas al interior de la pared del fruto.

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Citrus medica var. sarcodactylis (Rutaceae); mano de buda, cidra digitada; cultígeno antiguo, originariamente del norte de la India; fruto (hesperidio); 16 cm de largo. La forma de este fruto, extraña y única en el mundo, es el resultado de los carpelos parcialmente separados en segmentos en forma de dedos. En China y Japón estos frutos son apreciados por su fuerte aroma y su forma ornamental. La cidra digitada contiene poco o nada de pulpa, pero la piel se prepara confitada y se utiliza para aromatizar alimentos.

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página 70: Hippophae rhamnoides (Elaeagnaceae); espino cerval de mar; nativo de Eurasia; fruto (pseudodrupa); 9 mm de largo. Aunque el fruto del espino cerval de mar parezca una drupa, la capa carnosa está formada por la base persistente del hipantio, que envuelve una nuez de una sola semilla. Casi todas las partes de la planta, incluyendo el carnoso hipantio, están cubiertas por tricomas peltados, algo habitual en los miembros de la familia del olivo silvestre. Los frutos del espino cerval de mar tienen mucho interés para la industria de alimentos naturales debido a su alto contenido en vitaminas A, C y E. página 71: Hippophae rhamnoides (Elaeagnaceae); espino cerval de mar; nativo de Eurasia; detalle de la superficie del fruto mostrando tres pelos peltados remanentes; diámetro del pelo más grande 0,5 mm. Al principio todo el hipantio está densamente cubierto con pelos peltados marrones, pero a medida que el fruto madura estos se caen fácilmente. página anterior: Prunus persica var. persica (Rosaceae); melocotón; cultivado en muchas regiones; nativo de China; detalle microscópico de la superficie del fruto. La textura vellosa de la piel del melocotón se debe a la presencia de miles de tricomas (pelos), la mayoría de los cuales son muy cortos. Las pequeñas aberturas intercaladas (coloreadas de rojo) indican la presencia de poros respiratorios (estomas); área fotografiada 0,7 mm de ancho. Prunus persica var. persica (Rosaceae); melocotón; fruta (drupa); los melocotones se han cultivado en China durante más de 5.000 años y desempeñann un papel muy importante en la tradición de este país; por ejemplo, como símbolo de longevidad.

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Cáscara blanda, corazón duro o cómo ser una drupa A diferencia de las bayas, en las que todo el pericarpio (la pared del ovario de un fruto maduro) es más o menos blando, las frutas de hueso o drupas se caracterizan por un pericarpio indehiscente que está dividido en tres capas distintas; la piel fina (epicarpio), la pulpa carnosa (mesocarpio) y el hueso formado por la dura y leñosa capa interior del pericarpio (endocarpio). Un ejemplo cercano de drupa es el fruto de la Olea europaea (Oleaceae), conocido comúnmente como aceituna u oliva. Aparte de ser inmensamente útil y deliciosa, la oliva es particularmente significativa en el contexto de las drupas. Una mirada más cercana a la etimología de la palabra drupa revela que deriva del latín drupa, que proviene a su vez del griego dryppa, el nombre de la oliva en la antigua Grecia. El hueso de una drupa se confunde con frecuencia con la semilla en sí, pero por lo general contiene una sola semilla en su interior. En una especie de «relevo evolutivo», el duro endocarpio proporciona protección física a la semilla, una función que normalmente desempeña la cubierta seminal. Dado que ha perdido su cometido, la cubierta de la semilla de una drupa es normalmente fina y rudimentaria, especialmente en las drupas filogenéticamente antiguas. Por ejemplo, la piel marrón y quebradiza que cubre los pistachos descascados (Pistacia vera, Anacardiaceae) es un vestigio de la cubierta seminal. Las más comunes entre las frutas de hueso en los climas templados son miembros de la familia de la rosa (Rosaceae); de ellas, las más populares son las cerezas (Prunus avium), las ciruelas (Prunus x domestica), los albaricoques (Prunus armeniaca), los melocotones (Prunus persica var. persica) y las nectarinas (Prunus persica var. nucipersica). Sus huesos contienen solo una semilla, lo cual tiene sentido desde el punto de vista de la dispersión. Al igual que las bayas, las drupas se han adaptado para que los animales las coman, mastiquen el fruto y traguen la pulpa junto con las semillas o huesos. Sin embargo, a diferencia de las drupas, las bayas a menudo contienen muchas semillas pequeñas, en consonancia con el principio de que la seguridad está en la cantidad. Aun si algunas semillas quedan destruidas por los molares trituradores de los animales dispersores, al menos algunas pasarán ilesas a través de la boca y terminarán en el intestino, de donde serán expulsadas en buen estado y equipadas con una pila de abono instantáneo. Las drupas han desarrollado una estrategia ligeramente diferente. Debido a que las semillas son generalmente mucho más grandes, las probabilidades de pasar por el pico de un ave o los dientes de un mamífero sin ser dañadas son bajas. Para asegurar un tránsito seguro, el fruto encapsula su semilla en un hueso blindado, que es tragado o, si es muy grande, simplemente descartado por el animal consumidor. Aunque la mayoría de las drupas contiene un solo hueso con una sola semilla, hay algunas excepciones. La ciruela de azúcar del oeste de África (Uapaca guineensis, Phyllanthaceae) contiene en un mismo fruto tres huesos de una sola semilla separados, mientras que la ciruela Burdekin de Australasia (Pleiogynium timoriense, Anacardiaceae), alimento tradicional de los aborígenes de Queensland, tiene un solo hueso grande con varias semillas, cada una encerrada en su propio compartimento individual.

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Locos por las nueces A estas alturas ya nos deberíamos haber acostumbrado al hecho de que los botánicos utilicen de una manera muy diferente y en un sentido mucho más riguroso que nosotros términos que nos resultan familares para referirnos a frutos. Esta incongruencia entre el uso botánico y el culinario difícilmente podría ser mayor que en el caso de las nueces. Para la industria alimentaria, los chefs y los consumidores «regulares» que disfrutan de un sabroso bocado, cualquier frutillo seco comestible que tenga que ser liberado con fuerza de una cáscara dura antes de su consumo siempre va a ser una nuez. En el sentido botánico de la palabra, una nuez es solo una nuez si está compuesta únicamente por el ovario maduro de un fruto simple indehiscente con un pericarpio seco y duro, que normalmente alberga una sola semilla. Esto se cumple en el caso de las avellanas (Corylus avellana, Betulaceae), las castañas (Castanea sativa, Fagaceae), las nueces del nogal (Juglans regia, Juglandaceae), las pacanas (Carya illinoinensis, Juglandaceae), los hayucos (Fagus spp., Fagaceae), las bellotas (Quercus spp., Fagaceae) y los cacahuetes sin descascar (Arachis hypogaea, Fabaceae), aunque estos últimos a menudo contienen más de una semilla. Otras «nueces» culinarias, como las almendras sin descascar (Prunus dulcis var. dulcis, Rosaceae), los pistachos (Pistachia vera, Anacardiaceae) y, al menos técnicamente, los anacardos, (Anacardium occidentale, Anacardiaceae) son en realidad huesos de drupas, mientras que las nueces de Brasil (Bertholletia excelsa, Lecythidaceae), las macadamias (Macadamia integrifolia y M. tetraphylla, Proteaceae), las nueces de gingko (Ginkgo biloga, Ginkgoaceae) y los piñones (Pinus pinea, Pinaceae) son simplemente semillas. No debemos olvidar que los ginkgos y los pinos son gimnospermas y como tales no les está oficialmente permitido producir frutos y mucho menos nueces verdaderas. A causa de este ambiguo significado, incluso en la bibliografía científica, la más reciente y exhaustiva clasificación carpológica de Richard Spjut (1994) rechaza nuez y núcula como términos científicos y los reemplaza con varios vocablos definidos con más precisión (aquenio, cámara, carcérulo, cariópside y cipsela). Aunque estamos de acuerdo con Spjut, para los propósitos de este libro nosotros hemos escogido, no obstante, el uso de nuez y núcula en el sentido estricto definido anteriormente con la finalidad de mantener la complejidad del tema a un nivel accesible para una audiencia amplia no especializada.

abajo: Juglans regia (Juglandaceae); nuez (nogal); nativa de Eurasia; fruto (pseudodrupa); el fruto parece ser una drupa, pero su cáscara carnosa no se deriva de las capas exteriores del pericarpio, sino que está formada por una serie de brácteas fusionadas. El ovario se desarrolla para formar una nuez con un pericarpio seco y duro. más abajo: Prunus dulcis (Rosaceae); almendro; nativo del Asia occidental; fruto (núcula o nuculanio); el fruto es similar a una drupa pero el epicarpio y el mesocarpio son secos y se abren para dispersar el hueso. Un genuino «problema carpológico» que a menudo recibe el nombre oximorónico de drupa «seca» o «dehiscente».

Nueces o drupas A aquellos que esperaban haber llegado al final de la confusión en torno a las nueces, puede que les parezca divertido ver que no es así. Muchos de los frutos que acabamos de clasificar como nueces verdaderas solo son calificados así si se tienen en cuenta las cualidades del ovario maduro. Por ejemplo, las nueces inmaduras del nogal se parecen más a drupas. Estas están cubiertas por una cáscara verde carnosa que se descasca fácilmente cuando los frutos maduran. Sin embargo, la cáscara huesuda de la nuez representa el pericarpio (pared del ovario) en su totalidad, mientras que el verde carnoso de la cáscara está formado por una serie de brácteas fusionadas (hojas modificadas) que inicialmente circundaban el ovario. A medida que los frutos maduran, las brácteas fusionadas crecen hasta que cubren el ovario completamente y crean la ilusión de un epicarpio y un mesocarpio, mostrando a la nuez no

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abajo: Castanea sativa (Fagaceae); castaño; nativo del sudeste de Europa y del Mediterráneo; fruto (zurrón); lo que parece ser una simple cápsula es en realidad un fruto compuesto. Hasta tres flores femeninas están rodeadas por una cúpula, la cual se transforma más adelante en la cáscara espinosa que rodea a las castañas, que son los ovarios una vez han madurado. más abajo: Quercus robur (Fagaceae); roble común; nativo de Europa y del Mediterráneo; fruto (glande). La cúpula abierta de los robles y encinos lleva un solo ovario maduro (la bellota o glande) ; a diferencia de otras Fagaceae como la castaña, que poseen múltiples ovarios.

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como una drupa sino como una pseudodrupa. Esto puede parecer un caso excepcional, pero las pseudodrupas son también habituales en miembros de la familia del olivo silvestre (Elaeagnaceae), como el espino cerval de mar (Hippophae rhamnoides), donde el hipantio persistente forma una cubierta carnosa y holgada alrededor del aquenio formado a su vez por el ovario. No obstante, la nuez del nogal y las Elaeagnaceae son solo dos ejemplos de un gran grupo de frutos problemáticos incluidos en una categoría etiquetada como «frutos antocárpicos». Conoceremos más de estos interesantes y excéntricos frutos más adelante. Nueces en copas Aunque son nueces verdaderas, los hayucos y las castañas plantean un problema diferente. Desarrollados en grupos de generalmente dos (hayucos) o tres (castañas), parecen salir de cápsulas espinosas, lo que significaría que son semillas y no nueces. Sin embargo, la cáscara espinosa no proviene de la pared del ovario sino que representa una característica estructural muy peculiar de la familia de las hayas (Fagaceae) llamada cúpula (del latín cupula = ‘pequeña cuba’). Las cúpulas más simples son las de los robles (Quercus spp.), pues incluyen una sola nuez, la bellota.Tan inusual es la cúpula de las Fagaceae que durante mucho tiempo su origen y desarrollo han sido un misterio. Algunos han argumentado que provenía de las extensiones lobadas del pedicelo situado debajo de cada flor femenina; otros han demostrado de manera muy convincente que la cúpula representa un perianto modificado. Cualquiera que sea el origen de la cúpula, esta forma una parte integral del fruto y hace de la bellota una nuez muy especial, a la que los carpólogos más rigurosos llaman glande (del latín glans, ‘bellota’). En las hayas (Fagus spp.), las castañas (Castanea spp.) y otros miembros de las Fagaceae, la cúpula contiene dos o más nueces y efectivamente crea un tipo de «superfruto» o, en términos científicos, un fruto compuesto que, si se habla con propiedad, recibe el nombre de zurrón.

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Dos frutos en uno: la nuez y la manzana del anacardo Probablemente, la nuez más sabrosa y botánicamente más interesante es la nuez de anacardo. Hoy en día cultivada y naturalizada en casi todos los trópicos, su árbol (Anacardium occidentale, Anacardiaceae) es nativo de las llanuras costeras del noreste de Brasil, donde forma parte de la así llamada vegetación de restinga. Sus frutos los utilizaban los indígenas brasileños mucho antes de la colonización europea en el siglo XVI. Aunque los miembros de la tribu tupí lo llamaban acajú, los portugueses lo convirtieron en cajú y más tarde derivó en cashew en inglés. En español se conoce como anacardo, merey y marañón. Sin llegar a crear un fruto compuesto, pero no obstante complementando la «nuez» que carga con un accesorio muy especial, el pedicelo de la nuez del anacardo (Anacardium occidentale) se convierte en una estructura hinchada y carnosa en forma de pera, conocida como «manzana del anacardo». Colgando del ápice de la manzana del anacardo se encuentra una estructura reniforme que encierra la semilla, la nuez del anacardo. Curiosamente, tras un examen minucioso de un fruto fresco, la nuez del anacardo resultó no ser una nuez verdadera sino una drupa, el tipo de fruto propio de muchos de sus parientes cercanos en la familia Anacardiaceae, como el mango (Mangifera indica). Aunque es difícil reconocerlo como drupa, el pericarpio coriáceo de la nuez del anacardo en realidad despliega las tres capas que la definen: una piel exterior (epicarpio), una capa media, muy fina, que aunque se seca rápidamente es blanda (mesocarpio), seguida por el dominante, grueso y leñoso endocarpio. Aunque el pericarpio de la nuez de anacardo es venenoso debido a un aceite fenólico agrio que causa dermatitis, sí se puede disfrutar de la inofensiva y extremadamente jugosa manzana de anacardo si se extrae su jugo y se descartan los residuos fibrosos. Debido a los problemas causados por la cáscara tóxica de la «nuez», latinoamericanos, antillanos y africanos occidentales han utilizado durante mucho tiempo solo la suculenta «manzana», confeccionándola en forma de vino y bebidas refrescantes similares a la limonada, como por ejemplo la cajuada brasileña. No obstante, a escala mundial la semilla del árbol del anacardo es todavía el principal producto comercial, a pesar del laborioso proceso de limpieza que hace de la nuez del anacardo la más costosa de todas las nueces ―en sentido culinario―. En la naturaleza, las manzanas del anacardo, que miden de 5 a 10 centímetros y están brillantemente coloreadas de amarillos y rojos, actúan como una deliciosa recompensa para los animales que la dispersan. Los murciélagos fruteros y los monos cogen los frutos para alimentarse de la manzana y descartan la «nuez» venenosa, dejando ilesa la semilla que contiene en su interior. Pese a no ser un pariente cercano del árbol del anacardo, la escoba ballart australiana (Exocarpos sparteus), un miembro hemiparasítico de la familia del sándalo (Santalaceae), ha evolucionado en el mismo tipo de fruto. Aunque ciertamente a una escala mucho menor, la escoba ballart ofrece una «minimanzana», redonda, carnosa y de un rojo brillante para atraer a las aves que dispersan sus frutos.

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página siguiente: Anacardium occidentale (Anacardiaceae); nuez de anacardo; nativa del noreste de Brasil, ampliamente cultivada en todos los trópicos; fruto (glande), c. 10-15 cm de largo. Las nueces de anacardos que comemos representan solo los embriones almacenados y desarrollados dentro de un ovario maduro de una sola semilla, el cual, aunque superficialmente parezca una nuez, es en realidad una drupa con una capa muy fina de carne. El fruto entero también incluye el pedicelo de la flor, una gran hinchazón carnosa en forma de pera; esta es la «manzana del anacardo», de color amarillo, naranja o rojo. abajo: Exocarpos sparteus (Santalaceae); escoba ballart; nativa de Australia; fruto (glande); 8 mm de largo. Aunque lejanamente emparentada con la familia del anacardo (Anacardiaceae), los pequeños frutos de la escoba Ballart, dispersados por aves, son estructuralmente muy similares a los del anacardo. En el fruto seco que aquí se muestra, la parte arrugada representa el otrora redondo, liso y carnoso pedicelo de la flor.

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página anterior: Zea mays (Poaceae); maíz; detalle de la superficie microscópica de una palomita de maíz. Si los granos de maíz se calientan a unos 200 °C, el agua que encierran los diminutos granos de almidón contenidos en el endosperma se transforma en vapor, generando así una enorme presión. Esta presión finalmente se libera cuando el grano de maíz explota y se convierte en palomita; de esta manera el endosperma lleno de almidón se infla hasta multiplicar por 40 su tamaño y le da la vuelta al grano de dentro para fuera. Zea mays (Poaceae); maíz; cultivado durante siglos, originiario de América Central; grano (cariópside). Si bien los «granos» de las gramíneas parece ser semillas, son en realidad pequeños frutos indehiscentes de una sola semilla, conocidos habitualmente como cariopsis o cariópsides.

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«Grano» de trigo y «semilla» de girasol. Cariópside y aquenio Ya hemos revelado que algunas de nuestras más apreciadas nueces son en realidad semillas. Sin embargo, la confusión con las nueces es válida también a la inversa. Con el pericarpio reemplazando el papel de protección de la semilla de la cubierta seminal, muchas nueces parecen y se comportan como semillas, pero en realidad no lo son. Se puede disculpar por lo tanto a los simples mortales por llamar en su día a día «semillas» a algunas nueces, especialmente si los respectivos especímenes son muy pequeños y carecen de un aspecto macizo y delicioso, todo lo contrario a las nueces que todos conocemos. Los ejemplos más comunes son los frutos de la familia de las gramíneas (Poaceae), a la cual pertenece la mayoría de nuestros granos cereales. Cada grano entero de trigo (Triticum aestivum), avena (Avena sativa), centeno (Secale cereale), cebada (Hordeum vulgare), arroz (Oryza sativa) y maíz (Zea mays) representa un fruto individual tipo nuez, llamado normalmente cariopsis o cariópside. Aunque los girasoles y otros miembros de la misma familia (Asteraceae) tienen poco en común con las gramíneas, sus «semillas» son también nueces de una sola semilla. Para nueces como estas, el término científico correcto es aquenio. Dado que cuenta con varias definiciones dispersas a lo largo de toda la bibliografía botánica, su significado preciso permanece oscuro para la mayoría de los botánicos, quienes generalmente lo usan para categorizar nueces pequeñas con un pericarpio contiguo a la cubierta seminal y suficientemente blando como para que pueda aplastarse entre las uñas de los dedos. La verdad es que todo esto no suena particularmente científico, pero la distinción entre aquenio y cariopsis solo puede hacerse con la ayuda de requerimientos adicionales tales como el grado de cohesión entre el pericarpio y la cubierta seminal o la posición del ovario (súpero o ínfero). Lo cierto es que en botánica el fruto de las gramíneas siempre se ha llamado cariopsis. Las viejas costumbres difícilmente mueren; así es simplemente más fácil adaptar definiciones a términos establecidos en lugar de romper con tradiciones ya asentadas. Los lectores atentos ya deben de sospechar que vamos a sacar a la luz otras convenciones de este tipo.

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Sámaras: nueces llevadas por el viento Sigue habiendo un grupo de nueces de élite: aquellas que han desarrollado estructuras aerodinámicas sofisticadas que les permiten aprovecharse de las corrientes de aire para su dispersión. Las estructuras que hacen que el viento traslade estos frutos son normalmente alas o apéndices plumosos con orígenes diversos. Dependiendo del órgano que contribuye al vuelo de estas nueces, los carpólogos distinguen entre varios tipos de nueces voladoras. La pared del ovario puede producir apéndices planos que actúan como alas y que están dispuestas en un delicado equilibrio en torno al centro de gravedad del fruto, que normalmente tiene una sola semilla. En reconocimiento de esta ingeniosa «invención», cuyo diseño los humanos tardaron siglos en desarrollar, los botánicos le otorgaron el nombre de sámara. Las sámaras pueden tener una sola ala de un solo lado, como en los frutos del fresno (Fraxinus spp., Oleaceae) y los frutículos de los arces (Acer spp., Sapindaceae), dos de los cuales en conjunto forman el fruto entero (un samaridio) hasta que este se divide en la madurez. Sorprendentemente, existen frutos similares que han evolucionado de manera independiente en la familia de las leguminosas, la cual, por otro lado, se caracteriza por tener vainas como las de las judías. El lugar apropiado para buscar las sámaras de leguminosas más espectaculares es Brasil. Allí se encuentra el árbol tipu (Tipuana tipu), que se ha convertido en un popular árbol de ornato urbano en todos los trópicos, el árbol palo de moco (Luetzelburgia auriculata) y el árbol brasileño palo de cebra (Centrolobium robustum), cuyas sámaras están formadas por una estructura perversamente espinosa en forma de pelota de golf, que lleva un ala gigante de hasta 30 centímetros de largo. Las sámaras del olmo (Ulmus spp., Ulmaceae), el zorrillo (Ptelea trifoliata, Rutaceae) y la espina santa (Paliurus spina-christi, Rhamnaceae), por nombrar solo algunos ejemplos, están equipadas con un ala continua que rodea la parte central que encierra la semilla. Una vez más, el mismo modelo lo encontramos en algunos miembros de la familia de las leguminosas, más notablemente en la teca silvestre (Pterocarpus angolensis). Las grandes sámaras de este árbol africano son similares a las de los frutos del Centrolobium robustum de Brasil y cubren la parte seminal con largas y suaves espinas. Puesto que incluso una fuerte ráfaga de viento llevaría el pesado fruto a solo unos pocos metros del árbol que lo originó, las espinas se desarrollaron como parte de una estrategia con dos vertientes, con el objetivo de enredarse en el pelaje de los mamíferos que pasen cerca de él. Otro ejemplo en el que un pariente cercano tiene frutos con ala periférica en lugar de unilateral es el árbol chino Dipteronia, que, junto con el Acer, anteriormente constituía la pequeña familia Aceraceae, hasta que ambos géneros fueron subsumidos en las Sapindaceae. Las nueces del raasblaar (Combretum zeyheri) del sur de África y otras especies de Combretum presentan un juego de cuatro alas dispuestas a lo largo de estos frutos formando una cruz. Aunque el raasblaar posee sámaras de hasta 8 centímetros de diámetro, un extraordinario miembro de la familia de las malvas (Malvaceae) es incluso mayor. Los frutos del árbol del cuipo (Cavanillesia platanifolia), un árbol gigante que crece en los bosques lluviosos de Centroamérica, son sorprendentemente similares, pero son más grandes y tienen más alas que el raasblaar. Todavía más impresionantes son las nueces voladoras de las Dipterocarpaceae.

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abajo: Dipteronia sinensis (Sapindaceae); dipteronia; nativo de China; fruto (sámara doble). El fruto esquizocárpico se parte en dos mericarpos, (Sámaras), que son diseminados por el viento y que poseen un ala periférica alrededor de la parte central donde está encerrada la semilla; fruto c. 5-6 cm de ancho. más abajo: Centrolobium ochroxylum (Fabaceae); amarillo de Guayaquil; nativo de Ecuador; fruto (sámara). Ligeramente más pequeña pero por lo demás muy similar a los frutos del árbol brasileño palo de cebra (Centrolobium robustum), la sámara de esta especie posee una estructura del tamaño de una pelota de golf, de 20 a 25 cm de largo y perversamente espinosa. El ala y las espinas indican una doble estrategia de dispersión (por viento y animales), aunque la presencia de las feroces espinas en la zona donde lleva la semilla podría reflejar una adaptación para alejar predadores.

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Dipterocarpus grandiflorus (Dipterocarpaceae) keruing belimbing (malayo); nativo de los bosques de tierras bajas del sudeste de Asia; fruto (pseudosámara); 25 cm de largo. En los miembros del género Dipterocarpus, solo dos de los cinco sépalos se alargan y se desarrollan hasta formar alas a medida que el fruto madura. Como las alas no están formadas por la pared del ovario como en las sámaras verdaderas, los frutos de las Dipterocarpaceae reciben el nombre de pseudosámaras.

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Con dos, tres o cinco grandes alas apicales, caen graciosamente como helicópteros desde las copas de los árboles al suelo de los bosques lluviosos de las tierras bajas del sudeste de Asia. Sin embargo, puesto que sus «aspas de rotor» están formadas por los sépalos persistentes de la flor y no por la pared del ovario, los frutos de las Dipterocarpaceae se clasifican solo como pseudosámaras en vez de como sámaras genuinas. Cipselas: aquenios que se lleva el viento Para colocar sus grandes y pesadas nueces en el aire, las sámaras necesitan grandes alas aerodinámicas. Por su parte, los diminutos aquenios pueden arreglárselas con solo un penacho de pelos o un apéndice plumoso que ofrezca gran resistencia al viento. Muchos de los miembros de la familia del girasol, la Asteraceae, añaden a sus aquenios delicadas estructuras a modo de paracaídas, gracias a las cuales pueden alzar el vuelo aun con una pequeña brisa. La «cabezuela de semillas» del diente de león (Taraxacum officinale) o del salsifí de prado (Tragopogon pratensis), por ejemplo, está constituida por un grupo densamente empaquetado de frutos «paracaídas» esperando a ser llevados por el viento. En la familia del girasol, un gran número de flores minúsculas están habitualmente reunidas en una inflorescencia que imita a una flor individual, de ahí el denso agrupamiento de sus frutos. Cuando está presente, el apéndice plumoso llamado papus se desarrolla a partir del cáliz modificado de la diminuta flor. Su origen a partir de los sépalos es más obvio en el papus sésil de los frutos de Galinsoga brachystephana y de la Xanthisima texanum de Texas, que es menos delicado, que en los paracaídas plumosos y estipitados del diente de león y del salsifí de prado. Un papus cambia de manera significativa la apariencia y función del fruto, razón por la cual los botánicos consideran que el aquenio con papus se convierte en cipsela. Se pueden encontrar cipselas parecidas pero más elaboradas que las de las Asteraceae en la familia de los cardos (Dipsacaceae), pariente de aquellas. Aquí, la búsqueda de una doble estrategia de dispersión ha resultado en una estructura del fruto más sofisticada. En contraposición al papus asteráceo, los paracaídas de una cipsela dipsacácea no son producidos por el cáliz de la flor sino por el collar de una «bolsa de aire» externa. La bolsa de aire, formada por cuatro brácteas fusionadas lateralmente rodeando la flor, ayuda al fruto a engancharse al pelaje de los animales. Las cualidades aéreas de las cipselas de la familia de los cardos son mucho más débiles que las de la familia del girasol debido a su mayor tamaño y peso. Tal vez, el hecho de seguir una doble estrategia de dispersión ―anemocoria y epizoocoria― compensa las limitadas habilidades de viajar en el aire de las Dipsacaceae.

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página siguiente: Scabiosa crenata (Dipsacaceae); farolito; nativa del Mediterráneo central y oriental; fruto (cipsela); diámetro 7,2 mm. La cipsela de la Scabiosa crenata sigue una doble estrategia de dispersión: el collar papiráceo facilita la dispersión por el viento mientras que las duras aristas del cáliz están equipadas para engancharse al pelaje de los animales. abajo: Scabiosa crenata (Dipsacaceae); farolito; un grupo de frutos (infrutescencia) que se va desarrollando a partir de una inflorescencia parecida a una flor (capítulo).

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Galinsoga brachystephana (Asteraceae); nativa de Centroamérica y Sudamérica; fruto (cipsela); 2,5 mm de largo. En las diminutas cipselas en forma de volantes de esta especie, los rayos del cáliz modificado funcionan como minúsculas alas plumosas.

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Xanthisma texanum (Asteraceae); margarita dormilona de Texas (nombre que alude a los capítulos, que se cierran por la noche), la única especie de este género monotípico; nativa del sudeste de Estados Unidos; fruto (cipsela); 7 mm de largo. Pese a que los rayos extendidos de su papus le asisten en la dispersión por el viento, que sean tan estrechos y tengan dientes en los bordes hace que estén mejor adaptados para la dispersión por animales (epizoocoria).

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Vainas y cosas parecidas Intuitivamente llamamos cápsula o vaina a cualquier fruto que encierra una o más semillas sueltas dentro de un espacio interior lleno de aire, especialmente si suenan cuando las agitamos. Los botánicos no se dejan impresionar por las cualidades acústicas y suelen adoptar un enfoque diferente. Muchos creen que toda cápsula puede pasar por vaina, pero no toda vaina por cápsula. Algunos incluso limitan el uso del término vaina a los frutos de la familia de las leguminosas (Fabaceae). Nosotros consideramos vaina un término más coloquial que científico, ya que se usa comúnmente para todos los frutos secos que cuentan con una pared firme rodeando una cavidad que contiene una o más semillas, independientemente de si el ovario subyacente está compuesto por uno o varios carpelos y de si el fruto se abre (es dehiscente) en la madurez. Una vez distinguidas de las vainas monocárpicas e indehiscentes, de las que hablaremos más adelante, las verdaderas cápsulas ―si nos atenemos estrictamente a la botánica― se definen como frutos simples y dehiscentes formados por gineceos sincárpicos, es decir, al menos dos o más carpelos unidos. A pesar de esta definición, más bien exigua, la cápsula es uno de los tipos de fruto que más frecuentemente se encuentran entre las angiospermas.

abajo: Esenbeckia macrantha (Rutaceae); nativa de México; fruto capsular (cocario) desplegando dehiscencia loculicida, septicida y septifraga; diámetro c. 5 cm. más abajo: Flindersia australis (Rutaceae); fresno corvino o teca australiana; nativo del este de Australia; fruto (cápsula septicida); c. 10 cm de largo. La cápsula leñosa albergó una vez semillas aladas unilateralmente.

Cápsulas o siete maneras de abrir un fruto Para ser clasificadas como frutos dehiscentes, las cápsulas deben abrirse de alguna manera en la madurez para liberar así sus semillas. Con respecto a la apertura (dehiscencia) del pericarpio, hay varias estrategias posibles. Normalmente, las cápsulas se abren a lo largo de líneas de dehiscencia preformadas. Estas líneas pueden ir por todo el centro de cada lóculo, creando una cápsula loculicida, o pueden coincidir con los septos, resultando en una cápsula septicida. Las cápsulas loculicidas son mucho más comunes que las secticidas y se encuentran en muchas especies tanto de monocotiledóneas como de dicotiledóneas. Un ejemplo típico de monocotiledóneas con cápsulas loculicidas son los agaves (Agave spp., Agavaceae), los aloes (Aloe spp. Aloeaceae), los iris (Iris spp., Iridaceae), los lirios (Lilium spp., Liliaceae) y la increíble flor de ave del paraíso (Strelitzia reginae, Strelitziaceae) de Sudáfrica. La cápsula loculicida de Strelitzia es propia de las monocotiledóneas y está formada por tres carpelos unidos y, por lo tanto, cuando madura, se abre en tres grandes valvas, cada una formada por dos mitades de carpelos contiguos. Al abrirse, los frutos revelan semillas verdaderamente curiosas. Alineadas a lo largo de la placenta y marcadas por la cresta (septo) que discurre por el medio de cada valva, se encuentran dos filas de semillas negras del tamaño de guisantes que atraen la atención de las aves gracias a un apéndice (arilo) que parece una peluca desgreñada de color naranja brillante. El hecho de que sea casi imposible encontrar una cápsula abierta con semillas es prueba del gran éxito de su estrategia «promocional». Curiosamente, la palma del viajero de Madagascar (Ravenala madagascariensis, Strelitziaceae), de la misma familia que aquella, tiene semillas muy similares pero con una «peluca» azul. Las cápsulas loculicidas, que son obviamente un método muy eficiente de dehiscencia, son también comunes en las dicotiledóneas. Un ejemplo de la infancia que todo el mundo recuerda es el castaño de Indias (Aesculus hippocastanum, Sapindaceae). A diferencia de su

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abajo: Swietenia mahagoni (Meliaceae); caoba; nativa de América tropical; fruto (cápsula septifraga) con muchas semillas aladas unilateralmente; cápsula 11,5 cm de largo. más abajo: Datura ferox (Solanaceae); chamico; nativa de Norteamérica; fruto (cápsula septifraga) con espinas como defensa contra herbívoros; c. 6 cm de largo.

pariente lejano, el castaño (Castanea sativa, Fagaceae), que produce nueces verdaderas, las castañas de Indias son semillas, producidas individualmente o en pares, dentro de grandes y espinosas cápsulas loculicidas. En las cápsulas septicidas, donde los carpelos se abren a lo largo de sus septos, cada valva constituye un carpelo entero. Esto queda hermosamente ilustrado por las valvas en forma de barco de los frutos del fresno corvino australiano (Flindersia australis), miembro de la gran familia de los cítricos (Rutaceae). Una cápsula loculicida se puede distinguir fácilmente de una cápsula septicida cuando los septos están presentes. Sin embargo, si la cápsula tiene solo un lóculo y las semillas están adheridas al interior de la pared del pericarpio (placentación parietal) o a una columna central (placentación central), entonces la posición de las líneas de dehiscencia en relación con la(s) placenta(s) tiene que ser fijada. Dientes, fisuras, grietas y tapas Aparte de estos dos tipos principales de cápsulas, hay algunas variantes interesantes sobre el tema. Algunas cápsulas se abren regularmente a lo largo de las suturas longitudinales, pero no totalmente, sino solo cerca del ápice. Sus cortas valvas parecen pequeños dientes, que les han valido el nombre de cápsulas denticidas. Para satisfacer los requerimientos de un carpólogo estricto, una cápsula denticida no debe abrirse más de un quinto de su longitud. Las cápsulas de la salicaria (Lythrum salicaria, Lythraceae), las collejas (Silene spp., Caryophyllaceae) y las prímulas (Primula spp., Primulaceae), por nombrar solo algunas, cumplen todas con esta regla. Sus semillas se dispersan gradualmente a través de la estrecha apertura superior de la cápsula, como granos de sal saliendo de un salero, a medida que el viento bate sus flexibles y delgados tallos. Las cápsulas fisuricidas se abren regularmente a lo largo de suturas entre un ápice cerrado y la base. Este tipo de dehiscencia, que parece muy poco práctica, ha evolucionado obviamente a partir de los tipos regulares de cápsulas como una consecuencia de su desarrollo a partir de un ovario ínfero. Las cápsulas fisuricidas son los frutos típicos de las orquídeas (Orchidaceae) y Cannanceae (Canna indica). Cuando las cápsulas loculicidas o septicidas se abren de tal forma que hacen que sus septos se rompan cerca del eje central del fruto dejando una columna permanente en el centro, se convierten en lo que los botánicos llaman cápsulas septifragas. Algunos de los frutos más hermosos de este tipo se encuentran en la familia de la caoba (Meliaceae); por ejemplo, las impresionantes cápsulas del árbol Swietenia mahagoni, la caoba de Cuba, de gran importancia económica en el comercio de la isla, expulsa entre 40 y 50 grandes semillas aladas, después de que el pesado pericarpio se haya dividido y despegado de una de las ramas situadas en el dosel. Las aves, y no el viento, son las que transportan las semillas de la cápsula septifraga brillantemente coloreada de Hedychium horsfieldii, miembro de la familia del jengibre (Zingiberaceae). Cuando madura, el llamativo pericarpio, naranja e inusualmente carnoso ―para una cápsula―, se retrae para revelar la columna central, que contiene tres crestas de semillas de un rojo intenso, densamente empaquetadas, y cuyas cubiertas seminales carnosas constituyen una recompensa comestible.

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Papaver rhoeas (Papaveraceae); amapola; nativa de Eurasia y el norte de África; fruto (cápsula poricida). izquierda: vista lateral de una cápsula; las semillas son lanzadas fuera cuando la cápsula, suspendida en sus largos y flexibles pedicelos, se mece con el viento. El protuberante borde superior evita que el agua de lluvia entre a través de los poros. derecha: vista de una cápsula desde arriba; los rayos vellosos representan los restos persistentes del estigma; diámetro 6,5 cm.

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Las dos formas restantes en que un fruto puede abrirse para liberar sus semillas no siguen las líneas longitudinales de dehiscencia preformadas a lo largo de los septos o por la parte media de los lóculos. Una posibilidad es que el pericarpio se abra con un número determinado de poros, uno por cada lóculo. Por ejemplo, las cápsulas de las amapolas (Papaver spp., Papaveraceae) se abren a través de un anillo de poros alrededor de su parte superior, mientras que las de las campánulas (Campanula spp., Campanulaceae) se abren por medio de tres poros en la base. La dispersión de semillas en estas cápsulas poricidas sigue la misma estrategia de las cápsulas denticidas de la familia de los claveles (Caryophyllaceae), en la que las semillas son expulsadas mientras los frutos son mecidos por el viento. El segundo método de dehiscencia capsular, también poco convencional, es la «autocircuncisión»: una abertura transversal paralela al ecuador corta los carpelos transversalmente, dando como resultado la formación de una tapa. Los frutos de este tipo se llaman cápsulas circuncisidas o pixidios (singular pyxidium en latín moderno, del griego pyxidion = ‘pequeña caja’). Se encuentran en un gran número de angiospermas, incluyendo la pimpinela escarlata (Anagallis arvensis, Primulaceae), la Jeffersonia diphylla (Berberidaceae), los llantenes (Plantago spp., Plantaginaceae) y el coco de mono tropical (Lecythis pisonis, Lecythidaceae) de Sudamérica.

abajo: Lecythis pisonis (Lecythidaceae); coco de mono; nativo del bosque lluvioso amazónico (Brasil, Colombia y Venezuela); fruto (pixidio) sin su tapa y mostrando algunas semillas. Llegando hasta los 25 cm de largo y los 2,5 kg de peso, el enorme fruto leñoso tarda 18 meses en madurar. Es cuando la dura tapa que cubre el ápice del fruto se separa, dejando entre 15 y 40 semillas comestibles, también llamadas nueces de sapucaia, suspendidas en sus estípites y rodeadas por un arilo carnoso comestible (no aparece en la fotografía) que atrae a papagayos y monos. más abajo: Strelitzia reginae (Strelitziaceae); flor del ave del paraíso; nativa de Sudáfrica; fruto (cápsula loculicida) con dos semillas remanentes; diámetro del fruto c. 6-8 cm. Las negras semillas, del tamaño de un guisante, tienen un arilo nutritivo de un color naranja brillante para atraer aves dispersoras.

Folículo y coco Además de esta cornucopia de cápsulas, hay varias vainas que se consideran «no capsulares» porque constan de un único carpelo maduro y/o permanecen cerradas incluso cuando maduran. Hay vainas que nos resultan muy familiares, formadas por flores hipóginas cuyo gineceo consta de un solo carpelo, que pertenecen a la familia de las leguminosas (Fabaceae) y a la familia de la protea (Proteaceae). Teniendo en cuenta que un carpelo es simplemente una hoja fértil doblada, podemos distinguir entre su meridiano ventral, que se muestra en la línea a lo largo de la cual los márgenes opuestos de la hoja se fusionaron originalmente, y el meridiano dorsal, que coincide con el nervio medio. Estos meridianos son las dos líneas longitudinales de dehiscencia preferidas (suturas) a lo largo de las cuales las vainas se abren. Una vaina monocarpelar que se abre por la sutura ventral recibe el nombre de folículo, mientras que una que se abre por la mitad a lo largo de ambas suturas, ventral y dorsal, se denomina coco. Los carpelos que se abren como los folículos se encuentran con frecuencia en angiospermas primitivas con frutos múltiples, como las Ranunculaceae (Caltha palustris), las Paeoniaceae (Paeonia spp.) y las Illiciaceae (Illicium verum, anís estrellado), pero estos se tratarán más adelante. Un ejemplo raro en el que el folículo es realmente un fruto simple es la macadamia australiana (Macadamia integrifolia y M. tetraphylla, Proteaceae). Cada folículo de macadamia contiene una sola semilla grande (la «nuez» de macadamia) y se abre por una abertura a lo largo de la sutura ventral. La abertura en el pericarpio es demasiado estrecha para dejar escapar la semilla y parece más bien una reminiscencia rudimentaria de su pasado evolutivo, en el que las semillas se liberaban del folículo como en algunos de sus parientes más cercanos, por ejemplo las grevilleas (Grevillea spp., Proteaceae).

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abajo: Hedychium horsfieldii (Zingiberaceae); jengibre de Java; nativo de Java (Indonesia); fruto (cápsula septicida); c. 3 cm de largo. Las tres valvas coriáceas, de un color naranja brillante, muestran las semillas embebidas en un carnoso arilo rojo que atrae aves dispersoras. más abajo: Hakea orthorhyncha (Proteaceae); hakea de pico de pájaro; nativa de Australia; fruto (coco); 4-5 cm de largo. Los frutos de las hakeas están constituidos por un solo carpelo que se abre a lo largo de los lados ventral y dorsal. Su vaina, gruesa y leñosa, proporciona protección contra el fuego y los predadores, especialmente los semilleros de pico fuerte, miembros de la familia de los loros (Psittacidae).

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En el sudoeste de Australia encontramos representantes de la familia de la protea, que poseen algunos extraordinarios ejemplos de frutos tipo coco. Muchas hakeas (Hakea spp.), que están adaptadas al ambiente árido y propenso al fuego del interior de Australia, retienen sus frutos en las ramas durante años después de que estos hayan alcanzado su madurez, manteniéndolos bien cerrados para proteger sus preciosas semillas. Sus vainas (cocos), que con frecuencia están blindadas, se abren solo cuando el suministro de agua del fruto es interrumpido, lo que ocurre naturalmente cuando las plantas mueren a causa del fuego, enfermedades o daños por insectos. La estrategia de acumular toda la producción en la planta año tras año se denomina serotinia. La serotinia es una adaptación común de muchas leñosas que crecen en hábitats donde los incendios son frecuentes, incluso estacionales, como en los arbustales australianos, en las sabanas africanas, en los fynbos de la región del Cabo en Sudáfrica y en algunos bosques de Norteamérica. En estos ambientes, el momento más seguro para la dispersión de semillas es justo inmediatamente después de un fuego. Dada la ausencia prácticamente absoluta de materia orgánica susceptible de ser quemada, es poco probable que surjan nuevos incendios en un futuro inmediato, lo que proporciona una clara oportunidad para la dispersión y la germinación de las semillas. La serotinia crea un banco natural de semillas en el dosel arbóreo, asegurándose así la supervivencia de las especies en un área determinada, pese a que el fuego haya acabado con los individuos maduros. Considerando las altas temperaturas que tienen que soportar, no sorprende que los frutos de especies serótinas estén a menudo equipados con un pericarpio grueso y duro. Algunas investigaciones han revelado que en las especies fuertemente serótinas de Hakea, que retienen sus frutos durante al menos cinco años, es más probable que la pared leñosa del fruto sea más gruesa y más dura que la de las especies poco o nada serótinas. Aunque es obvio que un pericarpio más grueso proporciona un mejor aislamiento contra el calor, la cantidad de material que algunas hakeas muy serótinas invierten en la protección física de sus frutos parece extremadamente exagerada (Hakea orthorhyncha, H. sericea, H. platysperma). Después de todo, la necesidad de sobrevivir al fuego es también crítica para hakeas débilmente serótinas con frutos de cáscara fina. El verdadero significado adaptativo del pesado blindaje corporal parece ser el de dotarlas de una mayor protección contra aves con picos fuertes de la familia de los loros (Psittacidae) comedores de semillas, muy abundantes en Australia.

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Vainas, como en las «vainas de guisantes» Las leguminosas (Fabaceae) son la tercera familia más grande de angiospermas y la segunda en importancia económica, solo por detrás de las gramíneas (Poaceae). Existen unas 19.000 especies de leguminosas, todas ellas con un solo carpelo por flor disponible para convertirse en fruto. Que esto no constituya una limitación lo demuestra la increíble gama de formas, tamaños y estrategias de dispersión de las leguminosas. El fruto típico de la familia de las leguminosas es una vaina seca, dehiscente, que se abre a lo largo de las suturas ventral y dorsal, abriendo el fruto en dos valvas. El lector atento recordará que esto describe precisamente lo que acabamos de identificar como un coco, y en realidad lo es. No obstante, un coco producido por un miembro de las Fabaceae se llama legumbre (del latín legumen = ‘judía’). La razón de esta dualidad en la terminología, que permite dos nombres para la misma cosa, es otra concesión hecha por los carpólogos para adaptar un uso más antiguo. Puesto que las Fabaceae son una familia de plantas tan grande y económicamente importante, sus típicos frutos se han llamado legumbres desde que Carlos Linneo introdujo el término en 1751. Estamos particularmente familiarizados con los miembros comestibles de las Fabaceae, como guisantes (Pisum sativum), habas (Phaseolus spp.) y plantas ornamentales populares como los guisantes de olor (Lathyrus odoratus), los lupinos (Lupinus spp.), el tojo (Ulex europaea), la visteria china (Wisteria chinensis), el algarrobo negro (Robinia pseudoacacia) y el flamboyán (Delonix regia). Las vainas de este tipo normalmente estallan para expulsar sus semillas. Su mecanismo de catapulta se basa en las fibras de textura cruzada del pericarpio que hacen que las valvas del carpelo se retuerzan en direcciones opuestas a medida que se secan. Tarde o temprano, la tensión se libera cuando las suturas ventral y dorsal se abren de golpe. Los lupinos, los tojos y los guisantes de olor usan este mecanismo de autodispersión de manera efectiva, pero difícilmente podrán competir con algunos de sus parientes tropicales. La Tetraberlinia morelina, una leguminosa que crece en los bosques lluviosos del oeste de Gabón y sudoeste de Camerún, se las arregla para disparar sus semillas a una distancia de hasta 60 metros, ayudada en buena medida por su gran altura. Esta especie posee el récord mundial de mayor distancia por dispersión balística de todas las plantas.

páginas anteriores: Ravenala madagascariensis (Strelitziaceae); palma del viajero; nativa de Madagascar. página 90: semillas. Pariente cercano de la flor del ave del paraíso (Strelitzia reginae, página 88), la palma del viajero tiene unos frutos muy similares (cápsulas loculicidas). Sin embargo, mientras el arilo de las semillas de Strelitzia tiene la apariencia de una «peluca» rojo-anaranjada brillante, las semillas de Ravenala están envueltas en un apéndice papiráceo-ceroso, blando y azul intenso. El esquema de colores rojo y negro es propio de los frutos y semillas que dispersan las aves, pero la presencia del azul es extremadamente rara. La razón del extraordinario color de estas semillas es que no son las aves quienes las dispersan, sino los lémures. Prosimios, como los lémures y loris, tienen visión dicromática que solo les permite diferenciar azules y verdes pero no rojos, mientras que las aves tienen una visión de colores similar a la humana.; página 91: una sola semilla desprovista de su arilo papiráceoceroso; c. 12 mm de largo. página siguiente: Acacia vittata (Fabaceae); nativa del sudoeste de Australia; fruto (legumbre); 2,1 cm de largo. Los frutos de los miembros de la familia de las leguminosas se desarrollan a partir de un solo carpelo que normalmente se abre a lo largo de las suturas dorsal y ventral. Acacia vittata (Fabaceae); semilla; 3,8 mm de largo. Como muchas acacias australianas, las semillas de esta especie están equipadas con un «cebo» (eliosoma) para atraer hormigas que las dispersan.

Vainas de habas dulces Otros miembros de la familia de las Fabaceae producen vainas similares pero indehiscentes. El ejemplo más conocido de tal nuez simple o cámara (del griego kamara = ‘cámara’, ‘bóveda’) es el cacahuete (Arachis hypogaea). Los cacahuetes se cultivan principalmente para el consumo humano y representan el tercer mayor cultivo de semillas de oleaginosas, después de la soja y el algodón. Solo China produce más de 10 millones de toneladas al año, y el hecho de que los americanos coman cerca de 20 toneladas (peso sin cáscara) cada día es una prueba más de su popularidad. Otras cámaras interesantes incluyen las vainas del árbol del algarrobo (Ceratonia siliqua), el tamarindo (Tamarindus indica) y el árbol de ingá o pacae americano (Inga spp., I. edulis, I. feuilleei). A diferencia de los cacahuetes, en estos casos es la pulpa carnosa y no las semillas lo que constituye la parte comestible de estas vainas.

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Parecida a una nuez en el exterior, pero carnosa en el interior, el tamarindo o «dátil de la India» contiene una pulpa con un sabor entre dulce y ácido, marrón y pegajosa, rica en vitamina C y ácido cítrico. El hombre la ha cultivado durante mucho tiempo (Marco Polo hizo referencia a este fruto en 1298), particularmente en regiones semiáridas donde crece exuberantemente como uno de los árboles ornamentales más bellos de los trópicos. Originalmente se pensaba que el fruto lo producía una palmera india, de ahí su nombre árabe tamar-u’l-Hind, que significa ‘dátil de la India’. El origen natural del árbol de tamarindo está probablemente en África tropical. Desde ahí los marineros árabes lo introdujeron en el Mediterráneo y el sudeste de Asia, donde sus frutos se han convertido en parte integral de la cultura. La pulpa de tamarindo se usa normalmente para dar sabor a bebidas, salsas y a una amplia variedad de platos, especialmente en la cocina asiática, y es un ingrediente esencial de un antiguo capricho inglés, la salsa Worcester o salsa inglesa. Al valor doméstico del tamarindo se añade además su alto contenido de ácido cítrico, lo que convierte a su zumo en uno de los mejores agentes para pulir cobre y bronce. Los dispersores naturales de los tamarindos están más interesados en los nutrientes de los frutos que en sus valores prácticos. Estos son principalmente rumiantes, como el venado y las gacelas, pero en el sudeste de Asia los monos están entre los agentes dispersores más importantes. Existen vainas comestibles que se desarrollan a partir de las flores del kharoub (árabe) o algarrobo, Ceratonia siliqua, del Mediterráneo oriental, que supuestamente huelen a semen y que tienen una gran importancia en la Biblia. Conocido también como «habas de langosta» en las Escrituras, los frutos marrones y coriáceos de este árbol de pequeño a mediano tamaño, junto con la miel silvestre, eran supuestamente el único alimento de san Juan Bautista mientras vivió en el desierto (Marcos 1.6), de ahí su otro nombre, «pan de san Juan». Sin embargo, algunos creen que esta interpretación es errónea y que en realidad san Juan podría haber sobrevivido alimentándose de langostas migratorias (probablemente untadas con miel). En cualquier caso, habría hecho bien comiendo los frutos del árbol del algarrobo. Rica en sacarosa (casi un 40%) y otros azúcares, así como también en goma, la pulpa seca y suave, llamada también algarrobo como el árbol mismo, es dulce, aunque tiene un toque de ácido butírico que le añade un olor ligeramente desagradable. El algarrobo tiene un sabor muy similar al chocolate, pero es hipoalergénico y tiene solo un tercio menos de calorías, justo la mitad de cantidad de grasa y no contiene teobromina u otras sustancias psicoactivas, pero sí grandes cantidades de proteína y pectina, esta última excelente para limpiar el colon. Todo esto parece demasiado bueno como para ser verdad. La harina de algarrobo se utiliza asiduamente en alimentos saludables como un sustituto del cacao. Si no se usan como sustituto del chocolate, las habas del algarrobo pueden servir como alimento tradicional para el ganado en Oriente Medio, donde se han cultivado árboles de algarrobo desde hace al menos 4.000 años. Las gruesas vainas, de 15 a 30 centímetros de largo, se comen también crudas, especialmente en la festividad judía de Tu Bishvat, siempre que el pericarpio haya cambiado del color verde al marrón oscuro. Cuando el fruto madura, las vainas emiten un fuerte olor para atraer a animales dispersores, sobre todo al murciélago frutero egipcio (Rousettus aegyptiacus). Las semillas redondas y aplanadas son duras como una roca y pueden

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abajo: Tamarindus indica (Fabaceae); tamarindo; conocido solo en cultivo, probablemente nativo de África tropical; frutos (cámaras); diámetro 2,5 cm. Las duras semillas están embebidas en una pulpa pegajosa y marrón que se come fresca y se utiliza para condimentos. más abajo: Inga feuilleei (Fabaceae); ingá o pacae; se conoce solo en cultivo, probablemente nativa de Bolivia y de Perú; frutos (cámaras); fruto c. 20-30 cm de largo. El fruto contiene una deliciosa pulpa dulce que recuerda al helado de vainilla.

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Entada sp. (Fabaceae); escalera de mono; fotografía hecha por H. J. Schlieben en 1935 en Tanzania (entonces Tanganica); la especie mostrada podría ser Entada gigas o Entada rheedii, ambas producen vainas gigantes (craspedios) que alcanzan una anchura de 8-15 cm y una longitud de hasta 1,8 m en E. gigas y supuestamente hasta 2 m en E. rheedii. Los frutos de Entada son las vainas más largas de todas las leguminosas.

pasar a través de las mandíbulas y el intestino de la mayoría de los animales sin ser dañadas. Debido a su peso extraordinariamente uniforme, las semillas del algarrobo fueron utilizadas en tiempos antiguos como unidades para medir pequeñas cantidades de piedras preciosas. El sistema fue en algún momento estandarizado y hoy en día la unidad internacional para el peso de diamantes, el quilate, carab en inglés (derivado de carob = ‘algarrobo’), equivale precisamente a 200 miligramos, el peso de una semilla común de algarrobo. La vaina más larga del mundo Entre las curiosidades más interesantes de la historia natural están los superlativos. Cuando se trata de la «haba» más grande de todas, las dimensiones de las vainas de la liana escalera de mono (Entada spp.) son verdaderamente asombrosas. Crecen como lianas en los bosques tropicales de América, África, Asia y Australia, y sus aplanados y retorcidos tallos llegan hasta lo alto del dosel del bosque. Como escaleras en espiral, las robustas lianas de la escalera de mono proporcionan a muchos animales una senda natural entre las copas de los árboles, incluyendo serpientes, perezosos y, por supuesto, monos. Cuando fructifican, Entada gigas y E. rheedii producen vainas gigantes; con una anchura de 8 a 15 centímetros y una longitud de hasta 1,8 metros en E. gigas, y supuestamente de hasta 2 metros en E. rheedii, estas son las vainas más grandes de todas las especies de leguminosas. A diferencia de las habas normales, sus vainas rectas (E. rheedii) o en espiral (E. gigas) (en términos botánicos, craspedios) están subdivididas en unos 10 o 20 segmentos, cada uno de los cuales contiene una sola semilla, muy dura y de color castaño, de 5 a 6 centímetros de diámetro. Una vez que han madurado, los segmentos que llevan las semillas se separan transversalmente uno de otro y longitudinalmente de un borde leñoso situado a lo largo del perímetro del fruto. Liberados de su borde o marco y dispersos por el suelo del bosque, muchos de estos «paquetes de semilla» son arrastrados a los caños y ríos por la lluvia tropical, si es que no aterrizaron allí desde un principio. Las semillas se mantienen a flote gracias al aire atrapado dentro del compartimento del fruto y entre los cotiledones del embrión. Finalmente alcanzan el océano, donde comienza una de las historias de dispersión de semillas más asombrosas de la naturaleza. Una vez en mar abierto, la frágil pared del compartimento del fruto se marchita rápidamente, pero la dura semilla, que es resistente al agua, permanece flotando durante al menos dos años. A lo largo de ese periodo puede viajar durante miles de millas a la deriva sobre las corrientes superficiales del océano. Uno de los ejemplos más impresionantes es el de la corriente del Golfo, que transporta cada año toneladas de semillas exóticas desde Sudamérica y el Caribe hasta las costas del noroeste de Europa. Entre las que llegan más frecuentemente a las playas europeas están las semillas de la Entada gigas, predominantemente neotropical y cuya sugestiva forma explica el nombre con el que se la conoce popularmente: «corazones de mar». Las semillas más rectangulares de la paleotropical Entada rheedii, conocida por los coleccionistas de este tipo de semillas como matchbox beans o snuffbox beans (literalmente, ‘habas caja de cerilla’ o ‘habas caja de rapé’), se encuentran principalmente en playas del sudeste de Asia y de la región del Pacífico. Ambas semillas se han usado en juegos, como mordedores para bebés y, una vez vaciadas, como cajas de rapé y de cerillas.

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Semillas encarceladas Para cerrar nuestra exploración carpológica sobre las «vainas», nos queda hablar de las vainas multicarpelares, que serían cápsulas perfectamente aceptables… si llegasen a abrirse. Estas vainas tan sonoras tienen dentro de su dura cáscara que puede ser carnosa o seca― un espacio con aire alrededor de las semillas, lo que desde siempre las ha convertido en un estorbo carpológico. Entre los casos problemáticos están los frutos de Uncarina grandidieri y de la garra del diablo (Harpagophytum procumbens), peligrosos debido a sus espinas, y ambos pertenecientes a la familia del sésamo (Pedaliaceae), los chiles y los pimientos (Capsicum annuum, Solanaceae) y la pomarrosa (Syzygium jambos, Myrtaceae). La más excepcional de todas las vainas indehiscentes es sin duda la del árbol de la nuez de Brasil (Bertholletia excelsa, Lecythidaceae), un árbol enorme, de hasta 60 metros de altura, de los bosques lluviosos de Sudamérica. Mientras sus parientes, como por ejemplo el coco de mono (Lecythis pisonis), tienen grandes cápsulas que se abren con una amplia tapa, el fruto del árbol de la nuez de Brasil parece haber perdido la capacidad de producir un orificio de salida para sus semillas. Aún más duro que las semillas tipo piedra («nueces» de Brasil) es el fruto de Bertholletia excelsa, una vaina leñosa, grande y esférica, de 15 centímetros de diámetro de promedio y que puede llegar a pesar hasta 2,5 kilos. Dentro, el fruto lleva de 15 a 25 semillas embebidas en una pulpa amarilla. Mientras proporciona la máxima protección contra depredadores a sus preciosas semillas, el prácticamente impenetrable pericarpio, que para romperse requeriría por lo menos un hachazo, supone un gran obstáculo para la germinación. Esta cuestión la resuelve un aliado natural del árbol de la nuez de Brasil, el agutí (Dasyprocta agouti). Solo los dientes de este roedor de tamaño mediano son lo suficientemente afilados como para abrir un agujero en la vaina a través del cual extraer sus nutritivas semillas. Los agutís, como las ardillas, son recolectores-almacenadores y tienden a comer solo parte de su botín, mientras que las semillas sobrantes las entierran en algún lugar del bosque, que puede alejarse hasta 400 metros del árbol parental. O bien la muerte o bien el olvido del agutí aseguran el crecimiento de nuevos árboles de nuez de Brasil. Aunque la historia del árbol de la nuez de Brasil sea intrigante, las vainas multicarpelares que permanecen pertinazmente cerradas aún en la madurez ofrecen un reto conceptual. Los botánicos han sido incapaces de colocarlas en ninguna de sus elaboradas definiciones y han tenido que recurrir a la «violencia semántica», refiriéndose a ellas como «cápsulas indehiscentes», a pesar del hecho de que su propia definición de cápsula requiere que el fruto respectivo sea dehiscente. En un intento por establecer alguna lógica científica en el caos de la clasificación de frutos, Richard Spjut (1994) repasó y revisó la terminología creada durante los siglos XVIII y XIX, en pleno apogeo de la carpología. Lo que encontró fue que, sin tener exactamente el mismo significado en mente, Charles François Brisseau de Mirbel (17761854) había creado en 1813 un término científico que ofrecía una alternativa más plausible a «cápsula indehiscente»: carcérulo (del latín carcerulus), que significa ‘pequeña prisión’.

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página siguiente: Hippocrepis unisiliquosa (Fabaceae); nativa de Eurasia y África; fruto (cámara); diámetro 1,8 cm. Adaptadas a la forma del fruto, las semillas están dobladas alrededor de las invaginaciones elípticas de la pared del fruto. Aunque es difícil interpretar la estrategia adaptativa detrás de la curiosa forma de las vainas, su construcción plana y muy liviana puede ayudar a la dispersión a través del viento. Además, los márgenes solapados de las invaginaciones y las cerdas pueden ayudar a los frutos a engancharse al pelaje de animales (epizoocoria). Harpagophytum procumbens (Pedaliaceae); garra del diablo; nativa de África meridional y Madagascar; fruto (carcérulo); fruto 9 cm de largo. Los largos ganchos leñosos de la garra del diablo están adaptados para clavarse en los pies y engancharse en el pelaje de animales, que pueden sufrir heridas terribles. El pueblo Khoisan del desierto de Kalahari ha usado las raíces tuberosas de la garra del diablo durante miles de años para tratar el dolor durante el embarazo y para preparar ungüentos para curar heridas, pústulas y otros problemas de la piel. Los extractos de las raíces secas se venden hoy como un remedio natural contra el dolor y la inflamación causados por la artritis y otras molestias.

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Drupas al revés Para complicar las cosas todavía más, hay algunas «pequeñas prisiones» donde las semillas no están rodeadas de aire sino embebidas en una pulpa jugosa. La carne debajo de la dura cáscara externa puede pertenecer a las semillas mismas si estas poseen sarcotesta, como en el caso de las vainas del cacao, los frutos del árbol del chocolate (Theobroma cacao, Malvaceae). Normalmente, la pulpa se origina a partir de las capas interiores del pericarpio. Este es el caso en los baobabs del Viejo Mundo (Adansonia spp., Malvaceae), el árbol de la tapara del Nuevo Mundo (Crescentia cujete, Bignoniaceae) y el fruto del membrillo de Bengala (Aegle marmelos, Rutaceae). Un ejemplo particularmente impresionante de este tipo de frutos se produce en un árbol llamado Couroupita guianensis, un miembro de la familia del coco de mono (Lecythidaceae). El gran tamaño y la forma esférica de sus vainas leñosas le otorgan a esta curiosidad tropical de las Guayanas el nombre de «árbol de bola de cañón». A diferencia de la mayoría de las especies de la familia del coco de mono cuyos frutos se abren con una tapa, los del árbol de bola de cañón permanecen cerrados. Dentro de su dura y leñosa cáscara, los frutos contienen numerosas semillas cubiertas de pelos y embebidas en una pulpa blanca. Cuando maduran, los pesados frutos caen al suelo, donde el impacto puede causar su ruptura. Los frutos permanecen intactos debajo del árbol hasta que son partidos y comidos por saínos, frugívoros escarbadores del suelo que desempeñan una función esencial como dispersores de semillas en los bosques lluviosos neotropicales. La gente local también usa la pulpa como alimento para los cerdos domésticos. Aunque no es venenosa, la pulpa tiene un olor bastante desagradable, lo que hace que muy pocas personas se atrevan a probarla. Aquellos que prefieren perderse esta dudosa experiencia culinaria pueden sin embargo utilizar la dura parte exterior del fruto como recipiente. De alguna manera, los frutos como el de la bola de cañón se comportan como una «drupa al revés», con una cáscara exterior dura y un centro blando. Como suele suceder, los libros de texto occidentales no encuentran palabras al enfrentarse a esta rareza tropical y recurren a una terminología poco exacta («vaina indehiscente») o procusteana («cápsula indehiscente»). Afortunadamente, la lógica científica ha sido restablecida por valientes carpólogos que han acuñado el término anfisarco para describir la esencia estructural de estos frutos blindados.

Syzygium jambos (Myrtaceae); pomarrosa; nativa del sudeste de Asia; fruto (carcérulo), coronado por el cáliz incurvado; dentro de la gran cavidad del pericarpio carnoso se encuentran una o dos grandes semillas; diámetro c. 4 cm. Los murciélagos fruteros, y posiblemente también los monos, dispersan de manera natural los frutos comestibles, que tienen un sutil aroma a agua de rosas ―de ahí su nombre.

Ser o no ser una drupa Los botánicos han creado numerosas expresiones contradictorias similares a «cápsulas indehiscentes» en un intento procusteano por dar a este asunto cierta homogeneidad, aunque sea por medios «violentos». Así, se han creado «drupa seca» o «nuez drupácea» (para el coco), «drupa dehiscente» (para la almendra) y «baya dehiscente» (para la nuez moscada). Todas tuvieron su parte de culpa en el descrédito de los méritos científicos de la carpología. En cuanto al coco del cocotero (Cocos nucifera, Arecaceae) y la almendra (Prunus dulcis, Rosaceae), ambos tratados erróneamente, sus frutos en realidad se parecen mucho a drupas y poseen un epicarpio delgado, un mesocarpio suave y un endocarpio duro. Por consiguiente,

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abajo: Couroupita guianensis (Lecythidaceae); árbol bala de cañón, nativo de América tropical; flor y fruto (anfisarco); diámetro c. 20 cm. Dentro de la dura cáscara, las vainas leñosas contienen numerosas semillas peludas embebidas en una pulpa blanca. más abajo: Theobroma cacao (Malvaceae); cacao; originariamente del bosque lluvioso amazónico; frutos (anfisarcos); c. 20-30 cm de largo. Los pesados frutos crecen directamente del tronco y de las ramas más grandes. Debajo de la dura corteza se encuentra una pulpa dulce y jugosa, propia de los frutos que dispersan los primates.

estos serían drupas perfectas si tuvieran la carnosidad del mesocarpio que las identifica, y no uno seco y fibroso, como es el caso. En cuanto al coco, la sequedad del mesocarpio se puede explicar fácilmente a través de la estrategia de dispersión que sigue. Mientras las drupas «normales» producen una capa externa carnosa para atraer animales dispersores, el coco ―que en cualquier caso es demasiado grande como para que un animal lo trague― ha evolucionado hasta convertirse en un verdadero marinero. En lugar de proporcionar una recompensa comestible, la gruesa envoltura fibrosa es extremadamente resistente al agua de mar y mantiene al coco flotando en el océano durante meses. El promedio de distancia máxima que un coco vivo puede recorrer es de 5.000 kilómetros. Se supone que se han encontrado frutos viables en playas noruegas. El caso de la almendra es ligeramente más complicado porque las capas blandas externas (epicarpio y mesocarpio) del fruto se abren a lo largo de la sutura ventral para exponer el hueso de una sola semilla, un delito carpológico responsable de su paradójica designación como «drupa dehiscente». Los dispersores naturales de los huesos de almendra son aves, como las urracas y los carpinteros, pero también pequeños mamíferos, especialmente roedores.

FRUTOS MÚLTIPLES. ¿VARIOS FRUTÍCULOS DE UNA SOLA FLOR?

Hasta ahora hemos tenido en cuenta solo los frutos simples que se desarrollan a partir de flores con un solo carpelo individual o varios carpelos unidos. ¿Pero cómo son los frutos que prosperan a partir de flores con dos o más carpelos separados? Las flores con estos gineceos apocárpicos se encuentran por lo general en un número relativamente pequeño de familias primitivas, como las Annonaceae, Illiciaceae, Schisandraceae, Magnoliaceae, Paeoniaceae, Ranunculaceae y Winteraceae. Resulta fácil observar sus numerosos carpelos separados en el centro de sus flores, donde pueden estar dispuestos en forma de espiral alrededor de una columna central, como en las magnolias (Magnolia spp.), el árbol del tulípero (Liriodendron tulipifera), de la misma familia, y algunos ranúnculos (Ranunculus spp., Ranunculaceae); agrupados en un racimo laxo (Drimys winteri, Winteraceae); o dispuestos alternativamente, de manera similar a los radios de una rueda, como en el caso del anís estrellado (Illicium verum, Illiciaceae). Cuando estas flores primitivas se transforman en fruto, cada carpelo produce su propio frutículo. El resultado es un fruto múltiple formado por un racimo de frutículos individuales. Dependiendo de la diferenciación del pericarpio, estos frutículos pueden ser folículos, cocos, núculas (o aquenios), drupetos o bayetos. Las agrupaciones de folículos, llamadas folicetos, las producen una amplia variedad de familias que, en realidad, no están emparentadas. Los más conocidos entre estos frutos son el anís estrellado, las magnolias (Magnolia spp., Magnoliaceae), los sedums (Sedum spp., Crassulaceae), las peonías (Paeonia spp., Paeoniaceae) y muchos miembros de la familia de los ranúnculos (Ranunculaceae), como el botón de oro (Caltha palustris), la espuela de caballero (Delphinium spp.), los acónitos (Aconitum spp.), las aguileñas (Aquilegia spp.) y las cimicífugas (Cimicifuga spp.). En los ranúnculos (Ranunculus spp.), los carpelos tienen una sola semilla y permanecen cerrados en

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abajo: Rubus phoenicolasius (Rosaceae); nativa del norte de China, Corea y Japón; fruto (drupeto); diámetro c. 1 cm. Al igual que su pariente la frambuesa (Rubus idaeus), Rubus phoenicolasius tiene un gineceo apocárpico que produce un fruto múltiple en forma de un racimo de pequeños drupetos. Como en el resto de la planta, el cáliz está cubierto por pelos glandulares pegajosos. Los dulces y jugosos frutos son comestibles. Huesos de los drupetos de Rubus fruticosus (arriba a la izquierda, mora; 3 mm de largo), Rubus phoenicolasius (abajo, 1,6 mm de largo) y Rubus laciniatus (más abajo, pariente de algunas moras de jardín; 1,6 mm de largo). página siguiente: Rubus idaeus (Rosaceae); frambuesa (variedad cultivada); la forma silvestre es nativa de Eurasia y Norteamérica; fruto (drupeto); c. 2 cm de largo. A pesar de que el nombre en inglés incluye la palabra baya (berry), el fruto de la frambuesa no es una baya sino un racimo de drupetos, cada uno formado por uno de los numerosos carpelos individuales que forman el gineceo apocárpico de la flor.

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la madurez. La consecuencia de todo ello es que cada flor produce un grupo de núculas o aquenios, formando lo que en carpología se denomina un aquenario. Los nombres de los frutos múltiples se crearían añadiendo el sufijo -eto o -ario al nombre del correspondiente fruto simple, un enfoque muy razonable propuesto por primera vez en 1835 por el político y botánico francés Barthélemy Charles Joseph Dumortier (1797-1878). Siguiendo el enfoque de Dumortier, los nombres más precisos para los frutos múltiples de drupas y bayas serían drupeto y bayeto (del latín bacca = ‘baya’), respectivamente. En nuestro clima templado, los drupetos más populares los producen dos miembros de la familia de las rosas (Rosaceae), Rubus idaeus y Rubus fruticosus, más conocidos como frambuesas y moras. Las plantas con flores que dan lugar a un racimo de bayas son más bien raras en climas templados. Sin embargo, tales bayetos existen. Un ejemplo ilustrativo es el árbol de la corteza de Winter o canelo, Drimys winteri (Winteraceae), que está presente desde México hasta Tierra del Fuego. La corteza de Winter lleva su nombre en honor al capitán John Winter, que fue quien introdujo la planta en Europa en 1578. Comandante del Elizabeth y vicealmirante de sir Francis Drake en su famoso viaje alrededor del mundo, Winter usó un tónico hecho de la penetrante corteza del Drimys winteri para curar el escorbuto entre su tripulación. Los frutos del árbol de la corteza de Winter también tienen un sabor picante y no son muy agradables al paladar. Una experiencia culinaria mucho más agradable la ofrecen los frutos de algunos de los parientes del árbol de la corteza de Winter en la familia de la anona (Annonaceae). Nombres como chirimoya (Annona cherimola), corazón de buey (A. reticulata), guanábana (A. muricata), anón (A. squamosa) y anón amazónico (Rollinia mucosa) representan una selección de deliciosos frutos tropicales que vienen todos de flores con gineceo apocárpico. Según lo dicho, uno esperaría un racimo de frutículos, como sucede en el árbol de la corteza de Winter, con el que están emparentados. Sorprendentemente, los frutos, con tamaños que van desde el de una manzana hasta el de un melón, forman una sola estructura homogénea. La solución a este enigma la proporciona un simple vistazo a los eventos que se producen tras la polinización. A medida que los numerosos carpelos crecen, estos se fusionan y, junto con el subyacente receptáculo hinchado, forman un fruto engañosamente parecido a una baya, que científicamente se denomina sincarpio (del griego syn = ‘unidos’ + karpos = ‘fruto’). Su superficie es lisa en la chirimoya y el corazón de buey, y está cubierta de protuberancias cónicas o puntiagudas (una por carpelo) en el anón, la guanábana y el anón amazónico, respectivamente. Estos frutos tienen en común una piel fina, entre verde y marrón, que cubre una jugosa pulpa blanca en la que están embebidas las numerosas y extremadamente duras semillas, que tienen el tamaño de una judía. Solo las curiosas marcas en la superficie del fruto revelan la verdadera naturaleza múltiple de estos frutos. Estas crean un patrón similar al de unas escamas, que recuerda a la piel de un reptil, y cuyos contornos marcan los límites entre los carpelos individuales. Curiosamente, uno de los frutos de la familia de la anona, la desagradable manzana cocodrilo (Annona glabra), que crece tanto en Florida como en las Indias Occidentales, recibió este nombre debido al sorprendente parecido con aquel reptil.

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abajo: Cocos nucifera (Arecaceae); coco; se encuentra en regiones tropicales del mundo entero, pero su origen preciso es desconocido; frutos (nuculanios); el fruto es similar a una drupa pero el mesocarpio esponjoso es seco y fibroso, lo que le permite flotar. El término carpológico correcto para esta «drupa seca» es nuculanio. más abajo: Rollinia mucosa (Annonaceae); biriba; nativa de Sudamérica; fruto (sincarpo); diámetro c. 10-15. El fruto está formado por muchos carpelos separados, pero que se amalgaman en el fruto. Cada tubérculo refleja la presencia de un solo carpelo. Un fruto sumamente delicioso que sabe a tarta de limón.

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abajo: Rubus idaeus (Rosaceae); frambuesa, variedad cultivada; la forma silvestre es nativa de Eurasia y Norteamérica; fruto (drupeto); c. 2 cm de largo. El gineceo de una flor de frambuesa está formado por muchos carpelos individuales, los cuales, en el estado de fruto, se convierten en un racimo denso de drupetos en vez de una baya como el nombre en inglés sugiere (raspberry). más abajo: Illicium simonsii (Illiciaceae); nativa de Asia (India, China, Birmania); fruto (foliceto); diámetro 4 cm. El fruto (aquí inmaduro) se desarrolla a partir de un gineceo apocárpico y por ello se clasifica como un fruto múltiple; cada carpelo individual forma un folículo de una sola semilla.

Frutos esquizocárpicos

FRUTOS ESQUIZOCÁRPICOS O CÓMO EMULAR LA EXPERIENCIA MÚLTIPLE

En la chirimoya y en sus parientes, las angiospermas primitivas han encontrado una forma de superar la separación de sus carpelos. Consiste en permitirles producir una estructura uniforme que parezca y actúe falsamente como un fruto simple multicarpelar. Desde una perspectiva humana es perfectamente comprensible la ambición de tratar de ser más moderno emulando a angiospermas avanzadas sincárpicas. Además, en el caso de los frutos carnosos que dispersan los animales, como la chirimoya y sus parientes, resulta ventajoso ofrecer todas las semillas en un solo paquete que pueda ser cosechado en una única visita. Sin embargo, por sorprendente que pueda parecer, los trabajos de copia discurren en ambas direcciones. A pesar de ser bendecidas con gineceos sincárpicos avanzados, algunas familias han encontrado maneras de emular la arcaica «experiencia múltiple». Sus frutos se separan en sus constituyentes carpelares, un proceso que puede tener lugar durante el desarrollo pero que ocurre más a menudo solo en la madurez. Debido a su comportamiento desintegrador, estos frutos se denominan esquizocarpos (del griego skhizein = ‘dividir’ + karpos = ‘fruto’). Dependiendo del número de carpelos involucrados, los frutos esquizocárpicos se dividen en dos o más frutículos, cada uno de los cuales consta de uno o medio carpelo. En su mayoría, sin embargo, los frutículos son secos, indehiscentes y de una sola semilla, lo cual técnicamente casi los convierte en nueces auténticas. No obstante, como son frutículos y no frutos, lo correcto es llamarlos núculas o nuececillas en lugar de nueces. Los frutos esquizocárpicos secos son propios de la familia de la zanahoria (Apiaceae), que incluye especias culinarias comunes como la alcaravea, el comino, el cilantro, el anís y el hinojo. Los frutos de las Apiaceae, formados por dos carpelos unidos, se dividen longitudinalmente en dos núculas. Las núculas, cada una de las cuales representa un carpelo entero (monocarpo), permanecen inicialmente unidas a la columna central (columela o carpóforo) del fruto hasta que se las lleva el viento (Artedia squamata) o se quedan enredadas en el pelaje de algún animal (Daucus carota). El amor de hortelano (Galium aparine, Rubiaceae), pariente lejano de estos, tiene también frutos esquizocárpicos bicarpelares, pero las dos núculas se separan con una ruptura limpia sin dejar columela. Las nueces aladas de los arces (Acer spp.) y de la Dipteronia de China, de la misma familia, también se desarrollan a partir de dos carpelos unidos y se dividen de manera similar cuando maduran. En los frutos esquizocárpicos de ciertas Malvaceae, especialmente de la tribu Malveae (por ejemplo, Abutilon spp., Alcea spp., Malva spp.), se ven implicados más de dos carpelos. Sus frutos maduros, cuya forma recuerda a la de las ruedas de un carruaje, se desintegran en tres o más núculas, a menudo bellamente ornamentadas con sofisticados patrones de superficie. Las más espectaculares entre ellas están también adornadas con pelos, cerdas y espinas. Los miembros de la familia de la menta (Lamiaceae) y de la borraja (Boraginaceae) llevan la división del ovario un paso más allá. De nuevo los dos carpelos configuran un gineceo sincárpico, pero el ovario está profundamente lobulado, de manera que cada carpelo está longitudinalmente dividido por la mitad. El resultado es un ovario bicarpelar con cuatro compartimientos de una sola semilla. Cuando han madurado, los cuatro compartimientos se separan en núculas de una sola semilla, representando cada una de ellas la mitad de un

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carpelo o un mericarpo. Los mericarpos de las Lamiaceae, que incluyen hierbas culinarias muy populares, como la salvia (Salvia officinalis), el orégano (Origanum vulgare), el tomillo (Thymus vulgaris) y la albahaca (Ocimun basilicum), parecen semillas de verdad, y es así como las considera la mayoría de la gente. Los frutos esquizocárpicos de tipo exótico son aquellos del género Ochna, homónimo de su familia, las Ochnaceae, también conocida como la familia de la «planta de Mickey Mouse». Los carpelos en la flor, que suelen ser entre tres y doce, están unidos solo por la base y comparten un único estilo. Después de la polinización, el receptáculo se convierte en carnoso y cada carpelo individual se desarrolla en un drupeto negro y oleoso que atrae a las aves. El ovario esquizocárpico de la Phytolacca acinosa (Phytolaccaceae) del este de Asia (de India a China) forma un fruto negro, segmentado, similar a una calabaza en miniatura. A diferencia de Ochna, los carpelos individuales se disgregan en bayetos de una sola semilla. Puesto que en la nomenclatura carpológica la terminación -ario es relativa a la condición de fruto esquizocárpico, la baya esquizocárpica de Phytolacca acinosa recibe el nombre de bayario (del latín bacca = ‘baya’). Como evidencian los ejemplos anteriores, la mayoría de los frutos esquizocárpicos se fraccionan en núculas ―drupetos o bayetos― y de una sola semilla, aunque en algunos casos los frutículos son folículos dehiscentes de muchas semillas, como sucede en la familia de la adelfa (Apocynaceae) y ciertas Malvaceae como Brachychiton y Sterculia. A sus carpelos les resulta muy fácil dividirse ya que están prácticamente separados desde el comienzo y solo los une la punta del estilo que comparten.

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página 104: Cimicifuga americana (Ranunculaceae); nativa del este de Norteamérica; fruto (foliceto) con unas pocas semillas (abortadas); 1,25 cm de largo. Como en otros miembros de la familia del botón de oro, el fruto de la cimicifuga americana se desarrolla a partir de un gineceo apocárpico. De los 3 u 8 carpelos de una flor, entre 2 y 4 maduran para formar folículos. El viento o las gotas de lluvia al golpear los folículos con forma de cuchara dispersan las semillas, catapultándolas hacia afuera. página 105: Cimicifuga americana (Ranunculaceae); semilla; 4,3 mm de largo. Los extraños lóbulos de la cubierta seminal son probablemente una adaptación para la dispersión por el viento; estos aumentan la flotabilidad de la semilla en el aire. página siguiente: Ocimum basilicum (Lamiaceae); albahaca dulce; fruto (microbasario); 8,5 mm de ancho. El gineceo sincárpico de los miembros de la familia de la menta está compuesto por dos carpelos profundamente lobados en cuatro compartimientos de una sola semilla (medios carpelos). Cuando el fruto está maduro, estos cuatro compartimentos se dividen en núculas de una sola semilla, que representan la mitad de un carpelo o un mericarpo. En las flores de la albahaca, el lóbulo superior del cáliz está expandido formando una tapa en forma de cuchara. En el fruto, esta tapa actúa como un trampolín para las gotas de lluvia que ayudan a extraer los mericarpos del profundo cáliz. Ocimum basilicum (Lamiaceae); albahaca dulce, cultivada durante más de 5.000 años, nativa de Asia tropical; pelo glandular sobre el cáliz persistente en el fruto (al fondo, pelo no glandular puntiagudo); la familia de la menta es rica en hierbas aromáticas y plantas medicinales; diámetro de la cabeza 110 m. Muchas especies, incluyendo la albahaca, poseen pelos glandulares en la superficie de sus partes externas que secretan aceites esenciales, químicos volátiles que son responsables del sabor y el olor propio de las plantas. El aceite esencial se acumula entre la pared exterior y la cutícula de las células, de 1 a 4, que forman la cabeza del pelo glandular.

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Daucus carota (Apiaceae); zanahoria silvestre; nativa de Europa y del sudeste de Asia. derecha: planta entera; la zanahoria silvestre es una planta bienal; durante el primer año forma una roseta de hojas mientras construye una raíz principal que almacena energía (principalmente azúcares) para producir las flores en el segundo año. Las zanahorias comestibles (Daucus carota subsp. sativus) son una forma domesticada con raíces muy desarrolladas y de mejor sabor. abajo: detalle de la infrutescencia; diámetro 5 cm. página siguiente: fruto entero (polaquenario); 5,5 mm de largo. Los frutos de la familia de la zanahoria (Apiaceae) se crean a partir de un ovario ínfero compuesto por dos carpelos unidos. En su madurez, los dos carpelos se separan en dos frutículos individuales, indehiscentes y de una sola semilla. Los frutículos de la zanahoria silvestre están cubiertos por largas espinas con ganchos curvados en su extremo, una adaptación que facilita la dispersión por animales (epizoocoria).

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página anterior: Phytolacca acinosa (Phytolaccaceae); nativa del este de Asia; inflorescencia; diámetro de la flor 7,5 mm. El ovario sincárpico e ínfero de la flor tiene entre 7 y 8 lóbulos, y cada uno de ellos refleja la presencia de un único carpelo. Phytolacca acinosa (Phytolaccaceae); nativa del este de Asia; fruto (bayario); diámetro 7,8 mm. Cuando maduran, los carpelos individuales se separan en bayetos de una sola semilla, de allí el nombre de bayario (del latín bacca = ‘baya’) para este tipo de fruto esquizocárpico.

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Pyrus pyrifolia (Rosaceae); pera china; nativa del este de Asia; fruto (pomo); diámetro 8 cm. En las peras (Pyrus spp.), manzanas (Malus pumila) y membrillos (Cydonia oblonga), el grueso de la parte carnosa está formado por el hipantio, que es la razón por la que estos frutos son clasificados como antocarpos.

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abajo: Rosa roxburghii (Rosaceae); nativa de China; fruto (pometo); diámetro 3,5 cm. Los escaramujos son frutos múltiples en los que se desarrollan numerosas núculas (aquenios) dentro de un hipantio carnoso en forma de urna. más abajo: Rosa roxburghii (Rosaceae); sección longitudinal del fruto (pometo) mostrando las núculas dentro del hipantio. página 114: Fragaria x ananassa (Rosaceae); fresa de jardín; solo conocida en cultivo; detalle de la superficie del fruto mostrando aquenios de una única semilla con sus estilos persistentes. página 115: Fragaria x ananassa (Rosaceae); fresa de jardín; fruto (glandeto); diámetro 1,2 cm. Los carpelos del gineceo apocárpico se convierten en diminutos aquenios marrones encima del eje floral convexo (receptáculo) que se agranda para conformar la parte comestible del fruto.

Frutos antocarpos

FRUTOS ANTOCARPOS: LA PIEDRA ANGULAR DE LOS CARPÓLOGOS

Clasificar frutos de acuerdo a su estructura es una tarea difícil si solo se tienen en cuenta los diversos productos del gineceo. El verdadero desafío de los carpólogos comienza cuando hay órganos de la flor aparte del ovario, que participan en la formación de frutos, si cabe, más complejos. Cualquier órgano floral (pétalos, sépalos, receptáculo, pedicelo), y aun estructuras accesorias como brácteas, pueden literalmente persistir y desarrollarse tras la fertilización y unirse al ovario maduro (apocárpico o sincárpico) para formar lo que respetuosamente se denomina un fruto antocarpo (del griego anthos = ‘flor’ + karpos = ‘fruto’). Siendo estrictos, este era ya el caso de los frutos que se desarrollan a partir de flores con ovarios ínferos, algo propio de la familia de las calabazas (Cucurbitaceae), de la del plátano (Musaceae) y de la del café (Rubiaceae), por nombrar algunas. En estos grupos, la pared del fruto está constituida por el hipantio y la pared del ovario. La mayoría de las veces, las dos capas están tan perfectamente unidas que la línea que las separa no se distingue, ni siquiera bajo un microscopio. Aunque los primeros carpólogos, como el francés Nicaise Auguste Desvaux (1784-1856) y el inglés John Lindley (1799-1865), consideraron la posición del ovario como un criterio importante para la clasificación de los frutos (Desvaux 1813; Lindley 1832; Takhtajan 1959), los carpólogos más modernos han abandonado, y con acierto, esta idea. Por ejemplo, los frutos con una pared completamente carnosa se denominan bayas, independientemente de si vienen de un ovario súpero (kiwi, Actinidia deliciosa, Actinidiaceae) o ínfero (bayas de muérdago, Viscum album, Santalaceae). En las manzanas (Malus pumila) y otras Rosaceae-Maloideae, como el níspero europeo (Mespilus germanica), el níspero japonés (Eriobotrya japonica), el membrillo (Cydonia oblonga) y la pera (Pyrus communis), es más que evidente que el grueso de la parte carnosa del fruto está formado por el hipantio y no por la pared del ovario. La línea que divide los diferentes tejidos está marcada por un anillo de haces vasculares que, en un corte transversal, aparece claramente como un círculo de puntos alrededor del corazón de la manzana (los puntos verdes representan los haces vasculares cortados). El corazón de la manzana que alberga las semillas está formado por el endocarpio coriáceo endurecido del ovario ínfero, el caracter crucial que, junto con el prominente hipantio, define este tipo de fruto antocarpo denominado pomo. A diferencia de lo que a menudo se lee en los libros de texto, los carpelos de las Maloideae no son apocárpicos sino sincárpicos, aun si sus lados ventrales están unidos solo hasta cierto punto, dando lugar a la forma estrellada del corazón de la manzana. Otros miembros de la familia de la rosa (Rosaceae), incluyendo la propia rosa (Rosa spp.), tienen gineceos apocárpicos y, por tanto, producen frutos múltiples. A pesar de que sus carpelos se transforman en núculas, los escaramujos se asemejan a las manzanas en que sus núculas están embebidas en un hipantio carnoso en forma de urna. De acuerdo con el principio de Dumortier, para nombrar los frutos múltiples, los escaramujos representan un tipo de fruto antocarpo llamado pometo. En el género Fragaria, otro miembro de la familia de la rosa, las cosas son muy diferentes. En vez de estar encerrados en una hipantio en forma de urna, los carpelos que integran el gineceo apocárpico están distribuidos sobre un receptáculo convexo. A medida que la flor va mudando en fruto, el receptáculo se expande y se convierte así en uno de los frutos más

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populares: la fresa. Los propios carpelos no aportan mucha sustancia al fruto, de hecho se transforman en minúsculas núculas, que se pueden distinguir como diminutos gránulos marrones sobre la superficie de la fresa. Todavía más obvia que la participación del hipantio o receptáculo en un fruto es la implicación de otras partes florales, como hemos visto ya en la manzana del anacardo (pedicelo hinchado), la nuez del nogal (brácteas fusionadas), las cipselas de las Asteraceae (cáliz) y Dipsacaceae (cáliz y brácteas) y las pseudosámaras de las Dipterocarpáceae (sépalos agrandados). Sin embargo, el reto final y definitivo lo plantean aquellos frutos formados por inflorescencias enteras. No solo incluyen órganos aparte del gineceo, como brácteas, periantos y ejes de inflorescencias, sino que también rompen el dogma ideal de «una flor, un fruto», socavando hasta sus cimientos el concepto botánico de fruto.

página siguiente: Pandanus odorifer (Pandanaceae); nativo de Asia tropical y subtropical; fruto (soroso); diámetro c. 1520 cm. La inflorescencia femenina se desarrolla hasta crear un fruto compuesto grande, carnoso y comestible. abajo: Mitchella undulata (Rubiaceae); nativa del este de Asia (Japón, Corea del Sur, Taiwán); fruto (bidrupa); diámetro c. 1 cm. En el género Mitchella solo dos ovarios se fusionan para formar un fruto compuesto (una «doble drupa»). más abajo: Ananas comosus (Bromeliaceae); piña; nativa de Sudamérica; fruto (soroso).

FRUTOS COMPUESTOS, ¿UN FRUTO SIMPLE DE VARIAS FLORES?

Tras llegar al acuerdo de que una sola flor pueda dar lugar a varios frutos (frutículos) a través de la generación de un fruto múltiple o esquizocárpico, los lectores atentos ―ya convertidos en aprendices― recordarán que lo contrario también es posible. Los frutos dehiscentes de hayas y castaños, por ejemplo, fueron expuestos como «sacos de nueces» genuinos. Estos se asemejan a cápsulas «normales», pero aunque aparentan ser semillas son en realidad nueces de una semilla única incluidas dentro de una cúpula. Las angiospermas deben buena parte de su éxito evolutivo a la tremenda diversidad de sus frutos y semillas. En ese sentido, la unión de varias flores para constituir un solo fruto compuesto es otro paso carpológico con el cual lograron resultados fascinantes. Los ovarios de los frutos compuestos pueden estar fusionados o permanecer separados. Lo que define a un fruto compuesto es que una inflorescencia entera se convierte en una infrutescencia, algo que rompe con la idea de una unidad simple, pero que funcionalmente actúa como un fruto simple. En el caso más sencillo solo participan dos ovarios unidos, y de manera parcial, para conformar una «doble baya», como en la madreselva de Eurasia (Lonicera xylosteum, Caprifoliaceae), o una «doble drupa», como en Mitchella repens (Rubiaceae) de Norteamérica. Mientras las bayas de la madreselva se funden solo en la base, la unión de los dos ovarios de Mitchella repens es tan completa que el fruto resultante se parecería a una drupa o una baya «normal» (simple) si no fuera por los dos hoyuelos en el ápice, que revelan que se originó a partir de dos ovarios. Las bayas del tamaño de los arándanos son comestibles, y tanto frutos como hojas son usadas habitualmente por los nativos americanos para facilitar el alumbramiento a las parturientas. Desgraciadamente, a pesar de sus cualidades medicinales, estas bayas no son de los frutos compuestos más deliciosos. Más complejos e impresionantes son los frutos compuestos de algunos cornejos (Cornus spp., Cornaceae). En el subgénero Syncarpea (Cornus kousa subsp. chinensis de China), las flores verdosas están ocultas y agrupadas en densos racimos esféricos rodeados por grandes y llamativas brácteas blancas parecidas a pétalos. Tras la polinización, las brácteas caen y el racimo de flores se transforma en una cabezuela de drupas coalescentes de color rojo brillante, con un diámetro aproximado de 2 centímetros. La dulce y jugosa pulpa de sus

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Cornus kousa subsp. chinensis (Cornaceae); cornejo chino; nativo del centro y norte de China.

frutos, similar a la de la chirimoya, es comestible, pero el grueso del fruto está formado por los huesos de las drupas individuales y la piel tiende a ser más bien dura y desagradable. Como es habitual, una visita a los trópicos o, tan solo al mercado local, nos proporcionará una percepción mucho más impresionante del potencial culinario de los frutos compuestos. Uno de los ejemplos más deliciosos de un fruto que tiene su origen en el esfuerzo concertado de un grupo entero de flores es sin duda la piña. Después de varios años de crecimiento vegetativo, la planta de la piña (Ananas comosus, Bromeliaceae) produce una inflorescencia parecida a una espiga, cuyos ejes engrosados portan numerosas flores sésiles que pasan inadvertidas, cada una acompañada por una bráctea. Las brácteas más superiores son estériles y, aparte de presentar un aspecto muy similar al de las hojas normales de la planta de piña, forman el reconocible mechón de hojas verdes en el ápice del fruto. El corazón duro de la piña es la concreción del fibroso eje de la inflorescencia. Todos estos órganos diferentes se fusionan, sin casi ninguna línea de demarcación reconocible, hasta crear la blanda, dulce y jugosa «superbaya» o soroso, por usar el término científicamente correcto. La dura corteza está integrada por los sépalos remanentes, los ápices de los ovarios y el tejido de las brácteas, cuyas partes distales forman las escamas coriáceas triangulares en la superficie. Después de la fructificación, toda la planta muere. Como las piñas cultivadas son seleccionadas para que no tengan semillas, la proliferación es exclusivamente vegetativa y el mechón de hojas verdes que corona el fruto es el esqueje perfecto para su propagación. Con unas pocas excepciones, las Moraceae (familia de la morera) constituyen una familia entera de plantas en la que son típicos los frutos compuestos. Aunque el fruto del moral (Morus nigra) parezca una mora, en realidad está constituido por una inflorescencia femenina completa donde los diminutos perigonios (cuatro tépalos decusados) y el eje de la inflorescencia subyacente se tornan verdaderamente suculentos. Los ovarios se transforman en pequeñas drupas de una sola semilla, cuyos minúsculos huesos forman los pedacitos duros del fruto. Las moras negras del moral, deliciosas si se comen frescas, se utilizaron en la Edad Media para dotar de color y sabor al vino. Se piensa que la morera negra se derivó de la morera blanca (Morus alba) a través de milenios de domesticación humana. Hoy ambas especies se cultivan, tanto por sus frutos comestibles como por sus árboles ornamentales, en zonas templadas de Asia, Europa y Norteamérica. En su China de origen, Morus alba alcanzó una gran relevancia económica más por sus hojas que por sus frutos. Las hojas del árbol de la morera blanca son el exclusivo alimento del gusano de seda (Bombyx mori) y durante siglos han sido el motor de la famosa industria china de la seda. Pero la morera no es el único miembro de las Moraceae con una larga historia de explotación humana. En la misma familia encontramos especies económicamente importantes con frutos compuestos comestibles mucho más grandes como es el caso del fruto de pan (Artocarpus altilis), la yaca (Artocarpus heterophyllus) y el higo (Ficus carica).

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página siguiente: detalle microscópico del fruto inmaduro mostrando una flor individual, sus velludos sépalos evolviendo el ovario (los pétalos y los estambres ya se han caído); estilo 1 mm de largo. abajo: inflorescencia, parecida a una flor individual, de flores verdosas agrupadas en densos racimos esféricos rodeados por brácteas petaloides blancas. más abajo: fruto (soroso); diámetro c. 2 cm. Tras la polinización, el racimo de flores se convierte en una cabezuela de un color rojo brillante y de drupas coalescentes.

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página anterior: Morus nigra (Moraceae); moral o morera negra; cultivada desde la antiguedad, probablemente nativa de China; frutículo 5,3 mm ancho. Detalle microscópico del fruto mostrando los frutículos individuales con los remanentes de sus estigmas marchitos. Morus nigra (Moraceae); mora negra; fruto (soroso); c. 2,5 cm de largo. Aunque se asemeja a una mora, la mora negra está formada por una inflorescencia femenina entera en la cual los diminutos perigonios (cuatro tépalos decusados) y el eje de la inflorescencia subyacente se vuelven suculentos. Los ovarios se convierten en pequeñas drupas de una sola semilla, cuyos minúsculos huesos constituyen los pedacitos duros del fruto.

Frutos compuestos

El fruto de pan y el motín en el Bounty Más conocido en las regiones templadas por su conexión con el idealizado motín a bordo del buque Bounty, el fruto de pan ha sido durante mucho tiempo un cultivo básico para la gente de las islas de la Polinesia. Se cree que su origen está en el archipiélago indo-malayo, donde el fruto de pan, Artocarpus altilis (del griego artos = ‘barra de pan’ + karpos = ‘fruto’), se lleva cultivando desde la antigüedad por sus nutritivos frutos ricos en almidón. Similar a la morera, el esférico u oblongo fruto de pan se desarrolla a partir de una inflorescencia femenina con numerosas flores diminutas cuyos perigonios tubulares forman la parte carnosa. A diferencia de la morera, los ovarios de los frutos de pan se transforman en grandes aquenios y el fruto compuesto entero crece hasta 30 centímetros de diámetro y puede llegar a pesar hasta 4 kilos. Su alto contenido de almidón, especialmente cuando aún no está maduro, es lo que le ha merecido su nombre, que tiene el mismo significado en casi todas las lenguas. Hay dos tipos diferentes de fruto de pan: uno que no tiene semillas y otro, que algunas veces recibe el nombre de «nuez de pan», que posee grandes semillas comestibles dentro de sus aquenios. La variedad que no tiene semillas solo puede propagarse vegetativamente y, casi con total seguridad, es el resultado de la larga historia de cultivo por parte del hombre. Los frutos de pan verdes e inmaduros se pueden comer asados, hervidos o fritos mientras la pulpa es todavía blanca y desagradable al gusto. La carne inmadura contiene entre un 30 y un 40% de almidón y se asemeja a las patatas en su sabor y textura. A medida que los frutos de pan maduran se van tornando amarillos y se usan como ingrediente para púdines, tartas y salsas. En la mayoría de las regiones del Pacífico, especialmente en la Polinesia y Micronesia, se prefieren las variedades de los frutos de pan sin semillas. En cambio, la gente de Nueva Guinea y del resto de Melanesia se inclina por la «nuez de pan». Su carne es de poco valor pero sus semillas, que son similares en tamaño y sabor a las castañas, son muy apreciadas y se comen tostadas o hervidas. Se supone que emigrantes polinesios dispersaron esta valiosa fuente de alimento a través de toda la región del Pacífico. La primera vez que los europeos encontraron los impresionantes árboles, de hasta 20 m de alto, con sus grandes hojas coriáceas, lobuladas, verde oscuras y lustrosas, y su extremadamente pegajoso látex blanco, fue probablemente en las Marquesas en 1595, y una década más tarde en Tahití. Sin embargo, fue solo después de que el Capitán James Cook y su tripulación experimentaran sus cualidades comestibles, durante su visita a Tahití en 1769, cuando los exploradores ingleses se entusiasmaron de verdad por el fruto de pan. A bordo del HMB Endeavour estaba también Joseph Banks, uno de los botánicos más jóvenes y capacitados de su tiempo, y su amigo el doctor Daniel Solander, un talentoso científico y antiguo discípulo de Carlos Linneo. Una vez de vuelta en Inglaterra, los dos botánicos elogiaron profusamente las extraordinarias cualidades del árbol del fruto de pan. Por aquel entonces, los dueños de las plantaciones de caña de azúcar en las Indias Occidentales Británicas habían estado buscando durante mucho tiempo una fuente barata de alimento para sus esclavos. Después de la Guerra de Independencia Americana (1775-1783) se prohibieron las importaciones desde Estados Unidos a Jamaica, donde las repetidas pérdidas de cosechas causadas por huracanes y sequías habían conducido

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a varios periodos de hambruna entre 1780 y 1786. Era necesaria una nueva fuente de sustento barata y fiable, y el árbol del fruto de pan, dada la facilidad para su cultivo y con sus grandes frutos ricos en carbohidratos, parecía ideal. Tras reconocer y aceptar tanto el potencial económico del fruto de pan como la necesidad humanitaria existente, la Real Sociedad solicitó al rey Jorge III que enviara una expedición que recolectase plantas del fruto de pan en los Mares del Sur para llevarlas luego a las Indias Occidentales. El consejero científico del rey, Joseph Banks, que había probado y disfrutado del fruto de pan, apoyó este magnífico plan y se encargó de todos los preparativos necesarios. El 23 de diciembre de 1787, el rey encargó al lugarteniente William Bligh, navegante del capitán James Cook en su tercer y fatídico viaje, que comandase el HMS Bounty con una tripulación de cuarenta y cinco hombres en una misión que llevaría plantas del fruto de pan desde Tahití hasta el Caribe. Después de navegar 27.000 millas, el Bounty arribó a su destino el 26 de octubre de 1788. La tripulación estuvo casi seis meses recolectando y propagando plantas del fruto de pan. Muchos de ellos se enamoraron, no solo del idílico estilo de vida de aquel paraíso tropical, sino también de algunas de las mujeres tahitianas. Cuando el Bounty dejó la isla el 5 de abril de 1789 con destino al Caribe, llevaba a bordo 1.015 plantas de fruto de pan y una tripulación realmente descontenta. El Bounty, anteriormente llamado Bethia, era un barco mercantil remodelado que era demasiado pequeño y estaba equipado con un personal excesivamente escaso para su misión. El famoso motín fue liderado por el joven de venticuatro años Fletcher Christian, que anhelaba escapar de las condiciones de hacinamiento y regresar a su estilo de vida hedonista. El resultado fue que William Bligh ―que más tarde sería nombrado capitán― y otros dieciocho hombres fueron abandonados a la deriva en un bote de 7 metros el 28 de abril de 1789. En un principio, el grupo de Bligh desembarcó en la isla vecina de Tofua, pero tras una violenta confrontación con los isleños, decidieron navegar hasta la lejana colonia holandesa de Timor. A pesar de tener alimento y agua para tan solo cinco días, todos los hombres sobrevivieron milagrosamente a este heroico viaje. Después de cuarenta y un días y 3.618 millas náuticas recorridas (unos 6.700 kilómetros), alcanzaron las playas de la isla de Timor el 13 de Junio de 1789. A su regreso a Inglaterra, Bligh fue ascendido a capitán de la Marina Real. En 1791 se le nombró comandante del HMS Providence por la Marina Británica y fue enviado en una segunda misión a Tahití para llevar el prometedor fruto de pan a las Indias Occidentales. Esta vez la misión fue un éxito y, en febrero de 1793, Bligh entregó 1.200 plantas de fruto de pan y otra serie de árboles valiosos a Jamaica. Pero, acabando con todas las expectativas, los esclavos no compartieron el entusiasmo de los polinesios por el fruto de pan y se negaron a comerlo.

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página siguiente arriba: Artocarpus heterophyllus (Moraceae); yaca; cultivado durante siglos, probablemente nativo de la India (Ghats occidentales); sección transversal del fruto (soroso). Al igual que el fruto de pan, de la misma familia, la yaca es el producto de una inflorescencia entera. Las partes más sabrosas son los suaves «bulbos» ligeramente gomosos que están formados por los perigonios de las flores fertilizadas. Cada bulbo contiene un aquenio marrón claro en forma de huevo, de 3 cm de largo, que es también comestible. La yaca todavía goza de una extraordinaria aceptación en India, donde es el tercer fruto más popular después de mangos y plátanos. página siguiente abajo: Artocarpus heterophyllus (Moraceae); yaca; de hasta 90 cm de largo, 50 cm de diámetro y 40 kg de peso, es el fruto más grande producido por un árbol. Como es habitual en los frutos que dispersan los mamíferos, un fruto de yaca completamente maduro emite un olor a la vez dulce y rancio, como con un toque de cebollas podridas. Artocarpus altilis (Moraceae); fruto de pan; nativo de la Península Malaya y el Pacífico occidental; fruto (soroso); diámetro hasta 30 cm. De aspecto similar a una mora (del moral), el fruto de pan se desarrolla a partir de una inflorescencia entera con un gran número de flores diminutas, cuyos perigonios tubulares constituyen la parte carnosa del fruto compuesto. El fruto de pan, que recibe su nombre por su alto contenido de almidón, ha sido desde la antigüedad un alimento básico para los habitantes de las islas polinesias.

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El mayor fruto que un árbol pueda cargar Entre las otras plantas que viajaron a bordo del HMS Providence había especímenes de un pariente muy cercano del fruto de pan, el fruto de jack o yaca (Artocarpus heterophyllus, Moraceae), que el capitán Bligh había recolectado en la isla de Timor. Aunque normalmente denominado en inglés como jackfruit, el nombre es una adaptación inglesa de la palabra portuguesa jaca, la cual a su vez deriva del término malayo para el fruto, chakka. El nombre común correcto en inglés debe ser por lo tanto jackfruit. Al igual que el fruto de pan, la yaca ha sido cultivada durante mucho tiempo en las regiones tropicales de Asia. Se cree que proviene de los bosques lluviosos de las Ghats occidentales, en India, donde todavía goza de un gran prestigio, pues ocupa la tercera posición entre los frutos más populares, después del mango y del plátano. Se cree que lo introdujeron pueblos migratorios desde la India hacia el Este, hasta llegar al archipiélago malayo. A diferencia del fruto de pan, la yaca posee hojas enteras más pequeñas y tiene sus inflorescencias femeninas, productoras de frutos, únicamente en el tronco principal y en las ramas más gruesas. La razón de esta peculiar ubicación de las inflorescencias femeninas se hace muy evidente en el momento de la cosecha: un fruto de yaca puede llegar a medir hasta 90 centímetros, alcanzar un diámetro de 50 centímetros y pesar hasta 40 kilos. Con estas gigantescas dimensiones, el fruto de yaca es, de los que producen los árboles, el más grande del mundo. Aunque su tamaño siempre impresiona, las opiniones sobre sus virtudes comestibles divergen considerablemente. Para empezar, el pegajoso látex de su cáscara hace que sea muy difícil de pelar. Además, un fruto de yaca totalmente maduro emana un olor rancio y dulce, como con un toque a cebollas podridas, lo que probablemente genera una primera impresión negativa en los que no lo conocen. Sin embargo, si se quita con cuidado la áspera cáscara, de un color entre verde y marrón-amarillento, formada por las partes distales endurecidas de los perigonios de las flores, se nos muestra la deliciosa pulpa amarilla dorada. Su agradable aroma afrutado y su rico sabor, que ha sido descrito como una mezcla de los olores del melón, la piña, el mango, la papaya y el plátano, compensa la desagradable impresión inicial. Los bulbos, que son blandos pero ligeramente gomosos y están formados por los perigonios de las flores no fertilizadas, constituyen la parte más sabrosa de la pulpa. Cada bulbo encierra un aquenio de color marrón claro en forma de huevo, de 3 centímetros de largo. Las semillas, ricas en carbohidratos y proteínas y con un sabor a castaña, llamadas nueces de yaca, se pueden comer crudas, hervidas o tostadas. Entre los bulbos se encuentran hebras, que presentan un tejido duro y fibroso, denominadas harapos. Los correosos harapos provienen de los perigonios de las flores no fertilizadas y producen un excelente agente para dotar de consistencia a las mermeladas.

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Higos, mosquitos y delatores de higos Aunque signifique un anticlímax para todos aquellos que aún están maravillados por las dimensiones de los frutos de la yaca, una observación detallada del higo (Ficus carica, Moraceae), pariente del Artocarpus heterophyllus pero menos dotado, prueba una vez más que el tamaño no lo es todo en la vida. Mientras que sus primos, el fruto de pan y la yaca, tuvieron un pasado más aventurero, los registros históricos del aprovechamiento y el disfrute del higo común (Ficus carica) por parte de los humanos son mucho más impresionantes. Aunque el higo debe su fama inicial a sus hojas que, según la Biblia, las utilizaron Adán y Eva para cubrir su desnudez, si se ha cultivado durante miles de años y ha gozado de la mayor consideración en la cuenca del Mediterráneo es por su fruto. Los egipcios y los griegos lo consideraban uno de los alimentos más deliciosos; era el alimento favorito de la reina Cleopatra y los atenienses estaban tan orgullosos de sus higos que estaba prohibido sacarlos fuera del Ática. A aquellos que se dedicaban a denunciar la exportación ilegal de estos frutos se les llamaba sykophantai, que significa ‘delator de higos’. Como algunos sykophantai abusaron de su influencia con fines manipulativos, el nombre más tarde se aplicó a todos los delatores, mentirosos, aduladores, impostores y parásitos, de ahí la palabra inglesa sycophant. El higo fue también muy apreciado por los romanos, que lo difundieron por todo su imperio. Plinio el Joven (c. 61-112 d.C.), que conocía hasta veintinueve variedades diferentes de higos, descubrió que «los higos incrementan la fuerza de la gente joven, conservan mejor la salud de los viejos y los hace parecer más jóvenes, con menos arrugas». Debido al tiempo que el higo lleva cultivándose, se desconoce su origen natural exacto, pero generalmente se asume que debe de estar en algún lugar entre el Oriente Medio y el Mar Negro. Desde hace mucho tiempo se sabe que los egipcios lo hacían desde hace seis mil años. Sin embargo, recientemente se han descubierto restos de higos al lado de una antigua aldea en el valle del Jordán, y su datación es de entre 11.200 y 11.400 años. El que estos higos carecieran de semillas significa que se formaron partenogenéticamente (sin fertilización previa), lo que a su vez indica claramente que provenían de árboles cultivados. Si la interpretación de este sensacional descubrimiento es correcta, el higo común comestible sería la primera especie de planta que cultivó el hombre en la revolución neolítica, más de mil años antes que la cebada y el trigo. El hecho de que el Ficus carica pueda propagarse más fácilmente por medio de estacas apoya la idea de su temprana domesticación. Si bien pertenece a la misma familia de la yaca, el Ficus carica y las otras aproximadamente 750 especies del género Ficus, que sobre todo es tropical y subtropical, son notablemente diferentes de las otras Moraceae, por lo que suelen incluirse dentro de su propia tribu Ficeae. Esta separación taxonómica está basada principalmente en su peculiar inflorescencia, denominada sicono, el cual, tras la polinización, madura para formar el fruto que llamamos popularmente higo (del griego sykon = ‘higo’). De manera sencilla, un higo puede ser descrito como un diminuto fruto de yaca al que se le ha dado la vuelta. En términos científicos, un sicono es, en realidad, un eje pulposo de una inflorescencia, invaginado, esférico, oblongo o periforme, cuyo interior está forrado con dos o tres (en los higos pequeños) o varios miles (en los higos grandes) de diminutas flores masculinas y/o femeninas. Para ilustrar de un modo

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página siguiente: Ficus carica (Moraceae); higo común; cultivo antiguo, probablemente nativo del sudoeste de Asia; diámetro 1,1 cm; detalle microscópico de la entrada (ostiolo) del sicono. La entrada a la cavidad del higo está cerrada por numerosas brácteas densamente solapadas que, en el momento de la polinización, ofrecen un paso estrecho a través del cual los polinizadores del higo, unas diminutas avispas de la familia Agaonidae, pueden acceder a la cavidad interna tapizada de flores. Ficus carica (Moraceae); higo común; frutos (siconos); diámetro del fruto c. 4 cm. El higo común es solo uno de los cerca de 750 miembros del género Ficus (higos) en todo el mundo. Todos los higos guardan sus minúsculas flores dentro de una inflorescencia peculiar llamada sinoco, que después de la polinización madura y se convierte en el fruto conocido comúnmente higo.

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teórico cómo se constituye un sicono puede utilizarse la idea de una cabeza de girasol en la que los márgenes se curvan hacia arriba para formar primero un cuenco y luego una especie de urna con un pequeño orificio en el ápice. Para los más versados en botánica, la analogía de este hipotético girasol probablemente resultará superflua. Ciertas Moraceae, como los miembros de la tribu Dorstenieae (como Dorstenia contrajerva), presentan abiertamente sus minúsculas flores y frutos en un eje de inflorescencia plano a modo de plato, exactamente como un girasol. Morfológicamente, sus inflorescescencias o infrutescencias ―una vez maduras― ofrecen un modelo real de higo abierto. Los verdaderos higos están totalmente cerrados, salvo por el pequeño orificio apical (ostiolo), cubierto por diminutas brácteas solapadas, e incluso ciertas especies de Ficus tropicales producen sus siconos bajo el suelo, a una profundidad de 10 centímetros, lo que hace necesaria una explicación sobre cómo se polinizan esas flores. La respuesta trae consigo uno de los más impresionantes ejemplos de coevolución, y describe la dependencia mutua entre una planta y un animal en una relación vital para ambas partes. Durante el curso de la evolución, los diminutos insectos pertenecientes a la familia de las avispas del higo, Agaonidae (Hymenoptera), han adaptado sus ciclos reproductivos para que sucedan dentro de los higos. Como retribución por la provisión de alimento y protección por parte del higo, las avispas, de entre 1 y 2 milímetros de largo, garantizan a su vez al higo de servicio esencial: la polinización de sus flores. El ciclo reproductivo de la avispa del higo y la polinización del higo comienza cuando una avispa del higo femenina es fecundada y fuerza su entrada al higo a través del estrecho ostiolo, con frecuencia rompiendo sus alas. Una vez dentro, la avispa poliniza las flores femeninas de estilos largos (fértiles) con polen traído de otro higo y pone sus huevos en los ovarios de las flores femeninas de estilos cortos que los higos poseen específicamente para ello. En la bibliografía, las flores de estilo corto a menudo reciben el nombre de flores de agalla y son estériles, frente a de las flores fértiles de estilos largos. Sin embargo, a diferencia de las agallas habituales de los insectos, los ovarios que contienen avispas del higo no muestran ninguna formación aberrante de tejido y, si no están infectadas, las flores de estilo corto son tan capaces como las flores de estilo largo de producir una drupa normal con semillas. Las segundas tienen la ventaja de que es imposible que se infecten por la sencilla razón de que el ovopositor de la avispa es solo lo suficientemente largo como para alcanzar la parte inferior del canal estilar y el interior del ovario de las flores de agallas de estilo corto que se «sacrifican», siendo cada una de ellas inoculada con un único huevo. Al terminar de depositar los huevos, la avispa femenina se debilita y muere dentro del higo. Después de ser inoculados con un huevo de avispa, los óvulos de las flores de estilo corto reciben una serie de estímulos para que produzcan tejido endospermático, pero no un embrión. En las dos o tres semanas siguientes, este tejido endospermático, que debe iniciarse partenogenéticamente ―sin la fertilización previa del óvulo―, proporcionará alimento a la larva de avispa en desarrollo. A diferencia de las flores femeninas fértiles que se transforman en pequeñas drupas ―razón de la presencia de los diminutos huesos dentro del higo―, las flores de estilo corto fallecen una vez que las avispas han salido. La salida de estos diminutos insectos se produce después de dos o tres meses y sigue un protocolo sofisticado, probablemente desencadenado por el alto contenido de dióxido de carbono dentro del higo. Las avispas

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página siguiente: Blastophaga psenes (Agaonidae); avispa del higo femenina; polinizador del higo común (Ficus carica); 1,7 mm de largo. Solo unos pocos granos de polen se pegan al cuerpo casi sin pelo de una avispa del higo. El polen es transportado en sacos especiales en el tórax, en las cavidades portadoras de polen de las patas delanteras (las corbículas), en las antenas y en los pliegues entre los segmentos del abdomen. Las avispas del higo femeninas ponen sus huevos en los ovarios de las flores femeninas, donde las larvas se desarrollarán y puparán. Las avispas del higo masculinas, desprovistas de alas, salen del huevo primero y copulan con las hembras mientras estas están todavía dentro de los ovarios de las flores del higo. Ficus carica (Moraceae); higo común; cultivo antiguo, probablemente nativo del sudoeste de Asia; granos de polen sobre avispa del higo (Blastophaga psenes, Agaonidae); 10,4 µm de largo.

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masculinas son las que salen primero. De manera distinta a sus homólogas femeninas, las avispas masculinas nunca abandonan el higo y por eso nacen sin alas y con patas y ojos reducidos. Mientras que las avispas femeninas están destinadas a una vida corta y a sufrir lo que en el mundo exterior se consideraría una grave desigualdad de género, la existencia de las avispas masculinas es, sin embargo, muy agradable. Están equipadas con mandíbulas mucho más fuertes que las avispas femeninas y su misión es usar esta cualidad para liberar a las jóvenes avispas femeninas que todavía están encerradas en los ovarios mientras las fertilizan. Durante sus cortas vidas, muchas especies masculinas de avispas del higo también tienen que roer un agujero en la pared del sicono para que las hembras ―animadas por el influjo de aire fresco― puedan salir. El cambio de la atmósfera que se produce dentro del sicono también causa que el higo se hinche y madure. En otras especies, incluyendo el higo común comestible (Ficus carica), las avispas femeninas escapan a través del ostiolo, que para entonces se ha ensanchado permitiéndoles la salida. Cualquiera que sea la estrategia de huída, las avispas aladas, en su vía de escape, pasan por las flores femeninas que comienzan a madurar y cargan sus cestos de polen (corbículas) antes de despegar y marchar al encuentro del próximo higo, donde su ciclo reproductivo comenzará de nuevo. Esta estrategia de polinización está presente en la mitad de las especies del género Ficus, especialmente en las especies monoicas. La otra mitad incluye especies dioicas con una distribución de sus flores femeninas y masculinas ligeramente más compleja entre diferentes individuos. Los higos monoicos contienen flores masculinas y los dos tipos de flores femeninas ―de estilo largo y corto― dentro del mismo sicono. Los higos dioicos producen dos clases distintas de siconos en árboles femeninos y masculinos separados. Los siconos de los denominados árboles masculinos son solo masculinos a un nivel funcional, puesto que también contienen flores femeninas de estilo corto ―donde hospedar sus avispas del higo― y flores masculinas productoras de polen. Los árboles femeninos son puramente femeninos y tienen siconos forrados exclusivamente con flores femeninas de estilo largo. Este tipo particular de dioecia, en el que los individuos de una especie son hermafroditas o femeninos, recibe el nombre de ginodioecia. La polinización y la producción de semillas sigue un patrón ligeramente dispar en los higos ginodioicos. Después de abandonar su sicono «masculino» originario, una hembra de avispa del higo cargada de polen tratará de entrar en el ostiolo de otro sicono de la misma especie de higo, aunque puede terminar en otro sicono «masculino» en el que colocar sus huevos con éxito en las flores de estilo corto. Sin embargo, si tiene mala suerte, puede acabar en un sicono femenino, donde no logrará depositar huevos porque su ovopositor es demasiado corto para las flores de estilo largo. Buscando en vano flores de estilo corto, la avispa al menos cumple su obligación con el árbol de higo y poliniza sus flores antes de que su corta existencia se extinga dentro del sicono. Aunque su vida pueda parecer un sinsentido, otras avispas pondrán sus huevos afortunadamente en siconos «masculinos» de tal manera que al final se benefician tanto el higo como su avispa. En especies de Ficus ginodioicas, los árboles masculinos funcionales están enteramente dedicados a proporcionar un hogar a sus respectivas avispas del higo. Aunque los siconos funcionalmente masculinos, son en teoría capaces de producir semillas, las avispas femeninas ponen tantos huevos en ellos

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abajo: Ficus carica (Moraceae); higo común; cultivo antiguo, probablemente nativo del sudoeste de Asia; sección transversal del fruto (sicono); diámetro 3,5 cm. Un higo comestible está cubierto internamente con flores femeninas cuyos ovarios se transforman en diminutas drupas. más abajo: Dorstenia contrajerva (Moraceae); contrayerva; nativa del sur de México hasta el norte de Sudamérica; fruto (trimoso); diámetro del fruto 3,5 cm. El fruto compuesto representa técnicamente un «higo abierto». Numerosas y minúsculas drupas están hundidas en el eje aplanado de la inflorescencia. Cuando maduran, sus huesecillos son expulsados con fuerza.

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abajo: Ficus sansibarica subsp. sansibarica (Moraceae); higo nudoso; nativo del sudeste de África donde su estado de conservación está clasificado como especie en peligro crítico; frutos (siconos); como muchos higos tropicales, el higo nudoso es caulicarpo, lo que significa que produce sus frutos directamente sobre el tronco donde los murciélagos fruteros, cuya orientación sonar es débil, pueden encontrarlos más fácilmente. más abajo: Ficus dammaropsis (Moraceae); higo plato de cena; nativo de Nueva Guinea; fruto (sicono); un higo inusual con siconos del tamaño de un puño y grandes hojas de hasta 90 cm de largo y 60 cm de ancho; diámetro del fruto c. 8 cm.

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que muy pocas, por no decir ninguna, de las flores femeninas de estilo corto originan semillas. La vital tarea de obtener semillas se delega enteramente a los árboles femeninos. El higo común comestible (Ficus carica), del que tanto han disfrutado las civilizaciones del Mediterráneo durante milenios, es también ginodioico. Sin embargo, solo los árboles femeninos producen frutos comestibles. Los siconos de los árboles masculinos ―llamados higos silvestres o higos de cabra― están llenos de avispas del higo y no son ni mucho menos agradables al gusto. Históricamente, los únicos animales que sienten un apetito por dichos higos silvestres son las cabras, y de ahí el nombre de higos de cabra para denominar a los árboles «masculinos». Saber que los árboles femeninos requieren de la presencia de un higo salvaje o higo de cabra para ser polinizados y proporcionar frutos fue esencial para el cultivo del higo; sin polinización, los siconos no logran madurar y se caen de las ramas. Por hacer las cosas aún más complicadas, el higo de cabra produce tres generaciones de siconos cada año, y todos ellos tienen nombres italianos. Los de la generación del verano, llamados profichi, maduran en junio y contienen dos tercios de flores de estilo corto y un tercio de flores masculinas. La siguiente generación, la de los mammoni, madura en otoño y posee predominantemente flores femeninas de estilo corto y solo unas pocas flores masculinas. Finalmente, la generación de los mamme se forma en septiembre y madura la siguiente primavera; contiene solo flores femeninas de estilos cortos dentro de las cuales hibernan las larvas de avispa. El complicado mecanismo de polinización del higo, que incluye a la avispa del higo Blastophaga psenes, era ya conocido por los fenicios y los egipcios. Aristóteles (384-322 a.C.) recogió sus observaciones sobre avispas del higo saliendo de higos silvestres y entrando en los ostiolos de siconos femeninos hace más de dos mil años. El pupilo predilecto de Aristóteles y su sucesor en el Liceo, Teofrasto de Ereso (371-287 a.C.), que se convertiría en el primer taxónomo botánico de la historia, describió más detalles sobre el complicado mecanismo de polinización del higo, también denominado caprificación. Más tarde, el historiador y filósofo naturalista romano Gaius Plinius Secundus, más conocido como Plinio el Viejo (23-79 d.C.), en su Historia Natural discute la práctica de la caprificación en dos pasajes. Por aquel entonces, ni Plinio ni nadie sabía nada sobre el sexo de las plantas y el significado de la polinización. A pesar de creer erróneamente que el higo silvestre no contenía semillas porque sus semillas se transformaban espontáneamente en «mosquitos», y de tener otras tantas ideas erróneas al respecto, Plinio comprendió que los higos de cabra nunca producían frutos comestibles sino que infundían esta habilidad a los árboles femeninos cultivados. Por tanto, el principio de la caprificación era asentar unos pocos árboles «masculinos» en una plantación de árboles femeninos o colocar una rama o cesta con higos de cabra entre los árboles femeninos en torno al mes de junio, cuando la generación profichi madura. Entre los cientos de cultivos diferentes de árboles de higo femeninos que se han ido seleccionando a lo largo de los siglos, hay algunos que ya no requieren polinización. Estos cultivos son similares a aquellos que los científicos creen que crecieron en el valle del Jordán hace más de once mil años, y de los que se obtienen deliciosos frutos partenocárpicos sin que estén presentes los higos de cabra.

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página anterior: Melaleuca araucarioides (Myrtaceae); sin nombre común (literalmente, ‘melaleuca parecida a Araucaria’); nativa del sudoeste de Australia; frutos (cápsulas loculicidas) agregados en una estructura cónica, que podría también clasificarse como un capsicono; diámetro del grupo 8 mm. Las cápsulas individuales se forman a partir de un ovario ínfero que permanece profundamente embebido en el leñoso hipantio. Los cinco lóbulos triangulares alrededor de la cáscara del hipantio representan el cáliz persistente. Pariente cercana de los eucaliptos (Eucalyptus spp.), los cuales presentan inflorescencias cónicas similares, las 236 especies de Melaleuca son casi todas endémicas de Australia. Liquidambar styraciflua (Altingiaceae); goma dulce; nativa de Norteamérica y Centroamérica; fruto (capsicono); diámetro 3 cm. La inflorescencia femenina globosa del árbol dioico de la goma dulce se convierte en un fruto compuesto de apariencia extraña parecido a una maza. Cada flor produce una pequeña cápsula que libera hasta cuatro minúsculas semillas aladas. Las puntas de la maza representan los estilos persistentes y endurecidos de los frutículos.

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¿Angiospermas con conos? Que estemos elogiando los frutos compuestos más famosos del mundo puede crear la impresión equivocada de que todos los frutos compuestos son blandos, jugosos y comestibles. Aunque es cierto que muchos frutos compuestos se comportan a nivel biológico como bayas o drupas, ofreciendo una recompensa nutricional para atraer a animales dispersores, hay también unos cuantos ejemplos que no son comestibles. Si alguna vez os habéis preguntado por qué los alisos poseen conos cuando estos deberían crecer solamente en las coníferas, estáis a punto de conocer la respuesta. Los alisos (Alnus spp.) pertenecen a la familia de las Betulaceae y, como tales, poseen flores unisexuales. Ambas flores, las femeninas y las masculinas, están dispuestas en inflorescencias llamadas amentos que están específicamente adaptadas para la polinización por el viento. Los amentos masculinos se marchitan una vez que han liberado su polen, pero los amentos femeninos se convierten en frutos compuestos parecidos a conos o piñas de pino en miniatura. Las escamas de los conos leñosos surgen debido al endurecimiento de las brácteas que sostienen las flores femeninas, cuyos ovarios se convierten en diminutos aquenios alados. Las cabezas globosas de las flores femeninas del árbol dioico de la goma (Liquidambar styraciflua, Altingiaceae) de América se transforma en un cono esférico leñoso, parecido a una pequeña maza. Dentro de su fruto compuesto, de tan curiosa apariencia, cada una de las 30 a 40 flores femeninas produce una pequeña cápsula con puntas, de 4 o 5 mm de ancho (las puntas de la estrella). Cada cápsula se abre en dos valvas, liberando así hasta cuatro diminutas semillas aladas de 0,8 milímetros de largo. Las puntas de la maza son los estilos remanentes y endurecidos de los frutículos. Sin duda los conos más impresionantes de todas las angiospermas son los de las banksias australianas (Banksia spp., Proteaceae). Sus espectaculares inflorescencias en forma de cepillo, que secretan profusamente un néctar que los aborígenes consumen como un dulce especial, se transforman en una masiva infrutescencia en forma de cono. Lo que parecen ser las escamas del cono son, de hecho, los folículos organizados densamente a lo largo del sólido eje leñoso y embebidos en una masa compacta de bacteas y bracteolas. Las semillas bialadas que contiene cada folículo solo son liberadas después de un incendio, lo que es un ejemplo de adaptación a un hábitat propenso al fuego de las tierras áridas de Australia, donde muchas especies de Banksia han encontrado su hogar. El calor del fuego, que aumenta debido a que las flores muertas actúan como yesca, desencadena un extraordinario mecanismo de apertura en los folículos. Dentro del grueso tejido muerto de la pared del folículo, que protege las preciadas semillas contra animales predadores y contra el fuego, la tensión entre las capas superpuestas de fibras leñosas crece a medida que los folículos maduran y se secan. La tensión la contrarresta una resina que mantiene las fibras en su lugar. Solo cuando el calor extremo destruye la resina la tensión entre las diferentes capas de fibras se libera, permitiendo que los folículos se abran y cada uno suelte dos semillas aladas. Si no hay fuego, los frutos pueden permanecer dentro de la planta durante años con sus semillas intactas. Año tras año se van añadiendo cosechas y creándose así un banco de semillas en el dosel; un seguro de vida contra el fuego para esta especie.

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Las banksias y otras Proteaceae, como las Petrophile, también de Australia, y las sudafricanas Aulax, Protea y Leucadendron, no son las únicas plantas que siguen la estrategia de crear un banco de semillas aéreo haciendo uso de frutos leñosos en forma de conos en sus ramas. La serotinia, que es como se denomina este fenómeno, ha evolucionado varias veces de manera independiente en otras familias de plantas, aunque lejanamente emparentadas, que crecen en hábitats con frecuentes incendios naturales. Australia es el hogar de una gran variedad de ejemplos de este tipo, incluyendo diversas especies de eucaliptos (Eucalyptus petila), melaleucas (Melaleuca araucarioides, M. huttensis) y miembros de la familia de las casuarinas (Casuarinaceae). Las Casuarinaceae son un grupo de cientos de especies arbóreas y arbustivas, australianas predominantemente, con ramas colgantes, de hoja perenne, que muestran un extraño parecido con las plantas de cola de caballo (Equisetum spp.). Más raro aún es que, vistas desde lejos, las casuarinas parecen coníferas, aunque pertenecen al orden Fagales de las dicotiledóneas, que también incluye los robles y las hayas. Este engaño se ve aumentado por el hecho de que las casuarinas presenten sorprendentes frutos en forma de cono. Al igual que los conos de las Proteaceae, los de las Casuarinaceae están formados por inflorescencias enteras, aunque de una manera ligeramente más complicada. Las Casuarinaceae producen sus flores, que son polinizadas por el viento, en inflorescencias separadas (femeninas y maculinas), en el mismo individuo (monoecia) o en plantas femeninas y masculinas separadas (dioecia). Las flores femeninas carecen de perianto y están formadas por solo un ovario. Dentro de la compacta inflorescencia, el ovario está subtendido por una bráctea y flanqueado a cada lado por una bracteola. A medida que el ovario se desarrolla para constituir una minúscula sámara de una sola semilla, permanece firmemente encerrado dentro de las brácteas y las bractéolas, que se agrandan y, en un momento deterrminado, se hacen leñosas y forman un cono. La organización simétrica se revela debido al intrigante patrón de su superficie. Habitualmente, es solo tras la exposición al fuego cuando las brácteas y las bracteolas se mueven y disgregan para liberar las sámaras al viento. Por último, la serotinia puede hallarse también en los conos genuinos de gimnospermas, como los del pino jack norteamericano (Pinus banksiana), y en muchas otras especies de Pinus. La serotinia se manifiesta principalmente en hábitats que están expuestos a fuegos naturales bastante frecuentes y donde el intervalo de tiempo entre estos fuegos no excede el tiempo de vida del banco de semillas del dosel. Es curioso albergar las semillas en estructuras relativamente masivas y duras, para así protegerlas de la depredación y el fuego durante largo tiempo, sea una adaptación paralela común entre plantas serótinas, y además explica el parecido superficial entre los conos de las banksias angiospérmicas y los pinos gimnospérmicos. Con el estudio de los frutos compuestos hemos alcanzado el cénit de la inventiva de las angiospermas en lo que se refiere a empaquetar su semillas. La semejanza superficial entre los órganos portadores de semillas de algunas angiospermas y ciertas gimnospermas nos devuelve a nuestra pregunta original: «¿Qué es un fruto?».

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página siguiente: Banksia menziesii (Proteaceae); nativa del occidente de Australia; fruto (folícono); fruto c. 8 cm de largo. Solo algunas de las abundantes flores que provocan una llamativa inflorescencia en forma de cepillo producen además folículos fértiles. Como indica la apariencia dura del fruto en la fotografía, los «conos» de esta especie pueden permanecer en la planta durante años; sus folículos se abren solo después de haber estado expuestos al fuego. Banksia candolleana (Proteaceae); banksia hélice; nativa del occidente de Australia; fruto (folícono); diámetro c. 10 cm. Los miembros del género australiano Banksia presentan impresionantes frutos compuestos en forma de cono parecidos a los de las coníferas. Lo que parecen ser las escamas del cono son en realidad los folículos organizados densamente a lo largo de un sólido eje leñoso y embebidos en una masa compacta de brácteas y bracteolas. A menudo, los folículos solo se abren para liberar un par de semillas aladas después de que los frutos hayan permanecido expuestos al fuego, una adaptación a los hábitats propensos a los incendios naturales en regiones áridas australianas, de donde son muchas especies de Banksia. La curiosa forma de hélice del fruto de Banksia candolleana surge porque de las numerosas flores que constituyen las inflorescencias doradas en forma de cepillo de 4 cm de alto, solo tres generan folículos con la estructura particular que se muestra en la fotografía.

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Frutos compuestos

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ALBOROTADORES CARPOLÓGICOS

Si nuestra incursión dentro del asombroso mundo de la carpología ha probado algo hasta ahora es que clasificar los frutos de acuerdo a su estructura es una tarea sumamente difícil. Por casi cada definición científica cuidadosamente elaborada, las angiospermas han producido una gama desconcertante de excepciones con las que han logrado frustrar todos los intentos de crear un sistema de clasificación de sus frutos que sea, al mismo tiempo, lógico y práctico. Los botánicos, al tratar de clasificar la abrumadora diversidad de tipos de frutos que les ofrece la naturaleza, y cargados de ambición, han creado en los dos últimos siglos más de 150 nombres técnicos diferentes para frutos. Desafortunadamente, al hacerlo no tuvieron en consideración los términos establecidos previamente, lo que provocó una gran cantidad de sinónimos que contribuían a aumentar aún más la confusión. También modificaban muy a menudo las definiciones de términos establecidos, utilizando indiscriminadamente una serie de criterios diversos, independientemente de si estos fueran de naturaleza morfológica, de desarrollo, histológica, ecológica o fisiológica. Agravado todo por la falta de un concepto de fruto, el resultado fue una plétora caótica de términos carpológicos inconsistentes que, a mediados del siglo XIX, muchos botánicos encontraron frustrante. Entre estos críticos acérrimos estaba el prominente biólogo alemán Matthias Jakob Schleiden (1804-1881), cofundador de la teoría de la célula. En 1849, Schleiden escribió: «En ninguna parte ha sido la comprensión puramente diagramática tan imperante como en la teoría del fruto; en ninguna parte los botánicos, comenzando por el lenguaje de la vida cotidiana y sencillamente multiplicando las palabras, han hecho tan poco esfuerzo para hacer definiciones con rigor científico, y por lo tanto en ninguna parte la terminología vacila así entre todas las definiciones como en el fruto […] en resumen, la confusión es indescriptible […]. Aquí meramente comentaré […] que en el tratamiento general de la teoría del fruto han estado jugando a un inexplicable y frívolo juego con el lector y el estudiante». Hasta hace poco las últimas revisiones detalladas de la terminología del fruto habían sido las de Bischoff (1833), Dumortier (1835) y Lindley (1832, 1848). Por consiguiente, poco ha cambiado en la actualidad. Confundidos por la abigarrada masa de términos y ante la carencia de un sistema estandarizado de clasificación de frutos, los botánicos se han inventado sus propias soluciones, más sencillas, en un intento desesperado por deshacer el nudo gordiano de la clasificación de los frutos. Aplicando medios procrusteanos, forzaron las pocas definiciones que parecían ser suficientemente efectivas para denominar los tipos de frutos más comunes encontrados en la flora relativamente empobrecida de las regiones templadas (especialmente de Europa), así crearon nombres internamente contradictorios, como drupa seca, nuez drupácea, bayas dehiscentes y cápsulas indehiscentes, para frutos exóticos que no encajaban. Los más problemáticos de todos, los frutos compuestos y antocárpicos, exigían medidas aún más drásticas y disciplinarias. La mayoría de los botánicos ni siquiera los consideraban frutos genuinos.

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página siguiente: Allocasuarina tesselata (Casuarinaceae); casuarina; nativa de Australia occidental; detalle microscópico del fruto (trimocono), revelando la estructura simétrica y el arreglo de los frutículos individuales. Las brácteas liberan sus minúsculas sámaras solo después de haber estado expuestas al fuego. Allocasuarina tesselata (Casuarinaceae); casuarina; nativa de Australia occidental; fruto (trimocono); longitud 4,5 cm. Las casuarinas parecen coníferas e incluso sus frutos tienen un extraño parecido a los conos de las coníferas, pero lo cierto es que son angiospermas dicotiledóneas relacionadas con los miembros de la familia de los abedules (Betulaceae). Son polinizadas por el viento y producen inflorescencias femeninas y masculinas separadas. Las flores femeninas carecen de perianto y constan solo de un ovario, que está subtendido por una bráctea y flanqueado a cada lado por una bracteola. El ovario se convierte en una diminuta sámara de una única semilla, encerrada dentro de las brácteas y bractéolas, y que junto con el resto de las sámaras forman un fruto compuesto leñoso en forma de cono.

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Broussonetia papyrifera (Moraceae); mora papirífera; nativa del este de Asia; fruto (soroso); diámetro del fruto 1,5 cm. Formado por la inflorescencia entera en lugar de por una sola flor, la mora papirífera es «carpológicamente problemática», al igual que su pariente cercana, la mora del moral (Morus nigra). La inflorescencia femenina globosa del árbol dioico de mora papirífera produce un fruto compuesto en el cual las flores individuales forman frutículos suculentos, brillantemente coloreados y dispuestos laxamente. Cada frutículo está constituido por el perigonio carnoso y agrandado que contiene una drupa diminuta. Aunque el perigonio es pequeño, los frutos son comestibles y tienen un sabor agradable. Las fibrosas cortezas interiores del árbol de la mora papirífera se utilizan para hacer tela y papel, de ahí su nombre.

Alborotadores carpológicos

Frutos falsos y cómo desenmascararlos Sorprendentemente, la mayoría de los autores botánicos del siglo XXI todavía considera válidas las definiciones de fruto de Tournefort o de Gaertner: un fruto es una flor madura o un ovario maduro, respectivamente. Pero esto deja todavía a los frutos compuestos y antocárpicos a la espera de ser tratados. Su momento llegó no mucho después de que Gaertner publicase sus ideas sobre los frutos. El primero en afrontar el «problema» fue Carl Ludwig Willdenow (1765-1812), botánico y antiguo director del Jardín Botánico de Berlín, que en la tercera edición de su Grundriß der Kräuterkunde (1802) asignó la etiqueta de fructus spurius (‘fruto falso’) a cualquier fruto que consistiese en algo más que un simple ovario maduro. Más tarde abordó a cada uno de los impostores directamente y de manera individual (Willdenow 1811), denunciando a la fresa, cuya parte carnosa está formada por el receptáculo en lugar de por la pared del ovario, como una «baya falsa» (bacca spuria). A Willdenow le apoyaron más tarde otros botánicos, entre ellos el carpólogo francés Nicaise Auguste Desvaux que las llamó pseudocarpien (Desvaux 1813), lo que traducido al español significa ‘fruto falso’. Otros autores se refirieron a los frutos antocárpicos como «frutos accesorios», un término que todavía se usa ampliamente en la actualidad. En 1868, el renombrado botánico alemán Julius von Sachs (1832-1897) se unió a la alianza y desacreditó a todos los frutos que incluían partes que no eran el ovario (frutos antocárpicos) y a aquellos que están formados por más de un gineceo (frutos compuestos) como «frutos falsos» (Scheinfrüchte). Muchos adoptaron esta visión, entre ellos eminentes botánicos como el americano Asa Gray (1810-1888). No obstante, en el siglo XIX el universo carpológico se encontraba en un proceso muy cambiante y muchos de los primeros carpólogos acogieron ideas más liberales. Entre estos libertinos estaba el gran Augustin Pyramus de Candolle (1778-1841), uno de los botánicos más prolíficos de todos los tiempos. Mientras sus contemporáneos ortodoxos eligieron rechazar los frutos antocárpicos y compuestos, y consideraron a las gimnospermas demasiado primitivas como para incluirlas en las discusiones carpológicas, De Candolle (1813) propuso una de las primeras clasificaciones sistemáticas de frutos en la que un fruto podía ser el producto de una o de varias flores, lo que incluía a las gimnospermas. Muchos otros, entre ellos John Lindley (1848), adoptaron la misma amplitud en su visión. Sin embargo, en el siglo XX el concepto de fruto se volvió más restrictivo cuando se aplicaba a las angiospermas. Este viraje probablemente estuvo influenciado por la definición original de Gaertner de pericarpio como el producto de un pistilo maduro, que más tarde se convirtió en la base de la definición de fruto en los libros de texto modernos; el hecho de que la carpología se volviese una disciplina cada vez más desatendida puede también haber tenido alguna influencia. En cualquier caso, los autores más modernos aceptaron un concepto de fruto muy limitado, y enseñaban a sus estudiantes, como se hacía en el siglo XVII, que un fruto es un ovario maduro o, como mucho, un gineceo maduro, incluyendo cualquier tejido asociado (Jackson 1928; Raven et al. 1999; Mauseth 2003).

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ENTONCES, ¿QUÉ ES UN FRUTO?

Finalmente, la solución llegó en 1994 cuando Richard Spjut publicó su Tratamiento sistemático de tipos de frutos, la más reciente y significativa clasificación carpológica del siglo XX. El intento de Spjut de poner algún orden tras 300 años de caos en la clasificación de frutos fue en sí mismo admirable, y además proporcionó una definición científica precisa del término fruto que efectivamente restableció la liberadora interpretación propuesta por De Candolle, permitiendo así a los botánicos, por primera vez en más de cien años, referirse a las fresas, piñas e higos, así como a los conos de coníferas, cícadas y Welwitschia, simplemente como frutos. En el (re)esclarecedor sistema de clasificación de Spjut, las gimnospermas y angiospermas son tratadas como iguales y los términos procrusteanos como pseudocarpo, fruto falso y fruto accesorio vuelven a ser, una vez más, superfluos. Estos son reemplazados por las expresiones fruto antocarpo y fruto compuesto, más ajustadas. Los autores actuales adoptamos con entusiasmo el concepto amplio de fruto de Spjut, así como la mayoría de los tipos de frutos propuestos, aunque en algunos casos, por consideración con el lector no especializado, hemos admitido una terminología más abierta, especialmente con respecto al uso de los términos nueces y núculas o nuececillas. La función biológica de los frutos y las semillas Después de una visión general tan desconcertante, es hora de recordar el origen de la impresionante diversidad de frutos. Su compleja y asombrosa biología es una consecuencia directa de su función vital de dispersión, que los ha expuesto a fuertes presiones adaptativas durante su evolución. A diferencia de los animales, que pueden desplazarse y buscar activamente un lugar para vivir, las plantas están enraizadas al suelo y atadas a un solo lugar. La oportunidad de viajar aparece una vez en su ciclo de vida: cuando son todavía pequeños embriones protegidos y seguros dentro de la semilla. No importa si una semilla cae junto con su fruto, como sucede con las drupas y las nueces, o es expulsada de la cápsula y abandonada a su suerte; en cualquier caso debe abandonar la planta madre para comenzar una nueva existencia en otro sitio. Las razones por las cuales la dispersión de semillas juega un papel tan importante son bien sencillas. Por lo general, para una semilla germinar en su lugar de origen no traería consigo ninguna ventaja, pues tendría que competir por espacio, luz, agua y nutrientes con la planta madre y con sus hermanas, y probablemente también se enfrentaría a otras condiciones desfavorables y a amenazas como predadores y enfermedades atraídos por la planta madre. Este viaje también ofrece la oportunidad de alcanzar y colonizar nuevos entornos, expandiendo la distribución geográfica de la especie. Al final, la supervivencia no solo de los individuos, sino de toda la especie, depende de que la semilla encuentre una ubicación apropiada para su germinación y establecimiento. Las semillas son el único medio de reproducción sexual de las espermatofitas, por lo tanto su dispersión desempeña un rol crucial en la evolución. Al igual que el transporte de polen entre varios individuos, la dispersión de semillas es un factor primordial que ayuda a prevenir el autocruzamiento a través de la promoción del intercambio de genes entre diferentes poblaciones. Como sucede

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Fragaria x ananassa (Rosaceae); fresa de jardín, solo conocida en cultivo; fruto (glandeto); 3 cm de largo. Famosa por su delicado sabor y alto contenido vitamínico, la fresa de jardín es uno de los frutos más populares, y cuenta con una producción anual de más de 2,5 millones de toneladas. Su parte carnosa y comestible no es producto del gineceo sino del eje hinchado de la flor, razón por la cual la fresa es considerada un fruto antocárpico. El gineceo está formado por numerosos carpelos pequeños y separados que se transforman en diminutos aquenios, que se muestran como pequeños gránulos marrones embebidos en la superficie de la parte roja y carnosa.

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Entonces, ¿qué es un fruto?

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en los humanos, la reproducción sexual en las plantas mezcla los genes y crea nuevos individuos con combinaciones de caracteres únicas y algunas veces mejores, proporcionando de esta manera la perfecta materia prima para la evolución. No es, por lo tanto, una exageración afirmar que la supervivencia de una especie descansa sobre los hombros de sus semillas y frutos. Dado que las semillas ofrecen esta oportunidad vital, durante millones de años las espermatofitas han desarrollado una increíble diversidad de estrategias de dispersión. Dependiendo de sus respectivos modos de vida y de sus hábitats, las plantas entregan sus semillas al poder de los elementos, catapultándolas lejos, enterrándolas en el suelo o ―lo que es más importante― manipulando a ciertos animales para que las transporten.

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página siguiente: Cynoglossum nervosum (Boraginaceae); lengua de perro peluda; nativa de Pakistán e India; fruto (microbasario) subtendido por el cáliz persistente; diámetro 1,1 cm. Las Boraginaceae se caracterizan por un gineceo sincárpico de dos carpelos unidos divididos en cuatro compartimientos de una sola semilla. Al madurar, el gineceo se parte en cuatro frutículos monoseminales (mericarpos). Los frutículos poseen ganchos recurvados, una estrategia efectiva para engancharse al pelaje de los animales. Eryngium creticum (Apiaceae); nativo del sudeste de Europa, occidente de Asia y Egipto; frutículo; longitud 8,8 mm. El cáliz de las flores es persistente y se transforma en dos o tres alas afiladas, puntiagudas y rígidas que parecen capaces de facilitar la dispersión por el viento y por animales (epizoocoria).

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Entonces, ¿qué es un fruto?

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página anterior: Salsola kali (Amaranthaceae); cardo ruso; nativa de Europa pero ampliamente naturalizada en América y otras regiones; una planta rodadora típica, aquí en el Valle de la Muerte. abajo: Piscidia grandiflora var. gentryi (Fabaceae); nativa de México; frutos (sámaras); c. 3 cm de largo. Las cuatro alas laterales hacen que la sámara gire en el viento. más abajo: Tipuana tipu (Fabaceae); árbol tipu; nativo de Sudamérica; frutos (sámaras); c. 5 cm de largo. El ala unilateral del fruto de tres semillas produce un vuelo parecido al de un helicóptero.

DISPERSIÓN: TODAS LAS MANERAS DE MOVERSE

La naturaleza de la unidad de dispersión, llamada diáspora, varía dependiendo del tipo de fruto. Las diásporas de los frutos dehiscentes son las propias semillas. En los frutos indehiscentes la naturaleza de la diáspora varía; puede estar formada por una o más semillas encerradas en frutículos (frutos múltiples), fragmentos de fruto (frutos esquizocárpicos), frutos enteros (frutos simples) o infrutescencias enteras (frutos compuestos). Las diásporas más extremas son las plantas rodadoras, en las que la planta entera se convierte en la diáspora. Cuando las semillas maduran, la planta muere y se enrosca a medida que se va secando para formar una maraña globular de ramas. Tarde o temprano la planta muerta se desprende del suelo y es arrastrada por el viento. Las plantas que presentan este comportamiento abundan en ambientes de pradera y estepa en los que el viento puede conducirlas arrastrarlas a kilómetros de distancia por el suelo y sus semillas se van dispersando mientras ruedan. Muchas de las plantas rodadoras típicas pertenecen a la familia del amaranto (Amaranthaceae), como el cardo ruso (Salsola kali), el amaranto blanco (Amaranthus albus) y algunas especies de Corispermum. Una planta rodadora muy especial se encuentra en las estepas y los semidesiertos que van desde Marruecos hasta el sur de Irán. La Anastatica hierochuntica, un miembro de la familia de la mostaza (Brassicaceae), es famosa por su movimiento higroscópico reversible y los floristas la venden a menudo como una curiosidad llamada rosa de Jericó. Aunque están ligadas al suelo por medio de una fuerte raíz principal, algunas veces el viento las puede arrancar y hacer que se comporten como plantas rodadoras. En condiciones húmedas, la planta muerta se achata al desenrollar sus ramas, se ancla al suelo y descarga sus semillas. Como en tantas otras plantas semidesérticas, el movimiento higroscópico de la Anastatica hierochuntica es claramente una adaptación a las condiciones de aridez de su hábitat, pues se asegura de que sus semillas se dispersen solo cuando haya agua disponible para la germinación. El modo de dispersión propio de las plantas rodadoras, también denominadas estepicursoras, tiene bastante éxito, pero la mayoría de las plantas esparcen sus semillas gracias a estrategias más sutiles que no requieren el sacrificio de todo el individuo. Para aquellos capaces de leer el lenguaje de signos de la naturaleza, las diásporas revelan sus tácticas de dispersión a través de ciertas adaptaciones, aunque esté cifrado a varios niveles. Algunas estrategias son simples, obvias y fácilmente reconocibles incluso para un observador no iniciado. Dispersión por el viento Entre las adaptaciones más obvias de las diásporas están aquellas que facilitan la dispersión a través del viento (anemocoria). La diversidad de diásporas anemócoras es enorme y resulta fácil encontrarla entre muchas plantas con semillas, incluyendo gimnospermas y angiospermas. Alas, pelos, plumas, paracaídas y hasta cámaras de aire que parecen globos ―cualquier cosa que incremente las propiedades aerodinámicas o la flotabilidad―, todas ellas facilitan el transporte aéreo. Estos órganos especializados pueden estar presentes en semillas de frutos dehiscentes, o en los propios frutos si son indehiscentes. A menudo las estructuras son estéticamente sugerentes, pues se asemejan a obras maestras de ingeniería.

Dispersión: todas las maneras de moverse

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página anterior: Dasylirion texanum (Ruscaceae); sotol de Texas; nativo de Texas y del norte de México (Coahuila, Chihuahua); fruto (aquenio); 7,2 mm de largo. A pesar de que el fruto alado del sotol de Texas está claramente adaptado a la dispersión por el viento, no se lo califica como sámara porque las alas son más cortas que la porción del fruto conteniendo la semilla.

Dispersión: todas las maneras de moverse

Fuirena mutali (Cyperaceae); una nueva especie todavía por publicar de Fuirena de Kenya; fruto (cipsela); 0,95 mm de largo. El ovario con una sola semilla, parecido a un aquenio, está rodeado por el perianto modificado, el cual consta de seis segmentos, tres de los cuales son delgados, como una arista, y están cubiertos con ganchos espinosos. Los otros tres tienen una forma curiosa, foliosa, con tres márgenes inferiores formando ganchos recurvados. Como muchas otras plantas, esta ha desarrollado una doble estrategia de dispersión.

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Por eso no sorprende que las estrategias de dispersión de los frutos y semillas hayan cautivado durante tanto tiempo la imaginación tanto de científicos como del público en general. A pesar de que el viento es un agente altamente inseguro e impredecible como para confiarle la propia descendencia, entre las plantas con semillas son comunes las adaptaciones morfológicas que ayudan a este tipo de dispersión. Las láminas aerodinámicas membranosas son muy eficientes, como lo demuestra la gran variedad de diásporas aladas que han evolucionado de manera independiente. Esto puede suceder incluso dentro de la misma familia, como lo evidencian los varios tipos de cámaras aladas presentes en las Fabaceae (un ala lateral en Nissolia suffruticosa, Pterolobium stellatum y Tipuana tipu; un ala periférica Dalbergia monetaria y Pterocarpus spp.; cuatro alas laterales Piscidia spp. y Tetrapterocarpon geayi).

página siguiente: Artedia squamata (Apiaceae); flor de corona; endémica de Chipre y el Mediterráneo oriental; fruto (samario); el fruto se abre en dos frutículos de una sola semilla, uno de los cuales se muestra aquí. abajo: Alsomitra macrocarpa (Cucurbitaceae); calabaza trepadora de los bosques lluviosos del sudeste de Asia; semilla con una envergadura de alas de 12-15 cm pero con un peso de solo 0,2 g. más abajo: Hippocratea parvifolia (Celastraceae); nativa de África meridional; fruto esquizocárpico (cocario); coco 5,3 cm de largo. Producido a partir de un gineceo sincárpico de tres carpelos que se separa en tres cocos aplanados, uno de los cuales se muestra abierto por la mitad para revelar las semillas aladas.

Alas Entre las gimnospermas, son las coníferas las que con frecuencia poseen semillas aladas por un único lado y se dispersan a través del viento, como sucede por ejemplo con los pinos (Pinus spp.), los abetos (Abies spp.) y las píceas (Picea spp.). Sin embargo, el modelo simple y uniforme de las coníferas, ya algo obsoleto, queda relegado a un segundo plano cuando se compara con la inmensa diversidad de diásporas aladas que encontramos entre las angiospermas, cuyas nueces aladas (sámaras) pueden llevar una o más alas y tenerlas dispuestas de múltiples maneras. Muchas sámaras poseen una ala unilateral y al rotar sobre su centro de gravedad ―situado en la parte más gruesa del fruto, es decir, la que contiene la semilla― producen un vuelo similar al de los helicópteros. Este modelo lo conocemos mejor por los frutículos de los arces (Acer spp., Sapindaceae). Cumpliendo con las leyes aerodinámicas, hay diásporas muy similares, incluyendo tanto frutos como semillas, que han surgido a través de la evolución en una amplia variedad de familias. Las sámaras unilateralmente aladas pueden encontrarse en la familia de las leguminosas (Luetzelburgia auriculata, Neoapaloxylon spp. y Tipuana tipu), la familia de la casuarina (Allocasuarina tesselata, Casuarinaceae), en los fresnos (Fraxinus spp.) y en el tulípero (Liriodendron tulipifera, Magnoliaceae), por mencionar solo algunos ejemplos. Las diásporas anemocoras de muchas Meliaceae (la familia de la caoba; Entandrophragma caudatum, Swietenia mahogami), y de algunas Celastraceae (Hippocratea spp.) y Proteaceae (Alloxylon spp.), son sorprendentemente similares en cuanto a su forma, pero en realidad son semillas y no frutos. Monoplanos La presencia de dos alas opuestas horizontales es algo característico de las semillas de la familia Bignoniaceae, que incluye la enredadera de trompeta de Norteamérica (Campsis radicans) y el peine de mono de Centroamérica (Pithecoctenium crucigerum). La aerodinámica de este modelo hace que la semilla realice un movimiento rotatorio alrededor de su eje longitudinal, o puede incluso permitirle un suave planeo, especialmente si no hay viento. Aunque son comunes entre las Bignoniaceae, el récord mundial de las semillas planeadoras más grandes conocidas lo ostenta un miembro de la familia de la calabaza (Cucurbitaceae). Las ultralivianas semillas de la Alsomitra macrocarpa (Cucurbitaceae), una liana de los bosques

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Sanguisorba minor subsp. muricata (Rosaceae); pequeña pimpinela; nativa de Eurasia y África; fruto (pometo); 5 mm de largo. Similar a la de un escaramujo pero con un hipantio duro en vez de carnoso y que contiene varios aquenios. Las cortas alas longitudinales indican que se ha adaptado a la dispersión por el viento. Las emergencias puntiagudas entre las alas pueden representar una adaptación a la dispersión por animales (epizoocoria), aunque parecen más bien ineficientes para este propósito.

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abajo: Tristellateia africana (Malpighiaceae); fruto helicóptero; nativo de Kenia y Tanzania; frutos (pseudosámaras); diámetro c. 2,5 cm. Los cinco sépalos formando el cáliz de la flor persisten para formar un juego de alas alrededor de la porción seminal. más abajo: Paliurus spina-christi (Rhamnaceae); espina santa; nativa del Mediterráneo y el occidente de Asia; fruto (sámara) con alas periféricas; diámetro 2-3,5 cm. La leyenda sostiene que la corona de espinas puesta en la cabeza de Cristo fue hecha de las hostiles ramas espinosas de este árbol.

del sudeste de Asia, puede presumir de la increíble envergadura de sus alas, de 12 a 15 centímetros, pero con un peso de solo 0,2 gramos. Sus formidables propiedades planeadoras inspiraron al pionero de la aviación austríaca Ignaz «Igo» Etrich (1879-1967) para diseñar el Etrich Taube [Paloma Etrich] en 1910, un monoplano más tarde adaptado y utilizado en misiones de reconocimiento durante la Primera Guerra Mundial. Las diásporas con más de dos alas pueden tenerlas dispuestas como los radios de una rueda alrededor del perímetro de su cuerpo aplanado. Este modelo podemos encontrarlo en la familia de la zanahoria (Apiaceae; Artedia squamata, Eryngium paniculatum) y en los frutos parecidos a helicópteros de la Tristellateia africana (Malpighiaceae), una trepadora leñosa del este de África tropical. Discos voladores En muchas Bignoniaceae las dos alas opuestas se expanden para configurar una fina ala periférica que rodea la parte de la semilla que guarda el embrión, como en la jacaranda azul (Jacaranda mimosifolia) de Argentina, en el tulipanero africano (Spathodea campanulata) y en la Zeyheria montana de Brasil. Su forma de disco es una adaptación común de las diásporas que se dispersan por el viento. Además de aquellas semillas pertenecientes a la familia de la enredadera de trompeta, pueden encontrarse semillas con alas papiráceas, finas y aplanadas en las Liliaceae (Cardiocrinum giganteum, Fritillaria meleagris, Tulipa spp.), las Iridaceae (Iris pseudacorus), Caryophyllaceae (Spergularia media) y las Plantaginaceae (Nemesia spp.).También hay frutos discoides que se esparcen por el viento que son bastante comunes, por ejemplo entre las Fabaceae (Pterocarpus spp.), las Rhamnaceae (Paliurus spina-christi, espina santa), las Rutaceae (Ptelea trifoliata, palo de zorrillo) y las Ulmaceae (Ulmus spp., olmo). Cilindros giratorios Cuando las diásporas poseen múltiples alas paralelas al eje longitudinal de un cuerpo macizo, en lugar de achatado, realizan un movimiento giratorio, especialmente si el viento es fuerte. Así sucede en los frutos de la pimpinela menor (Sanguisorba minor, Rosaceae), si bien estas minúsculas nueces de cuatro alas solo ofrecen un pequeño anticipo de lo que puede llegar a ocurrir en un clima tropical. Aunque los miembros de la familia Fabaceae poseen un único carpelo por flor, son versátiles hasta el infinito y además han desarrollado varios tipos de frutos anemócoros, incluyendo sámaras cuatrialadas como las del cornejo de Jamaica (Piscidia erythrina). Con un diámetro de hasta 8 centímetros, los cilindros giratorios del raasblaar sudafricano (Combretum zeyheri, Combretaceae) tienen un tamaño considerable, aunque no son tan impresionantes como los frutos de la Cavanillesia hylogeiton (Malvaceae), un árbol enorme de los bosques lluviosos del alto Amazonas. Dispone de cinco grandes alas papiráceas finas, semicirculares, que se proyectan en ángulo recto desde su centro alargado, en el que contiene la semilla, y sus frutos pueden alcanzar hasta 18 centímetros de diámetro y unos 15 centímetros de largo, a pesar de que solo pesan 10 gramos.

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Alyogyne huegelii (Malvaceae); hibisco lila; nativo del sur y sudoeste de Australia; semilla; 2,5 mm de largo. Los pelos cortos que produce la cubierta seminal y que están dispuestos en atractivas bandas longitudinales son probablemente una adaptación a la diseminación por el viento. página anterior: Hibiscus mutabilis (Malvaceae); «rosa de la confederación»; nativa de China y Japón, naturalizada en el sur de Estados Unidos; semillas; (excluyendo los pelos) 2,6 mm de largo. Adaptadas a la dispersión por el viento, la semilla posee un parche dorsal de pelos extendidos que forman un «paracaídas».

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Volantes Hay frutos antocárpicos, especialmente interesantes y bonitos, en los que algunas partes del perianto (sépalos o pétalos) persisten y se agrandan para formar un grupo de alas apicales. El resultado es una pseudosámara muy similar a un volante. Las más impresionantes, unos árboles altos de los bosques lluviosos del sudeste asiático, pertenecen a las Dipterocarpaceae. Tienen nueces de una sola semilla que permanecen en el obstinado cáliz, cuyos sépalos crecen hasta formar un conjunto de 2 a 5 alas apicales que pueden ser de más de 25 centímetros de largo (Dipterocarpus grandiflorus). Las alas de la nuez giratoria (Gyrocarpus americanus, Hernandiaceae), muy similar a aquellas, están constituidas por dos tépalos opuestos. Se pueden encontrar volantes más pequeños en el género tropical Homalium (Salicaceae) y en Dicellostyles, un género muy peculiar de la familia de las malvas con solo una especie, la D. jujubifolia, nativa de Sri Lanka. Los volantes más pequeños de todos son las cipselas de la familia del girasol (Asteraceae), cuyos cálices modificados pueden convertirse en alas (Galinsoga brachystephana, Xanthisma texanum), plumas (Leuchrysum molle) o paracaídas (diente de león, Taraxacum officinale). En los frutos múltiples de ciertas Ranunculaceae (Clematis vitalba, abrazadera; Pulsatilla vulgaris, flor de pascua azul) y Rosaceae (Dryas octopetala, driada de ocho pétalos), el estilo de las núculas individuales se transforma en un largo apéndice plumoso.

abajo: Sutherlandia frutescens (Fabaceae); guisante globo; nativo de Sudáfrica; fruto (cámara); c. 4-5 cm de largo. El guisante globo logra la dispersión por el viento produciendo frutos livianos globosos con un pericarpio papiráceo inflado. más abajo: Gossypium hirsutum «Bravo» (Malvaceae); algodón americano; cultivo domesticado a partir de una planta silvestre nativa de México; fruto (cápsula loculicida); diámetro del fruto 5 cm. Las peludas semillas son una adaptación a la diseminación por el viento. Alrededor del 90% del algodón del mundo se consigue a partir de las semillas de Gossypium hirsutum.

Viajeros lanudos Una adaptación simple a la dispersión por el viento y que puede encontrarse en disposiciones muy distintas es el desarrollo de pelos. Las diásporas que están uniformemente cubiertas por pelos son relativamente raras. Las semillas de Gossypium hirsutum (Malvaceae), cuyos largos pelos nos proporcionan el algodón, son el ejemplo más conocido. Otros miembros de la familia de la malva muestran los pelos de sus semillas situados en franjas longitudinales (como en el Alyogyne huegelii), en un área dorsal de pelos extendidos formando un paracaídas (como es el caso del Hibiscus mutabilis), o en un simple reborde periférico de largos pelos que recuerdan el peinado de un iroqués (como sucede en el Hibiscus syriacus). Aquenios pequeños lanudos están presentes en muchas Proteaceae de Sudáfrica y Australia (Isopogon spp., Leucadendron spp.). Más a menudo, los pelos están organizados en penachos localizados, como en las semillas de muchas Apocynaceae (Asclepias physocarpa, Nerium oleander) y en las adelfillas (Epilobium spp., Onagraceae). Mientras que las semillas están dentro del fruto, sus rígidos pelos permanecen juntos, doblados y muy apretados, pero en cuanto los frutos se abren, las semillas despliegan sus paracaídas. Amor en un globo y otros viajeros Como una estrategia alternativa para viajar por el aire, las diásporas desarrollan grandes espacios vacíos en su interior que las ayudan a reducir su peso específico e incrementan su flotabilidad. A medida que el ovario se transforma en fruto, puede llegar a hincharse mucho y a crear una fina cámara o globo transparente alrededor de las semillas. Los frutos en forma

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abajo: Cardiospermum halicababum (Sapindaceae); amor en un globo, vid globo; nativa de América tropical; fruto (cápsula septifraga); diámetro c. 2,5 cm. Los frutos en forma de vejigas son dispersadas por el viento. En un momento dado estos se abren con una dehiscencia septifraga, pero las semillas permanecen adheridas a las placentas. más abajo: Asclepias physocarpa (Apocynaceae); algodoncillo; nativa del sudeste de África; fruto (folicario); 5-8 cm de largo. Tras la fertilización, los carpelos se separan para producir un fruto esquizocárpico formado por dos frutículos, normalmente folículos. Uno de los carpelos puede ser desechado como en el fruto que se muestra abajo.

de globo se dispersan enteros y sus semillas se liberan si la frágil pared del fruto se desintegra cuando el viento la arrastra sobre el suelo. Podemos encontrar frutos de este tipo en el Melianthus minor (Melianthaceae), en la Staphylea trifolia (Staphyleaceae), en el árbol sapindáceo de los farolillos (Koelreuteria paniculata) y en la especie Cardiospermum halicacabum. Su inventiva infinita ha llevado a las Fabaceae a desarrollar el concepto de frutos globo, como lo demuestra el espantalobos (Colutea arborescens) del Mediterráneo y los guisantes con balón de Sudáfrica (Sutherlandia frutescens), también conocidos como arbustos del Cáncer. Anemobalística El viento puede llevar a cabo la dispersión de las semillas indirectamente, provocando que los frutos dehiscentes se balanceen para así esparcir o expulsar sus semillas. Esta forma de dispersión indirecta por el viento se denomina anemobalística, y se puede observar en muchas plantas herbáceas con cápsulas poricidas y denticidas sostenidas por pedicelos largos y flexibles. Las cápsulas de la amapola (Papaver spp., Papaveraceae) funcionan como pimenteros que, al ser mecidos por el viento, dispersan un gran número de semillas diminutas. El círculo de estrechas aberturas a través de las cuales las semillas abandonan la cápsula está bien protegido de la lluvia por el borde saliente de la plataforma superior que guarda los restos del estigma papiloso. Los clavelitos silvestres (Petrorhagia nanteuilii), las collejas (Silene spp.), los claveles (Dianthus spp.) y las prímulas (Primula spp.) siguen la misma estrategia, pero sus cápsulas denticidas se abren con pequeños dientes en el ápice, dejando solo una abertura estrecha para que las semillas salgan. En las singulares cápsulas foraminicidas de las bocas de dragón (Antirrhinum spp., Plantaginaceae) hay tres poros apicales irregulares que irrumpen con diminutas valvas curvadas. Resulta interesante que en la boca del dragoncillo (Antirrhinum orontium) el largo estilo persiste y se transforma en una varilla rígida sobresaliente, tal vez una adaptación para que ciertos animales puedan sacudirlas con más efectividad que el viento. Aunque las semillas de muchas plantas anemobalistas despliegan en su superficie patrones muy ornamentados, no poseen modificaciones anatómicas que ayuden a la dispersión. Sin embargo, su pequeño tamaño les permite viajar distancias considerables si los animales de pastoreo las ingieren accidentalmente o si se pegan a las patas embarradas de cualquier animal. Dispersión por el agua El agua facilita la dispersión de diversas maneras. Las bolsas de aire de los frutos globo y la alta proporción superficie/peso de muchas diásporas pequeñas no solo favorecen la diseminación por el viento sino que resulta que también proporcionan una buena flotabilidad en el agua. Los frutos y semillas plumosos pueden permanecer a flote gracias a la tensión superficial del agua. No obstante, la dispersión por el agua (hidrocoria) de diásporas que en principio son anemócoras es un hecho fortuito. Sí cabe esperar adaptaciones específicas para dicha dispersión en plantas acuáticas, plantas de pantano y turberas, o en aquellas que viven cerca del agua. La propiedad más importante de las diásporas hidrocoras es, por supuesto, su flotabilidad, que a menudo va acompañada por una superficie impermeable. La impermeabilidad al agua

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Antirrhinum orontium (Plantaginaceae); boca de dragoncillo; nativa de Europa; fruto (cápsula foraminicida) y semillas; fruto 7 mm de largo, semillas 1,1 mm de largo. Los poros apicales a través de los cuales las semillas abandonan la cápsula están formados por rupturas irregulares del pericarpio. La dispersión se consigue cuando las cápsulas se mecen en el viento o las mueve un animal, expulsando así las semillas. Lo que ha quedado del estilo, un espolón rígido y puntiagudo, puede ayudar en el segundo caso.

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también impide la germinación prematura de la semilla y proporciona protección contra el agua del mar en las diásporas que se dispersen a través de ese medio. Las semillas y frutos suelen incrementar su flotabilidad a través de cámaras de aire y de tejidos impermeables corchosos. Estos tejidos corchosos están presentes en las diásporas de las plantas de humedales de familias como las Cyperaceae (Scirpus maritimus, junco de mar), las Iridaceae (Iris pseudacorus, bandera amarilla) y las Alismataceae (Sagitaria sagittifolia, punta de flecha). Hay adaptaciones similares fácilmente reconocibles entre los frutículos de los miembros de la familia de la zanahoria (Apiaceae) que viven en hábitats pantanosos, como la chirivía de agua (Sium suave), la cicuta de agua (Cicuta virosa) y el felandrio acuático (Oenanthe aquatica). Las protuberancias corchosas más prominentes de cualquier miembro de la familia de la zanahoria se encuentran en la Rumia crithmifolia, la única especie de este género monotípico de Crimea. La Rumia crithmifolia crece en laderas secas, lo que sugiere que las crestas retorcidas e hinchadas de los frutos son una adaptación para la dispersión por viento y, tal vez secundariamente, por escorrentías. El viento arrastra fácilmente los frutos, ligeros como plumas, pero más bien grandes y redondos, por la superficie del suelo. Otras Apiaceae, que viven en hábitats secos del Mediterráneo y Asia occidental, poseen también frutos inflados que el viento puede dispersar (por ejemplo, la Cachrys alpina). Las islas tropicales y las áreas costeras son ricas en plantas con frutos que pueden viajar sobre el agua del mar. Entre los frutos tropicales adaptados a este tipo de dispersión están las drupas cuyos huesos, presentan un tejido flotador, grueso y esponjoso, parecido al corcho, alrededor de la semilla. Frutos como este pueden diseminarse gracias a algunos animales o a través del mar, como queda demostrado con el almendro de mar (Terminalia catappa, Combretaceae), cuyos frutos, preparados para la navegación, sirven de alimento a los murciélagos. Los más comunes son los grandes frutos indehiscentes, que se parecen estructuralmente a drupas pero que tienen un mesocarpio formado por un tejido duro, fibroso-esponjoso, flotador y resistente al agua del mar. Los frutos de este tipo se pueden encontrar en palmas como la nipa y cocotero. La nipa (Nypa fruticans) es muy común en los manglares y estuarios alrededor del océano Índico y del Pacífico. Sus frutos compuestos, del tamaño de un balón de fútbol, se asemejan a los conos de una cícada. Cuando maduran, se fragmentan en los típicos frutículos obovoides y angulosos. La única semilla que existe en cada frutículo germina antes de ser dispersada, y el puntiagudo brote emergente colabora en la separación. Equipados con su duro epicarpio externo y el subyacente mesocarpio, de tipo esponjoso y fibroso, los frutículos de la nipa están bien adaptados para viajar por el agua de mar. Pero ningún fruto muestra mejor el éxito de este modelo que el del coco (Cocos nucifera, Arecaceae), que incrementa aún más su flotabilidad añadiendo burbujas de aire dentro de la gran cavidad endospermática. Los cocos están perfectamente adaptados para la dispersión por el mar, puesto que pueden aguantar meses viajando sobre las corrientes oceánicas y desplazarse hasta 5.000 kilómetros, lo cual explica la presencia de cocoteros en todos los trópicos. Cuando un coco llega finalmente a una playa germina lentamente, una vez que la lluvia ha lavado la sal acumulada en la cáscara durante su viaje. En la arena de la playa, seca y con buen drenaje, el líquido endospérmico almacenado dentro del coco, conocido como

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abajo: Terminalia catappa (Combretaceae); almendro de mar, almendrón; cultivada ampliamente en los trópicos, probablemente nativa de Indomalasia; frutos (drupas) e inflorescencia; fruto 7 cm de largo. Los esponjosos endocarpos, dispersados por el mar, son restos flotantes comunes en playas tropicales. más abajo: Nypa fruticans (Arecaceae); nipa; nativa del sur de Asia y norte de Australia; fruto. Los grandes frutos compuestos, del tamaño de un balón de fútbol, se fragmentan en dos frutículos obovoides y angulosos (nucularios). Se necesita todavía crear un término técnico para este tipo de fruto compuesto.

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Nypa fruticans (Arecaceae) nipa; sección longitudinal a través de un frutículo individual (nuculario); longitud 12 cm. Con su esponjoso y fibroso mesocarpio y el duro endocarpio, el frutículo, que ha sido dispersado por el mar, se asemeja a un coco en miniatura.

«agua de coco», garantiza una reserva vital de humedad hasta que las raíces de las plántulas alcanzan el agua dulce subterránea. Dispersión por gotas de lluvia De la misma forma que el viento puede efectuar la dispersión de semillas en las anemobalistas, la energía cinética del goteo del agua de lluvia o de rocío puede ser utilizada para asegurar la expulsión de las semillas fuera de sus frutos. La dispersión por gotas de lluvia, u ombrohidrocoria, puede lograrse de dos maneras. Por un lado, existe una estrategia de dispersión gracias a las salpicaduras de lluvia, que ha evolucionado en la familia de las plantas piedra (Aizoaceae). Muchas Aizoaceae (Lithops spp., piedras vivas) con frutos dehiscentes logran que sus semillas sean expulsadas de sus cápsulas debido a la caída de gotas de lluvia. Mientras que casi todas las cápsulas se abren a medida que se van secando, las de las Aizoaceae lo hacen con cada contacto con el agua y se cierran de nuevo cuando se secan. Este raro mecanismo de apertura higrocástico, que es una adaptación al clima seco del sur de África, donde tienen su hogar la mayoría de los miembros de la familia de las piedras vivas, garantiza que las semillas se dispersen solo cuando hay suficiente agua disponible en el ambiente para su germinación. También raros, pero más comunes que las cápsulas hidrocásticas, son los mecanismos de trampolín donde la fuerza de caída de una gota de agua golpea el fruto y provoca que la diáspora salga disparada. Este mecanismo, llamado balística de lluvia, encuentra su mejor ejemplo en los miembros de la familia de la menta (Lamiaceae), en los que el cáliz persistente forma una copa que mantiene las cuatro núculas (mericarpos) producidas por el ovario. En plantas lamiáceas en las que tiene lugar este mecanismo, como la albahaca (Ocimum basilicum), las consueldas (Prunella spp.) y las tercianeras (Scutellaria spp.), el labio superior del cáliz de cinco lóbulos se agranda creando un trampolín en forma de cuchara para así aumentar las oportunidades de recibir el golpe de las gotas de lluvias. En nuestros climas templados, ambas tácticas de dispersión balística, por viento y agua, son implementadas para que las semillas puedan dispersarse durante el invierno. Plantas que lo hacen por sí mismas En vista de las sofisticadas estrategias que facilitan la dispersión por el viento o el agua, la posibilidad de que las plantas dispersen sus semillas por sí mismas no suena nada moderno. Pues bien, todo lo contrario: la autodispersión o autocoria incluye mecanismos altamente complejos en los cuales las plantas dependen de sus propios medios para expulsar sus semillas. Esta dispersión balística se alcanza a través de la dehiscencia explosiva de los frutos capsulares u otros dispositivos, que provocan una liberación repentina de energía. Los mecanismos explosivos de apertura de los frutos pueden desencadenarlos ciertos movimientos pasivos (higroscópicos) de tejidos muertos a medida que se van secando, o movimientos causados por presiones hidráulicas muy altas en las células vivas.

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Rumia crithmifolia (Apiaceae); nativa de Crimea; frutículos (aquenios), vista ventral (izquierda) y vista dorsal (derecha); 4,5 mm de largo. Las Apiaceae se caracterizan por sus frutos esquizocárpicos que se separan en dos frutículos en la madurez. La Rumia es un género monotípico peculiar que crece en hábitats de estepas secas. Las crestas sinuosas y esponjosas de la pared del fruto, y que forman un patrón cerebral, reducen la gravedad específica de los frutículos, facilitando así la dispersión por el viento y ayudando a mantener las semillas flotando en el agua (por ejemplo, en escorrentías).

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Tensión higroscópica Las cápsulas, folículos y otros frutos dehiscentes normalmente se abren gradualmente a lo largo de líneas preformadas cuando el pericarpio seco o muerto se encoge. En frutos dehiscentes explosivos, la liberación lenta y continua de energía se evita mediante suturas más fuertes. El resultado es que la tensión mecánica se acumula en los tejidos de la pared del fruto a medida que pierden agua, un efecto que es incrementado por las fibrosas células de la gruesa pared que, al poseer diferentes orientaciones, se entrecruzan en capas adyacentes. La orientación cruzada de las fibras crea fuerzas de tracción opuestas en capas contiguas del pericarpio hasta que el fruto estalla violentamente en pedazos, que habitualmente se corresponden con carpelos enteros o medios carpelos. Las legumbres de la familia de las alubias (Fabaceae) explosionan muy a menudo. En el proceso, las dos valvas del único carpelo se tuercen en direcciones contrarias, separándose y expulsando sus semillas. Hay muchos ejemplos conocidos que nunca fallan a la hora de atraer la atención de niños curiosos, como los lupinos (Lupinus spp.), la visteria china (Wisteria sinensis), la retama negra (Cytisus scoparius), el tojo (Ulex europaeus) y los guisantes de olor (Lathyrus odoratus). La distancia de dispersión de las semillas es comúnmente bastante corta, como máximo de unos pocos metros. Como siempre, necesitamos ir a los trópicos para encontrar los casos superlativos. La Tetraberlinia morelina, un árbol leguminoso africano de los bosques lluviosos del este de Gabón y sudoeste de Camerún, tiene el récord mundial de dispersión balística. Ayudado por su gran altura, el árbol puede disparar sus semillas hasta una distancia de 60 metros. Uno de los candidatos a ocupar el segundo lugar es el jabillo (Hura crepitans), un miembro de la gran familia Euphorbiaceae, que se caracteriza por tener cápsulas dehiscentes explosivas. Los frutos del Hura crepitans, del tamaño de una mandarina y parecidos a una pequeña calabaza, estallan con gran fuerza, lanzando sus semillas hasta a 41 metros (algunas fuentes indican hasta 45 metros). En nuestros climas templados hallamos solo versiones en miniatura de cápsulas euforbiáceas explosivas en miembros herbáceos de esta familia, como la lecherina (Euphorbia peplus), la lechetrezna girasol (Euphorbia helioscopia), la berza de perro (Mercurialis perennis) y la mercurial (Mercurialis annua). Un ejemplo muy interesante de dispersión balística lo encontramos en la Esenbeckia macrantha, un árbol mexicano de la familia del cidro (Rutaceae). Aunque es un pariente de los árboles de cidro, la Esenbeckia macrantha tiene frutos bastante diferentes. Las nudosas cápsulas, entre grises y marrones, se abren lentamente, pero la dura capa del endocarpio, fina como el pergamino, continúa envolviendo cada semilla de manera individual durante un poco más tiempo. En un momento dado, bajo el caliente sol mexicano, las bolsas del endocarpio se abren repentinamente y liberan las semillas, que pasan a ser dispersadas por aves terrestres. También hay un endocarpio especializado en la familia de los hamamelis (Hamamelidaceae) que es responsable de la dispersión balística. Al igual que la Esenbeckia macrantha, los hamamelis (Hamamelis spp.) y los hamamelis de invierno (Corylopsis spp.) poseen frutos capsulares (cocaria) que se abren lentamente. Una vez abiertos, la posterior desecación hace que la dura capa del endocarpio cambie su forma, actuando como un tornillo sobre la única semilla que

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página siguiente: Corylopsis sinensis var. calvescens (Hamamelidaceae); hamamelis de invierno; nativo de China; fruto capsular (cocario) desplegando al mismo tiempo dehiscencia loculicida, septicida y septifraga; diámetro del fruto 7 mm. En la familia de hamamelis, los miembros de la subfamilia Hamamelidoideae se caracterizan por tener un gineceo sincárpico de dos carpelos, cada uno de los cuales produce una semilla. El fruto capsular se abre lentamente. A medida que el tejido carpelar, extremadamente duro, se seca, va cambiando su forma, sujetando la semilla en cada lóculo como si lo hiciera con unas tenazas. Tarde o temprano, la dura y lisa semilla fusiforme es expulsada vigorosamente. Viola sororia (Violaceae); violeta azul común; nativa del este de Norteamérica; fruto (cápsula loculicida); diámetro 2,5 cm. La cápsula tricarpelar se abre lentamente y los carpelos se parten a lo largo del nervio medio y doblan sus márgenes hacia abajo para exponer las semillas. A medida que los carpelos se secan, los márgenes se doblan hacia adentro y atrapan las semillas como un tornillo. En un momento dado, la presión es tan alta que las semillas son expulsadas bruscamente.

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hay en cada uno de los dos lóculos. El incremento de la presión empuja la semilla, dura y lisa, hasta que sale escupida súbitamente de su prisión en una trayectoria balística. El principio de la presión lateral se puede encontrar también en los frutos de algunos pensamientos. Las cápsulas tricarpelares del pensamiento silvestre europeo (Viola arvensis), de la violeta de perro (Viola canina) y de la violeta azul común (Viola sororia) se abren despacio cuando los carpelos se parten a lo largo de sus nervios centrales y doblan sus márgenes hacia abajo para exponerar sus semillas a la luz. Cuando los carpelos que tienen en forma de barco se secan, sus márgenes se doblan hacia dentro y retienen las semillas como un tornillo. En un momento determinado la presión es tan grande que las semillas salen despedidas de forma explosiva.

abajo: Ecballium elaterium (Cucurbitaceae); pepinillo del diablo; nativo del Mediterráneo; fruto (pixidio); fruto c. 3-4 cm de largo. Cuando su fruto madura, el tejido interno acumula una presión hidráulica enorme, hasta el punto que el más leve toque o movimiento hace que el pedicelo salte hacia afuera como un tapón. más abajo: Cyclanthera brachystachya (Cucurbitaceae); pepinillo explosivo; nativo de Centro y Sudamérica; fruto (cápsula foraminicida); fruto c. 3-4 cm de largo. La presión hidráulica fuerza al fruto a reventar por el lado convexo más débil, haciendo que sus semillas sean arrojadas hacia fuera como si se tratara del disparo de una honda.

Presión hidráulica Además de las cápsulas con tejido muerto que realizan movimientos higroscópicos, existen también ciertos frutos carnosos que acumulan presión hidráulica en sus tejidos vivos de manera activa hasta que sus frutos estallan. Los ejemplos más típicos de estos frutos carnosos que explotan ante el más ligero temblor cuando están totalmente maduros son los de la «no me toques» (Impatiens spp., Balsaminaceae), el pepinillo del diablo (Ecballium elaterium) del Mediterráneo y su pariente americano, el pepinillo explosivo (Cyclanthera brachystachya), ambos de la familia de la calabaza (Cucurbitaceae). Los segmentos de las cápsulas fusiformes de la «no me toques» se enrollan instantáneamente y disparan las semillas en todas las direcciones. En el punto de ruptura los frutos son tan sensibles al tacto que cualquier cosa, desde un animal que pase cerca hasta las gotas de lluvia, el viento e incluso las semillas lanzadas por los frutos cercanos, puede desencadenar una explosión. Los frutos del pepinillo del diablo, del tamaño de un pepinillo comestible, utiliza una estrategia diferente: exprimen sus semillas y una buena dosis de líquido acuoso lubricante a través de una estrecha abertura que tienen en su base, que se crea cuando el pedicelo del fruto se desprende, saltando como un corcho de champán. El mecanismo del pepinillo explosivo es de nuevo diferente. La presión acumulada dentro de la pared del fruto provoca una explosión que rompe el fruto de tal manera que, como una honda, catapulta las semillas a varios metros de distancia. Otro mecanismo de catapulta efectivo incluye, una vez más, la presión lateral. Un pariente del higo, el fruto compuesto de la Dorstenia contrajerva (Moraceae), de América tropical, es la representación morfológica de un «higo abierto». Posee una gran cantidad de diminutas drupas incrustadas en la superficie de la inflorescencia con forma de plato. La capa carnosa externa de las drupas es más fina en el ápice, y más gruesa en la base, rodeando a los huesos minúsculos como lo haría un alicate. Debajo del hueso se encuentra un tejido hinchado que presiona las mandíbulas del «alicate» para mantenerlas juntas. En un momento determinado, la piel de la drupa se rompe por el ápice y los huesos se disparan por el aire hasta a 4 metros de distancia, como un hueso de cereza cuando se aprieta entre los dedos pulgar e índice.

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abajo: Ginkgo biloba (Ginkgoaceae); ginkgo; nativo de China; diámetro del fruto c. 2,5 cm. Lo que parecen ser drupas amarillas son, en realidad, semillas desnudas dispuestas en parejas en un pedicelo conjunto. El ginkgo es un verdadero fósil viviente, la última especie sobreviviente del género que data de hace más de 270 millones de años. más abajo: Taxus baccata (Taxaceae); tejo inglés; nativo de Europa y el Mediterráneo; fruto (arilocarpo); diámetro del fruto c. 1 cm. Las «bayas» del tejo están constituidas por una sola semilla rodeada por un apéndice carnoso en forma de copa, llamado arilo, la única parte de la planta que no es venenosa.

DISPERSIÓN ANIMAL

Los mecanismos de dispersión abióticos son ventajosos en ciertos hábitats, por lo que estos se ajustan al modo de vida de muchas plantas. Después de todo, en los bosques caducifolios templados de Norteamérica alrededor del 35% de todas las plantas leñosas producen diásporas anemócoras. A pesar de su evidente éxito, la dispersión por el viento y agua es, al mismo tiempo, costosa y poco fiable. Al ser diseminadas al azar, la mayoría de las semillas inevitablemente termina en sitios que no son apropiados para la germinación y se echa a perder. Por otro lado, la dispersión por balística, aparte de ser igualmente azarosa, solo alcanza distancias cortas. En cambio, la adaptación a agentes de dispersión bióticos en la forma de animales elimina muchos elementos de incertidumbre asociados a los agentes de dispersión abióticos y ofrece opciones mucho más eficientes. Los movimientos de los animales son menos fortuitos que los del viento y el agua, lo que hace que sean necesarias menos semillas para lograr una dispersión suficiente a lugares adecuados para el establecimiento. Las ventajas de la dispersión mediada por animales se reflejan en el hecho de que el 50% de las gimnospermas (Ephedra, Gnetum, Ginkgo, unas pocas coníferas y todas las cícadas) son diseminadas por animales, ya sea a través del ofrecimiento de semillas carnosas (cícadas, Ginkgo), apéndices de semillas comestibles (Ephedra, coníferas como Podocarpus spp. y tejos) o de las propias semillas (Pinus spp. dispersados por animales recolectores y almacenadores). Aunque las apestosas semillas del antiguo Ginkgo biloba no encuentran muchos seguidores entre los animales actuales, en el pasado debieron de ser parte de la dieta de algún animal. Su carnosa cubierta seminal (sarcotesta), y el hecho de que caen al suelo, desde donde emiten un penetrante olor a vómito, sugiere que los dinosaurios carroñeros terrestres pudieron haber sido los dispersores naturales del Ginkgo. Los gingkos son verdaderos fósiles vivientes que han existido durante más de 250 millones de años. Durante los periodos Jurásico medio y Cretácico, hace entre 65 y 175 millones de años, varias especies de ginkgo estaban distribuidas por el antiguo continente de Laurasia (hoy Norteamérica y Eurasia). Su extraordinaria edad les da derecho a adoptar algún comportamiento un tanto anacrónico. En lo que se refiere a estrategias de dispersión por los animales, las angiospermas están mucho más actualizadas. En términos de inventiva, superan en todo a las gimnospermas, demostrando que ningún otro modo de dispersión ofrece más oportunidades que la zoocoria (dispersión por animales). Durante muchos millones de años las angiospermas han desarrollado y perfeccionado toda una prodigiosa gama de tácticas que permite a sus diásporas viajar con los animales, bien sea como pasajeras adheridas a la piel o al pelaje, o engañándolos para que las transporten en la boca o el tracto digestivo. La forma de pegarse Subirse a lomos de un animal es una manera muy rentable y efectiva de trasladarse. Este modo de dispersión, llamado epizoocoria, en principio no requiere de adaptaciones específicas, de hecho existen diásporas pequeñas, sin órganos que las ayuden con un mecanismo de dispersión particular, que a menudo viajan como polizones en el barro que

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se pega a los pies o a las plumas de aves acuáticas. Este simple y efectivo medio de transporte atrajo la atención de Charles Darwin, que recolectó y sembró tales diásporas. En realidad, una oportunidad similar de dispersión puede ofrecerla cualquier animal o humano si alguna parte de su cuerpo está cubierta de barro.fr Hay muchas plantas de baja estatura que son capaces de posicionarse al alcance de caminantes peludos y que poseen diásporas específicamente modificadas para adherirse a estos animales. A diferencia de otros tipos de dispersión animal, las diásporas adhesivas no ofrecen reclamos alimenticios, lo que significa que la dispersión sucede de manera aleatoria, cuando un animal las recoge sin darse cuenta. En otras palabras, los frutos adhesivos viajan sin pagar billete ―bajo cualquier circunstancia, este es un modo de viajar rentable, si bien no muy fiable―. Además de ser fisiológicamente barata, la epizoocoria ofrece otra gran ventaja: a diferencia de las diásporas carnosas, la dispersión a distancia de diásporas adhesivas no se ve limitada por factores como el tiempo de retención intestinal. La mayoría de las diásporas pegajosas que se enganchan a un animal se desprenden por sí solas, pero si esto no sucede, tienen el potencial de recorrer largas distancias antes de que el animal dispersor se las quiten de encima, ya sea por acicalamiento, por una muda de piel o por muerte del animal. Las adaptaciones más típicas que indican una dispersión por epizoocoria son los ganchos, púas, espinas o sustancias pegajosas que cubren las diásporas. Se pueden encontrar ejemplos en los calcetines y pantalones después de un paseo por el campo al final del verano o el otoño. Entre las diásporas pegajosas más frecuentes y tenaces de nuestros climas templados están las núculas del amor de hortelano (Galium aparine, Rubiaceae), las lenguas de perro (Cynoglossum spp., Boraginaceae), la zanahoria silvestre (Daucus carota, Apiaceae) y ciertas especies de Hackelia spp. (Boraginaceae), así como los frutos antocárpicos (pometos) de la agrimonia (Agrimonia eupatoria, Rosaceae) y las diásporas de los lampazos (Arctium lappa, Asteraceae), que son mucho más grandes. El principio en el que se basa su adherencia es sencillo y consiste en que sus pequeños ganchos se enredan fácilmente en el pelaje de mamíferos, o bien en los pequeños bucles de hilo de la tela de las ropas. Fue la estructura microscópica de estas diásporas la que inspiró al ingeniero eléctrico suizo George de Mestral en los años cincuenta para desarrollar el abrochador de gancho y bucle que hoy en día conocemos con el nombre de velcro (del francés velour = ‘terciopelo’ y crochet = ‘gancho’). Los ganchos tipo velcro están presentes en las diásporas de muchas otras plantas, incluyendo las pequeñas núculas de algunos ranúnculos (Ranunculus arvensis, Ranunculaceae), la hierba de San Benito (Geum urbanum, Rosaceae), las sanículas (Sanicula spp., Apiaceae), los curiosos frutos acorazonados de la ratania (Krameria erecta, Krameriaceae), e incluso algunos miembros de la familia de las alubias (Fabaceae). El carretón (Medicago polymorpha) y otras especies del género Medicago, por ejemplo, enroscan sus vainas indehiscentes (cámaras) formando bolas espinosas. Sin embargo, el delicado principio del gancho y el bucle no es la única forma en que las diásporas se adhieren a los animales. Las plantas también han desarrollado algunos medios bastante sádicos para asegurar la dispersión de sus semillas.

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página 164: Agrimonia eupatoria (Rosaceae); agrimonia común; nativa del Viejo Mundo; fruto (pometo); 7,5 mm de largo. Similar a un escaramujo (aunque duro en lugar de carnoso), el fruto de la agrimonia común representa un hipantio dentro del cual están embebidos varios ovarios parecidos a aquenios. Las espinas ganchudas alrededor del margen superior del hipantio acanalado son una ayuda muy eficiente para la dispersión, pues se adhieren fácilmente al pelaje de los animales o a la ropa. página 165: Medicago polymorpha (Fabaceae); carretón; nativa de Eurasia y el norte de África; fruto (cámara); diámetro (incluyendo espinas) 9,5 mm. Similar a los frutos de otros miembros de la familia de las alubias, la cámara del carretón se desarrolla de un solo carpelo. El carpelo está enroscado creando una espiral de 4 a 6 vueltas, una característica propia del género Medicago. Con su forma esférica y sus espinas ganchudas, el fruto está bien adaptado para engancharse al pelaje y plumaje de animales.

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Galium aparine (Rubiaceae); amor de hortelano; nativo de Eurasia y América. página anterior: fruto (aquenario); aquenios maduros 5 mm de largo. El fruto está formado por dos carpelos unidos que se rompen para formar dos aquenios separados en la madurez. La pequeña rama a la derecha muestra dos frutos en desarrollo con sus ovarios lobulados todavía enteros y una yema floral cuyo diminuto ovario ínfero está coronado por el perianto tetrámero todavía cerrado. Densamente cubierto con pequeños ganchos, los aquenios del amor de hortelano son unas de las diásporas más tenaces dispersadas por epizoocoria.

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Emex australis (Polygonaceae); nativa de África meridional; fruto (diclesio); 8 mm de largo. El fruto antocárpico está formado por el ovario en forma de aquenio, que está encerrado de manera compacta por el perianto endurecido y persistente. Las feroces espinas, formadas por el cáliz endurecido, están dispuestas como un abrojo, listas para hendirse en la piel de los animales, un método cruel de dispersión por epizoocoria.

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Tribulus terrestris (Zygophyllaceae); abrojo, espina del diablo; nativo del Viejo Mundo; núcula (aquenio); 6 mm de largo. El fruto esquizocárpico (aquenario) se divide en cinco nuececillas o núculas indehiscentes de una sola semilla (aquenios), una de las cuales se muestra aquí. Al igual que un abrojo, cada nuececilla está armada con dos espinas grandes y varias pequeñas, una de ellas apunta hacia arriba, lista para penetrar en la piel de animales y humanos.

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La historia del sádico Tribulus Es posible encontrar diásporas ferozmente espinosas que pueden llegar a penetrar en la carne en una amplia variedad de familias que no están emparentadas. Un ejemplo de las áreas más cálidas de Europa, África y Asia es el abrojo (Tribulus terrestris, Zygophyllaceae), más conocida como espina del diablo debido a la diabólica insidia de sus diásporas. A medida que los frutos del abrojo maduran, se dividen en cinco nuececillas indehiscentes. Cada núcula o nuececilla está armada con dos espinas grandes y varias pequeñas. Sea cual sea la manera en que aterricen, habrá algunas de sus espinas que apunten hacia arriba, listas para penetrar en la piel del animal o en el pie humano como algunos abrojos ―instrumentos de tortura― medievales. En las llanuras húngaras estas diásporas espinosas causan a los ganaderos de ovejas no pocos problemas debido a las pertinaces heridas que hacen que sus animales tengan dificultades para caminar. No deja de ser este un concepto obviamente exitoso, e incluso el modelo del abrojo ha sido perfeccionado por la Emex australis, una hierba anual de la familia de la centinodia (Polygonaceae). Aunque originaria del sur de África, se ha extendido por todas las regiones cálidas de nuestro planeta, donde se ha convertido en una maleza importante. El fruto de la Emex australis es un tipo de antocarpo, cuya denominación correcta es la de diclesio. Consta de un ovario similar al aquenio, que permanece encerrado, y muy apretado, por el endurecido perianto persistente. El sólido cáliz se desarrolla hasta formar tres largas espinas rectas que están dispuestas como un perfecto abrojo, listo para herir animales y lesionar a humanos.

abajo: Martynia annua (Martyniaceae); uña del diablo de frutos pequeños; nativa de América; fruto (cápsula); 2,5-3 cm de largo. Estructural y funcionalmente es parecida a la uña del diablo dorada, pero aquella es más pequeña. más abajo: Arctium lappa (Asteraceae); lampazo; nativo de la Eurasia templada; inflorescencia; diámetro c. 3 cm. Algo propio de las Asteraceae es que las flores estén agrupadas en inflorescencias en forma de cabezas (capítulos). En la fructificación, las puntas aciculares y ganchudas de las brácteas adhieren el capítulo entero, con los frutos (aquenios) dentro, al pelaje de animales o a la ropa de los humanos.

En las garras del diablo Para encontrar los frutos espinosos más grandes e impopulares, las llamadas garras del diablo, debemos visitar los semidesiertos tropicales y subtropicales, y las sabanas y praderas de América, África y Madagascar. La garra del diablo del Nuevo Mundo pertenece al género Proboscidea (esp. Proboscidea lousianica), y también su pariente más pequeña, la Martynia annua, ambas miembros de la familia Martyniaceae. En Sudamérica sus hermanas carnívoras del género Ibicella producen garras del diablo similares, o frutos unicornios, como algunas veces se los llama (Ibicella lutea). Mientras están todavía inmaduros, los frutos verdes parecen inofensivos. Sus verdaderas intenciones se revelan solo cuando sus frutos maduros se deshacen de su carnosa cubierta externa para exponer los muy ornamentados endocarpios. Estos poseen en su extremo un pico, que en un momento dado se bifurca hasta la mitad para producir un par de espuelas recurvadas, puntiagudas y afiladas. Una vez que las feroces espuelas se despliegan, el fruto está listo para pegarse al pelaje o a las pezuñas del animal, o incluso para perforar su piel. Cómo atrapar un ave Las diásporas epizoocoras rara vez desarrollan el pegamento como una alternativa a los ganchos. Las plantas más conocidas que aplican esta rara estrategia son varias especies del género Pisonia (P. brunoniana, P. umbellifera, Nyctaginaceae) que, con propiedad, deben recibir el nombre de árboles «atrapapájaros». La Pisonia brunoniana es nativa de Nueva Zelanda, de

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Proboscidea altheifolia (Martyniaceae); uña del diablo dorada; nativa del sur de Estados Unidos y México; fruto (cápsula); 12 cm de largo. Mientras el fruto está inmaduro, su leñoso endocarpio permanece escondido por una cáscara carnosa y verde. Cuando madura, el fruto se deshace de su blanda cubierta exterior para sacar a la luz su endocarpio altamente ornamentado con un largo pico en la punta. Como el endocarpio se divide hasta la mitad, el pico produce dos espuelas afiladas, puntiagudas y recurvadas, y la primera semilla es liberada. Las semillas restantes permanecen dentro del endocarpio, esperando a un animal que lleve el fruto lejos cuando su pie quede atrapado entre las espuelas. El impresionante tamaño del fruto sugiere una adaptación a grandes mamíferos, probablemente miembros de la extinta megafauna americana del Pleistoceno.

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página anterior: Cenchrus spinifex (Poaceae); cadillo costero; nativo de América; fruto (anteciocarpo); longitud (incl. espinas) 9,5 mm. El fruto espinoso del cadillo costero tiene una estructura compleja. Consta de una o varias espiguillas fértiles que están rodeadas por un involucro de ramas estériles de la panícula. En el fruto maduro las ramas estériles forman una capa dura espinosa que ayuda a la dispersión por animales. Pisonia brunoniana (Nyctaginaceae); árbol atrapapájaros; nativo de Australia, Nueva Zelanda y otras islas del Pacífico; frutos (diclesios); c. 3 cm largo. Los ovarios alargados y maduros están envueltos en un cáliz tubular persistente que secreta una sustancia viscosa a lo largo de las cinco crestas longitudinales. El pegamento captura a los insectos y a su vez, atraen aves desprevenidas, que también se quedan atrapadas por los frutos, extremadamente pegajosos. Las aves más grandes, como los petreles, alcatraces y pardelas, normalmente logran escapar cubiertas de frutos, tal y como la planta pretendía. Desafortunadamente, las aves más pequeñas suelen quedar completamente inmovilizadas y mueren encima del árbol.

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las islas Norfolk, de las islas Lord Howe y de Hawái, mientras que la muy similar P. umbellifera se distribuye ampliamente por toda de la región tropical Indopacífica. Sus alargados frutos están envueltos en un cáliz persistente que segrega una sustancia viscosa a lo largo de sus cinco crestas longitudinales. Como un papel matamoscas, las bandas pegajosas atrapan muchos insectos que, a su vez, atraen muchos pájaros que son apresados entre los frutos extremadamente pegajosos. Las aves, al intentar escapar, se cubren con más y más frutos. Aparentemente, los dispersores que son víctimas de los frutos ―grandes aves, como petreles, alcatraces y pardelas― normalmente escapan, algo incapacitados o lesionados pero cargados con frutos. Por desgracia, las aves pequeñas suelen quedar completamente inmovilizadas y mueren. Dispersión por recolectores-almacenadores La mayoría de las plantas zoocoras han desarrollado asociaciones de beneficio mutuo con algunos animales en lugar de simplemente explotar su habilidad para viajar. Los animales reciben una recompensa alimenticia a cambio de sus servicios de dispersión. El medio más simple de compensación, y que no requiere adaptaciones especiales, es ceder parte de la cosecha de semillas a animales recolectores-almacenadores. Las ardillas y otros roedores entierran bellotas (Quercus spp.), hayucos (Fagus spp.), castañas (Castanea spp.) y nueces (Juglans spp.) en el suelo para que les duren hasta el invierno, cuando otras fuentes de alimento escasean. Hay aves, como algunas urracas (Cyanocitta cristata), que también almacenan bellotas y hayucos en las grietas y fisuras de los troncos de los árboles o en la tierra blanda. Se sabe que la dispersión a través de las urracas es la responsable de la rápida expansión posglacial hacia al norte de los robles, encinas y otras especies. Entre las gimnospermas hay alrededor de veinte especies de pino (Pinus spp., Pinaceae) que son dispersadas por las urracas recolectoras y cascanueces. La mayor parte del resto de pinos se diseminan a través del viento, aunque algunos se benefician de la dispersión secundaria a través de animales recolectores. Varias especies originales de los bosques semiáridos del occidente de Norteámerica, entre ellas el pino de Torrey (Pinus torreyana) y el pino gris (Pinus sabiniana), poseen grandes semillas pesadas con alas, estas últimas demasiado pequeñas para proporcionar un medio efectivo de dispersión por el viento. Las semillas caen casi verticalmente al suelo, donde son recogidas por roedores e urracas, que las esparcen por todo el terreno. Los pinos son conocidos por haber cambiado varias veces durante su historia evolutiva de una dispersión animal a una dispersión por el viento y viceversa. Por lo tanto, no está claro si el pino de Torrey y el pino de azúcar están perfeccionando el síndrome de dispersión por recolectores-almacenadores y perdiendo sus alas completamente, o si las presiones selectivas actuales los están conduciendo hacia la mejora de sus propiedades aerodinámicas a través del aumento de las alas de sus semillas. Una adaptación interesante a la dispersión por recolectores es que las alas de las semillas del pino gris, y también de otros pinos, se desprenden muy fácilmente a lo largo de una línea de ruptura predeterminada, como si estuvieran tratando de facilitar a los animales el trabajo de recolección y enterramiento de las semillas. Finalmente, las alas se caen por sí mismas al cabo de un tiempo determinado.

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página anterior: Cyanottia cristata (Corvidae); urraca azul; nativa de Norteamérica. Una urraca azul puede colectar y esparcir más de 100 bellotas en un día. abajo: Pinus sabiniana (Pinaceae); pino gris; nativo de California; semillas 3,5 cm de largo (incluyendo las alas). Las pesadas semillas aladas son primero dispersadas por el viento y luego esparcidas por animales recolectores almacenadores. más abajo: Sciurus carolinensis (Sciuridae); ardilla gris del este; nativa de Estados Unidos y Canadá. En otoño las ardillas recolectan y almacenan semillas y frutos nutritivos para el largo invierno.

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La estrategia de sacrificar una parte de la producción de semillas para los animales recolectores se basa en que en realidad no se van a comer todas las semillas que recolectan. Bien por olvido o bien debido a una muerte prematura del animal recolector, un buen número de semillas siempre sobreviven ilesas y además quedan plantadas en sitios apropiados para su establecimiento lejos de la sombra de la planta madre. Robles, encinas, hayas y otras plantas de larga vida como los bambúes producen una gran cantidad de frutos una vez cada pocos años con un patrón impredecible. El fenómeno de producción sincrónica de cosechas abundantes dentro de una población ha sido denominado fructificación masiva. Los ecólogos han prestado mucha atención a la fructificación masiva durante los últimos veinte años y han propuesto numerosas hipótesis para explicar el fenómeno. Una posible razón está ligada al hecho de que muchas especies muy conocidas de fructificación masiva son polinizadas por el viento. La producción masiva de semillas podría ser, por lo tanto, una consecuencia de la floración masiva, que incrementa las probabilidades de polinización por el viento en los años de floración masiva. Una segunda hipótesis sugiere que las plantas pueden predecir qué años serán más prometedores para el establecimiento de plántulas. Esto puede aplicarse a hábitats propensos al fuego, por ejemplo en Australia, donde la floración masiva de los llamados árboles del césped (Xanthorrhoea spp., Xanthorrhoeaceae) la desencadena el fuego. La quema de la vegetación circundante reduce la competencia y la ceniza del material vegetal quemado aumenta la disponibilidad de nutrientes. Sin embargo, las dicotiledóneas y las coníferas serótinas, que encierran sus semillas en frutos blindados y que liberan sus semillas después de un fuego, pueden explotar esta oportunidad mucho más rápido. Otra teoría que ha tenido buena acogida sugiere que los grandes esfuerzos reproductivos, aunque sean ocasionales, son más económicos en términos de la producción de semillas y supervivencia que los esfuerzos regulares pero más pequeños. Una fructificación masiva produce un número de semillas mayor del que las poblaciones de predadores (por ejemplo, recolectores, insectos predadores de semillas) son capaces de consumir, asegurando que en años de producción masiva haya una gran cantidad de semillas que queden intactas. La gran variación en la producción de semillas año tras año puede tener efectos notables entre las poblaciones de la planta en cuestión y entre las poblaciones de los animales que se alimentan de sus semillas. En los periodos que hay entre años de producción masiva, los predadores sufren hambrunas y su número cae hasta que se ven abrumados por tanto alimento durante la gran cosecha siguiente. Aunque esta sorpresa táctica suena plausible, su éxito depende de la respuesta del predador. Algunos predadores especializados pueden verse notablemente afectados, pero el número de individuos de la gran mayoría, que solo se sacia con las nutritivas semillas cuando están disponibles (venados y cerdos comedores de bellotas), permanece constante. No obstante, incluso los predadores especializados son en ocasiones capaces de burlar la sagaz trampa de la producción masiva de semillas. El kakapo de Nueva Zelanda (Strigos habroptilus), el papagayo más pesado (llega a los 3,5 kilos) y el único que no vuela, es conocido por reproducirse solo en años con superabundancia de alimentos. Un hecho que incita al kakapo a poner huevos es la fructificación masiva del

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rimu (Dacrydium cupressimum), una conífera de la familia de las Podocarpaceae. Aunque por lo general son herbívoros y viven de una amplia variedad de material vegetal, a los kakapos les gustan particularmente los frutos del árbol rimu. De hecho, durante los años de fructificación masiva del rimu, que ocurre cada 2-5 años, estas aves nocturnas se alimentan exclusivamente de frutos de rimu. Otro ejemplo en el que los animales se han adaptado a adelantarse a la floración masiva se documentó en la prestigiosa revista Science en 2006. Los científicos han descubierto que tanto la ardilla roja americana (Tamiasciurus hudsonicus) como la ardilla roja de Eurasia (Sciurus vulgaris) han encontrado una manera de predecir la producción masiva de semillas de sus susministradores de alimento (Picea spp.) que les permite, anticipándose a esta provisión extra, tener una segunda camada. La señal para las ardillas de esta producción masiva podría aparecer pronto, cuando se da una temprana profusión de flores o conos poliníferos, que por otro lado también consumen. La estrategia de producción masiva de semillas podría ayudar a las plantas que dependen de animales recolectores para su dispersión a reducir la pérdida de descendientes, aunque buena parte de la estrategia consista en sacrificar una cantidad considerable de semillas. Un método más común para premiar a los animales por sus esfuerzos de dispersión es la provisión de recompensas comestibles separadas que desvíen la atención de las semillas.

abajo: Strigops habroptilus (Psittacidae); kakapo; endémico de Nueva Zelanda; el papagayo más pesado (de hasta 3,5 kg) y el único que no vuela. Se reproduce solo en años de fructificación masiva. más abajo: Dacrydium cupressinum (Podocarpaceae); rimu; endémico de Nueva Zelanda; frutos (epispermacios); la parte carnosa 5-10 mm de largo, semillas 4 mm de largo. El fruto consta de una o dos semillas subtendidas por un abultamiento carnoso y brillantemente coloreado que atrae animales (especialmente aves) para la dispersión.

Dispersión por hormigas Al examinar con detalle las semillas de muchas plantas, especialmente en hábitats secos, se advierte que tiene un pequeño nódulo grasoso blanco-amarillento. En 1906, el biólogo suizo Rutger Sernander describió la estrategia oculta detrás de estos extraños apéndices y la denominó mirmecocoria (del griego myrmex = ‘hormiga’ + choreo = ‘dispersar’). Sernander observó que las semillas que poseían estos «cuerpos grasos» o eliosomas, según la palabra de origen griego, eran irresistibles para las hormigas, que las recolectaban con avidez y se las llevaban a su nido. Lo que dispara el comportamiento estereotípico de transportar las semillas es la presencia de ácido ricinólico en el eliosoma. El resultado obvio de millones de años de coadaptación ha sido que las plantas mirmecócoras han evolucionado hasta producir el mismo ácido graso insaturado en el tejido de sus eliosomas que se encuentra en las secreciones de las larvas de las hormigas. Una vez que las obreras han transportado las semillas al hormiguero, retiran el nutritivo apéndice y dejan el resto de la semilla intacto, pues está bien protegida por su dura cubierta seminal. El tejido del eliosoma, rico en ácidos grasos, azúcares, proteínas y vitaminas, no lo consumen las hormigas adultas, sino que lo utilizan para alimentar a sus larvas. Una vez que el nódulo graso ha sido retirado, las semillas se convierten en desechos y son abandonadas en el vertedero del nido, que puede estar debajo del suelo o en la superficie. El sustrato orgánico de estas pilas de desecho es rico en nutrientes y ofrece mejores condiciones para el crecimiento y establecimiento de las plántulas que el suelo circundante. Las diásporas mirmecócoras están presentes en más de ochenta familias de plantas, dentro de las cuales han evolucionados muchas veces de manera independiente. La adaptación a la dispersión por hormigas es común entre plantas herbáceas en los bosques caducifolios

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templados de Europa y Norteámerica, mientras que en hábitats secos y propensos a frecuentes incendios, como las regiones interiores de Australia y el fynbos de la región del Cabo de Sudáfrica, la mirmecocoria desempeña una función aún más importante. El almacenamiento subterráneo en hormigueros aumenta sobremanera las posibilidades de escapar a la destrucción que causan los fuegos, así como al hecho de ser comido por consumidores de semillas (granívoros), como los roedores. Obviamente, las semillas diseminadas por hormigas tienen que ser pequeñas para que su peso sea asumible por la fuerza física de sus dispersores. Debido a sus múltiples orígenes evolutivos, los órganos que participan en la composición de los eliosomas varían notablemente. La mayoría de las veces se trata de apéndices seminales originales (arilos), derivados de diferentes partes de la cubierta seminal o del funículo. En la familia de las lechetreznas (Euphorbiaceae) y en las Polygalaceae, los eliosomas están formados por una excrecencia de la cubierta seminal alrededor del micropilo. En las semillas de la celidonia mayor (Chelidonium majus, Papaveraceae) y muchas Aristolochiaceae, como el jengibre silvestre (Asarum canadense) de Norteamérica o el ásaro europeo (Asarum europaeum), el rafe se desarrolla formando un apéndice hinchado y graso. Los eliosomas de origen funicular son muy comunes en las semillas que dispersan las hormigas. Si las semillas de las Fabaceae poseen algún apéndice carnoso, y muchas de ellas lo tienen, ello siempre representará una parte modificada del funículo. Muchas de estas semillas han desarrollado arilos funiculares para atraer a las hormigas, como por ejemplo el tojo (Ulex europaeaus), la retama (Cytisus scoparius) y las especies de Acacia australianas (Acacia vittata). Las semillas de algunos cactus (Aztekium, Blossfeldia) y las Caryophyllaceae (Moehringia trinerva) también cuentan con eliosomas de origen funicular. Como alternativa a los apéndices de las semillas, muchas plantas atraen hormigas ofreciéndoles nódulos hinchados en sus diminutos frutos y frutículos indehiscentes. Los aquenios de las Ranunculaceae, como las hepáticas (Hepatica nobilis), las núculas de las Lamiaceae, como por ejemplo la búgula (Ajuga reptans) y las ortigas muertas (Lamium album, L. maculatum, L. galeobdolon), poseen eliosomas que están formados por sus cortos tallos o por el pericarpio. Otros ejemplos de eliosomas que se han desarrollado en el fruto pueden ser las núculas de ciertas Boraginaceae (Myosotis sparsiflora, Pulmonaria officinalis, Symphytum officinale) y las cipselas de algunos miembros de la familia del girasol (Carduus spp., Centaurea spp., Cirsium spp.). Curiosamente, en las cipselas mirmecócoras de algunas especies de Asteraceae, el papus, que habitualmente facilita la dispersión por el viento, queda tan reducido que es incapaz de cumplir con su función original. En el aciano (Centaurea cyanus), los rayos del papus están transformados en escamas que se mueven higroscópicamente permitiendo que el fruto se arrastre lentamente por el suelo con la humedad en ambientes cambiantes. Morfológicamente, el eliosoma más extraño probablemente pertenece a las gramíneas (Poaceae). En la caminadora (Rottboellia cochinchinensis) y en la Hackelochloa granularis, de la misma familia, las espiguillas individuales con sus cariópsides están totalmente hundidas en el eje del tallo. En la madurez, el eje se desintegra a la altura de los nudos formando segmentos de frutos individuales (entrenudos), exponiendo los eliosomas desarrollados del tejido del diafragma dentro del tallo.

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página 177: Cnidoscolus sp. (Euphorbiaceae); semilla con eliosoma atrayendo hormigas; fotografiada en el norte de México; c. 1 cm de largo. Las diásporas dispersadas por hormigas presentan habitualmente un nódulo graso (eliosoma) como elemento de atracción alimenticio. Como estrategia, la dispersión por hormigas (mirmecocoria) se encuentra en más de ochenta familias de plantas donde este atributo ha evolucionado muchas veces de manera independiente. Debido a sus múltiples orígenes evolutivos, los órganos que producen los eliosomas varían de manera notable. En la familia de las lechetreznas (Euphorbiaceae), el eliosoma está formado por una excrecencia de la cubierta seminal que rodea el micrópilo. página siguiente: mericarpos dispersados por hormigas (núculas) de la familia de la menta (Lamiaceae) con eliosoma (coloreado de verde) formado por parte del pericarpio. Blanco: Lamium album (Lamiaceae); ortiga blanca; nativa de Eurasia; c. 3 mm de largo. Amarillo: Lamium galeobdolon (Lamiaceae); ortiga muerta amarilla; nativa de Eurasia; c. 4 mm de largo. Lamium album (Lamiaceae); ortiga muerta blanca; nativa de Eurasia; planta en flor. Las suaves hojas pubescentes con sus márgenes serrados se parecen a las de la ortiga mayor (Urtica dioica, Urticaceae) pero, a diferencia de esta, la ortiga blanca no pica, de ahí su nombre.

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COMBINACIÓN DE ESTRATEGIAS

Las plantas dispersadas por hormigas a menudo combinan la mirmecocoria con la dispersión balística. Por ejemplo, las semillas de ciertas violetas (Viola spp., Violaceae), lechetreznas (Euphorbia spp., Euphorbiaceae), del pepinillo del diablo (Ecballium elaterium, Cucurbitaceae) y de muchos arbustos y árboles en regiones áridas de Sudáfrica y Australia son primero expulsadas del fruto y luego diseminadas más lejos por hormigas que han sido atraídas por los eliosomas de las semillas. Los frutos carnosos, por su parte, a menudo combinan la dispersión por hormigas o por mamíferos a través del ofrecimiento de bayas, cuyas semillas están equipadas con eliosomas que sobreviven a su paso por el intestino de los animales. Esta forma de diplocoria, donde las hormigas recolectan las semillas de las heces de los animales, se puede encontrar principalmente en los trópicos, pero también en algunas plantas de regiones templadas, como el Disporum lanuginosum (Ruscaceae) de las Grandes Montañas Humeantes. El arbusto de la quinina australiana (Petalostigma pubescens, Picodendraceae) les ahorra a las hormigas una tarea desagradable por medio de la interposición de un paso de dispersión más. Cuando el arbusto de la quinina está en fruto, los emúes (Dromaius novaehollandiae) no comen casi nada más aparte de sus carnosas drupas. Tras atravesar el intestino del emú, los duros endocarpos reaparecen en los excrementos del ave. A medida que la pila de estiércol se cuece bajo el sol australiano, los endocarpos se encogen y finalmente explotan, propulsando las semillas por el aire hasta a 3 metros de distancia. Los eliosomas de las semillas expuestas en el suelo pronto atraen la atención de las hormigas, que se las llevan a la seguridad de su hormiguero. Otras diásporas poseen estructuras que pueden interpretarse como adaptaciones para facilitar tanto la dispersión por el viento como a través de animales. Las especies de pino de Norteamérica (Pinus coulteri, P. lambertiana, P. sabiniana, P. torreyana) diseminan primero sus semillas aladas de cuerpo pesado por el viento (con bastante ineficacia) y posteriormente son recogidas y esparcidas por algunos animales.También se ha planteado la hipótesis de que las grandes sámaras de la teca silvestre (Pterocarpus angolensis, Fabaceae) de África y del palo de cebra brasileño (Centrolobium robustum) igualmente persiguen una doble estrategia (anemocoria y epizoocoria). En climas templados encontramos otros ejemplos más pequeños. Las cipselas de la familia de los cardos (Dipsacaceae) están caracterizadas por un collar de «bolsas de aire» que está formado, no por la flor, sino por un cáliz externo de cuatro brácteas fusionadas rodeando el gineceo, mientras que el cáliz real de la flor se ha transformado en un grupo de aristas rígidas. Las cipselas de las Dipsacaceae, que son más pesadas y mucho más rechonchas que sus delicadas homónimas de la familia del girasol (Asteraceae), parece ser que también persiguen una doble estrategia: el collar de bolsas de aire ayuda a la dispersión por el viento, mientras que las rígidas aristas de su cáliz pueden enredarse fácilmente en el pelaje de los animales. Los diminutos pseudotecio (aquenios encerrados por brácteas modificadas unidas) de la ciperácea asiática ―Kyllinga squamulata― y los frutículos de ciertos miembros de las Araliaceae (Hydrocotyle coorowensis, Trachymene ceratocarpa) poseen tanto alas como ganchos, lo que indica la utilización del mismo síndrome de dispersión combinado.

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abajo: Petalostigma pubescens (Picrodendraceae); quinina de bosque; nativa de Malasia y Australia; arriba: semillas, 1,2 cm de largo; abajo: fruto (drupa), 1,5-2 cm de diámetro. La dispersión de las semillas de la quinina de bosque incluye tres pasos diferentes. En Australia, los frutos se los comen los emúes (Dromaius novaehollandiae). Tras pasar a través del intestino del emú, los duros endocarpios reaparecen en los excrementos del ave. Al secarse y encogerse, mientras la pila de estiércol se cuece bajo el sol, los endocarpios explotan para expulsar sus semillas por el aire hasta a 3 m de distancia. Durante la tercera y última fase de dispersión, los eliosomas de las semillas atraen hormigas y estas se las llevan a su nido.

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Hackelochloa granularis (Poaceae); se encuentra en los trópicos de todo el mundo; diáspora; 1,8 cm de largo. Morfológicamente, el eliosoma más inusual probablemente pertenece a las gramíneas (Poaceae). En esta especie, las espiguillas individuales con sus cariópsides están totalmente embebidas en el eje del tallo. Cuando las semillas maduran, el eje se desintegra a la altura de los nudos formando segmentos de un solo fruto que llevan dentro del tallo un eliosoma de color rojo y formado por el tejido del diafragma (una pared transversal que separa dos entrenudos vecinos).

Combinación de estrategias

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Trachymene ceratocarpa (Araliaceae; anteriormente Apiaceae); zanahoria rastrera; nativa de Australia; frutículo (sámara); 4,5 mm de largo. Al igual que el de muchas Apiaceae, a las cuales la Trachymene ha sido asignada tradicionalmente, el fruto (esquizocárpico) completo (un poliaquenario) está formado por dos frutículos unidos que se separan dejando entre ellos una columna central (carpóforo). Los frutículos de la Trachymene ceratocarpa son únicos debido a sus dos alas apicales, útiles para la dispersión por el viento, y por sus dos filas dorsales de espinas, que son una adaptación a la dispersión por animales.

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Hydrocotyle cooowensis (Araliaceae; anteriormente Apiaceae); nativa del sudoeste de Australia; fruto; 2,6 mm de ancho. A diferencia de la Trachymene, la Hydrocotyle carece de carpóforo, por lo que su fruto no es un poliaquenario. Sorprendentemente, los dos frutículos del mismo fruto son morfológicamente diferentes, lo que hace difícil asignar un tipo de fruto a esta especie. Uno es alado (dispersado por el viento), mientras que el otro es espinoso (dispersado por animales). En ambos, el estilo endurecido forma un gancho, otro indicador de epizoocoria.

Combinación de estrategias

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DISPERSIÓN DIRIGIDA

El fenómeno de dispersión de semillas por medio de una secuencia de dos o más fases involucrando diferentes agentes dispersores se llama diplocoria. Muchas plantas, tanto en hábitats templados como tropicales, son diplócoras y han evolucionado para capitalizar las ventajas ofrecidas por los diferentes agentes dispersores. La primera fase de dispersión normalmente permite que las semillas eviten la competencia a la sombra de la planta madre, donde la mortalidad de plántulas es muy alta. Durante la segunda fase las semillas se trasladan a emplazamientos predecibles, especialmente si en dichos traslados hay animales involucrados. Las hormigas y algunos recolectores-almacenadores como las urracas y los cascanueces, por ejemplo, depositan las semillas bajo tierra, especialmente en hábitats propensos al fuego. Al atraer dispersores con modos de vida particulares y que aseguren que las semillas sean llevadas a sitios donde tienen una tasa de supervivencia presumiblemente más alta que en sitios escogidos al azar, las plantas son capaces de dirigir la dispersión de sus semillas, algunas veces cumpliendo solo con uno de los pasos del proceso de dispersión. Las ventajas evolutivas de esta dispersión dirigida son obvias. Hasta hace poco se pensaba que las plantas eran incapaces de desarrollar relaciones de dispersión tan estrechas con animales como para permitir la dispersión dirigida; sin embargo, cada vez están saliendo a la luz más y más casos que prueban que no es así. Además de la mirmecocoria y la dispersión por recolectores-almacenadores, el ejemplo más conocido de dispersión dirigida involucra a muérdagos y a aves frugívoras. El muérdago es una planta parasítica que vive sobre las ramas de los árboles. Taxonómicamente pertenece a un grupo de tres familias, siendo la más grande la familia Loranthaceae, que cuenta con más de 900 especies. Se pueden encontrar especies de muérdago en todo el mundo y, dondequiera que habite, ha entrado en estrecha relación con pequeñas aves frugívoras que se alimentan principalmente de sus frutos. El zorzal pardo europeo (Turdus viscivorus, Turdidae) incluso debe su nombre científico a su gran apetito por las bayas del muérdago europeo (Viscum album, Santalaceae). La pulpa de las bayas del muérdago contiene viscina, un mucílago pegajoso que dificulta la separación de las semillas de la pulpa, incluso después de haber pasado a través del intestino del ave. Cuando, después de una comida, un ave limpia su pico o su parte inferior contra una rama para librarse de las pegajosas semillas, la viscina asegura que las semillas se peguen a la rama. La rama de un árbol hospedero es el único lugar donde las semillas del muérdago pueden germinar. Pero como las aves prácticamente solo comen bayas de muérdago, las semillas tienen muchas posibilidades de establecerse en su sitio preferido.

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página siguiente: Viscum album (Santalaceae); muérdago europeo; nativo de Eurasia; rama con frutos (bayas). Allí donde los muérdagos (plantas hemiparasíticas del orden Santalales) habitan, han entablado relaciones estrechas con pequeñas aves frugívoras que se alimentan principalmente de sus frutos. El zorzal pardo europeo (Turdus viscivorus, Turdidae) le debe su nombre científico a su gran apetito por las bayas del muérdago europeo. Puesto que estas aves raramente comen otra cosa que no sean las bayas del muérdago, las semillas encuentran aquí una buena oportunidad para alcanzar sus sitios preferidos para establecerse (como las ramas de muérdago). Ribes rubrum (Grossulariaceae); grosella roja; nativo de Eurasia; frutos (bayas). Los frutos rojos y carnosos, como los del árbusto de la grosella roja, son normalmente dispersados por aves.

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Dispersión dirigida

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página anterior: Macrozamia fraseri (Zamiaceae); endémica del estado de Australia Occidental; la foto muestra una forma septentrional de Macrozamia fraseri, considerada como una especie aparte y provisionalmente llamada Macrozamia sp. Eneabba. A pesar de que las cícadas son parecidas a las palmas, son en realidad gimnospermas. El registro fósil demuestra que las cícadas han existido desde los inicios del Pérmico (hace entre 248 y 290 millones de años). Alrededor de 290 especies de cícadas han sobrevivido casi sin cambios durante más de 200 millones de años. En algunas áreas, como en Australia Occidental, todavía constituyen un elemento prominente del paisaje. El hecho de que estos «fósiles vivientes» produzcan semillas con cubiertas seminales rugosas sugiere que ofrecer una sarcotesta comestible para atraer animales dispersores es una estrategia antigua. Macrozamia lucida (Zamiaceae); nativa del este de Australia (Queensland, Nueva Gales del Sur); cono seminífero, c. 20 cm de largo, 9 cm de diámetro. Cuando maduran, los conos de semillas de las cícadas se desintegran y revelan sus grandes semillas, brillantemente coloreadas, para atraer animales dispersores. En Australia, las semillas carnosas de las cícadas proporcionan alimento para una amplia variedad de animales, como aves, pequeños marsupiales y murciélagos fruteros. En Australia Occidental, las semillas de Macrozamia spp. las esparcen principalmente los emúes, que se las tragan enteras. Los canguros grises, los ualabíes, los quokkas y los cuoles también actúan como dispersores, pero raramente alcanzan largas distancias, puesto que solo comen la sarcotesta y descartan el resto. En Queensland, los casuarios son los responsables de la diseminación a larga distancia de las semillas de Lepidozamia hopei. Durante su larga historia evolutiva, las cícadas deben de haber visto muchos dispersores aparecer y desaparecer. Por ejemplo, hasta hace unos 50.000 años, Australia servía de hogar para un grupo único de aves gigantes caminadoras, de las cuales las más pesadas alcanzaban un peso de hasta media tonelada. Por aquel entonces, los así llamados dromornítidos (familia Dromornithidae) fueron probablemente los dispersores más importantes de las cícadas en el continente.

FRUTOS CARNOSOS

Las bayas del muérdago son solo uno de los numerosos ejemplos de frutos carnosos que han evolucionado para que se lo coman los animales, que transportan las semillas dentro de su tracto digestivo hasta que las depositan junto con sus heces. Esta estrategia, que incluye la ingestión de las semillas por parte del animal dispersor, se llama endozoocoria. Aunque las hormigas desempeñan un papel valioso como dispersoras de semillas, que llevan pequeños ejemplares y solo cubren distancias de unos pocos metros. Otros invertebrados esparcen ocasionalmente pequeñas semillas después de alimentarse de frutos (caracoles comedores de fresas), al ingerirlas accidentalmente cuando comen partículas de suelo (lombrices de tierra) o al enterrar las bolas cargadas de semillas del estiércol de herbívoros (escarabajos peloteros). Existen también animales de mayor porte que son capaces de transportar semillas mucho más grandes cubriendo distancias más largas, lo que ofrece opciones mucho mejores de diseminación. De hecho, en la historia de las plantas con semillas, ningún otro mecanismo de dispersión ha tenido más éxito que la dispersión endozoócora por animales vertebrados. Hoy, cerca de un tercio de las especies en bosques caducifolios templados producen frutos carnosos que son esparcidas por vertebrados. La proporción de especies dispersadas por endozoocoria alcanza casi un 50% en los matorrales mediterráneos y en los bosques secos neotropicales, y el 70% en bosques húmedos subtropicales. En los lluviosos tropicales, entre el 80 y el 95% de todas las especies de plantas depende de vertebrados comedores de frutos para diseminar sus semillas. De estos, aves y mamíferos forman los grupos más importantes, pero en los ambientes tropicales los peces y los reptiles también tienen su importancia (si bien menor). El tremendo éxito de las relaciones de beneficio mutuo que han evolucionado entre angiospermas y animales frugívoros ha sido un contribuyente esencial del éxito evolutivo de este grupo de plantas. Los frutos carnosos ofrecen a las angiospermas posibilidades infinitas para relacionarse con animales. Los siguientes capítulos están dedicados a este aspecto tan apasionante de la historia natural de los frutos. La evolución de los frutos carnosos La dispersión de frutos y semillas por medio de animales vertebrados (peces, anfibios, reptiles, aves y mamíferos) es algo común entre muchas gimnospermas y angiospermas modernas. De todas las estrategias de dispersión, la endozoocoria es la más eficiente. Aparte de ofrecer un trasporte mucho más fiable a distancias potencialmente largas, las semillas de muchas especies dispersadas por endozoocoria germinan mucho mejor después de haber pasado por el tracto digestivo de un animal. Poco se sabe, a partir del registro fósil, sobre cómo la estrecha relación entre animales comedores de frutas y plantas comenzó a evolucionar hace millones de años. Lo más probable es que todo haya empezado con la evolución de consumidores de plantas terrestres (herbívoros), un modo de vida que luego permitió a los dinosaurios convertirse en los animales más grandes que han deambulado sobre la tierra. Las primeras plantas con semillas evolucionaron hace unos 360 millones, durante el periodo Devónico tardío, mucho antes

Frutos carnosos

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de que surgieran los primeros dinosaurios. Solo hacia finales del siguiente periodo, el Carbonífero (hace entre 290 y 354 millones de años), aparecieron los primeros reptiles sobre la Tierra, y no fue hasta el Pérmico (hace entre 248 y 290 millones de años) cuando los herbívoros comenzaron a diversificarse. Estos primeros herbívoros pertenecían a un grupo de pequeños reptiles (diápsidos) que fueron los ancestros de los dinosaurios; su ascenso comenzó durante el Triásico (hace entre 206 y 248 millones de años). El registro fósil demuestra que la dispersión de semillas por medio de animales vertebrados fue implantada como muy tarde en el Pérmico tardío. Fue la llegada de estos herbívoros tempranos lo que condujo al desarrollo de relaciones de diseminación consistentes entre animales y plantas. La indicación más común de dispersión por animales, una capa o apéndice externo carnoso, es perecedera y, por lo tanto, es probable que escape a la fosilización. Por ello, la evidencia de dispersión a partir de fósiles puede solo ser indirecta: por ejemplo, la presencia de semillas en coprolitos (heces fósiles) y en cavidades intestinales de fósiles excepcionalmente bien preservados. El fósil más antiguo con semillas pertenece a un Protorosaurus rincocéfalo del Pérmico tardío. Sin embargo, resultó que las semillas pertenecían a una conífera primitiva del género Pseudovoltzia, que es esparcida por el viento, sugiriendo que el Protorosaurus ingirió las semillas accidentalmente, probablemente mientras ramoneaba las hojas del árbol. Al Pérmico le siguió la era Mesozoica, que abarca el Triásico, el Jurásico (hace entre 142 y 206 millones de años) y el Cretácico (hace entre 65 y 142 millones de años). La flora del Mesozoico estaba dominada por gimnospermas, muchas de las cuales producían grandes semillas con un exterior carnoso, lo que sugiere una adaptación a animales dispersores. Entre ellas se encontraban principalmente cícadas y ginkgos, cuyos remanentes han sobrevivido casi inalterados hasta hoy como «fósiles vivientes». En su apogeo Mesozoico sus dispersores fueron casi con seguridad los dinosaurios, entre ellos criaturas herbívoras tan impresionantes como el Brachiosaurus del Jurásico, que pesaba entre 30.000 y 60.000 kilos, y el Argentinosaurus del Cretácico ―el animal terrestre más grande jamás encontrado―, con un peso estimado de 70.000 a 100.000 kilos. Durante el Triásico tardío, hace unos 220 millones de años, a los dinosaurios se les unieron los primeros mamíferos verdaderos, y en el siguiente periodo, el Jurásico, aparecieron las primeras aves conocidas y las primeras angiospermas. De ahí en adelante, junto con los principales grupos de animales y plantas existentes, surgieron abundantes oportunidades para el establecimiento de mecanismos de dispersión biótica tanto en gimnospermas como en angiospermas. ¿Pero cómo llegaron las plantas a producir frutos nutritivos como intercambio por la dispersión de sus semillas? Lo que normalmente se ha asumido es que las semillas y los frutos llegaron a producir una serie de recompensas carnosas comestibles para atraer animales dispersores a través de la «coevolución», un proceso recíproco de selección evolutiva en el cual el animal dispersor influencia el modo en que las diásporas evolucionan y viceversa. Sin embargo, entraríamos dentro de la teleología si asumimos que las semillas carnosas de las cícadas y ginkgos y la nutritiva pulpa del fruto de las angiospermas evolucionaron desde el principio para atraer animales dispersores. Como sucede en el dilema de la gallina y el huevo, los animales frugívoros podrían no haber existido antes de

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A lo largo de la evolución de las plantas con semillas, la defensa contra predadores ha sido de gran importancia. Por lo tanto, las semillas de muchas Rosaceae contienen glicósidos cianogénicos venenosos. abajo: Prunus armeniana (Rosaceae); albaricoque; nativo del norte de China, cultivado en China desde el año 2000 a.C.; fruto (drupa); diámetro c. 3,5 cm. abajo: Malus pumila «katy»; cultivo domesticado de manzana; el ancestro de nuestras manzanas modernas viene originalmente de Asia; fruto (pomo); diámetro c. 7 cm.

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abajo: Prunus spinosa (Rosaceae); endrino; nativo de Eurasia; fruto (drupa); diámetro c. 1,3 cm. más abajo: Pyrus communis «Louise Bonne de Jersey» (Rosaceae); cultivo de la pera domesticada europea; nativa de Eurasia; fruto (pomo); c. 10 cm largo.

Frutos carnosos

que las semillas y los frutos carnosos estuvieran disponibles. Un escenario más probable es aquel en el que las capas carnosas se desarrollaron en un principio como una barrera defensiva contra predadores, como podían ser los insectos, y contra las enfermedades causadas por hongos y bacterias. Las capas carnosas están constituidas principalmente de agua, y la planta puede producirlas a un coste mucho más bajo en términos de energía y materiales que los tejidos densos y duros. Aparte de proporcionar una protección física adicional, aunque un tanto débil, es más probable que la cubierta carnosa también retuviese compuestos químicos que resultasen desagradables o incluso venenosos para así alejar la atención de individuos indeseados, incluyendo entre ellos a los herbívoros, que mataban las semillas mientras se alimentaban del follaje. Las semillas y los frutos modernos emplean la misma estrategia, especialmente cuando están inmaduros. Es probable que, durante los pasos siguientes a los mencionados dentro de la evolución de semillas y frutos carnosos, los herbívoros vertebrados consumiesen las semillas y los frutos y así se convirtieran en «protofrugívoros». Este proceso, que inicialmente fue una consecuencia de la defensa de la semilla, mejoró su dispersión, y sus beneficios a la planta comenzaron entonces a estimular el aumento de la coadaptación entre semillas o frutos y frugívoros: las plantas adecuaron su pulpa para que los animales la encontrasen más apetecible y nutritiva; los frugívoros adecuaron sus hábitos alimenticios para consumir el tejido carnoso sin destruir las semillas. Esto último sigue siendo estimulado hoy en día, tanto por algunas cubiertas seminales duras y por los endocarpios protectores de las semillas, como por medio de ciertas semillas amargas o incluso venenosas que hay en frutos que de otra manera serían inofensivos, siempre y cuando no fuesen masticados. Por ejemplo, existen glucósidos cianogénicos en las semillas de muchas Rosaceae (manzanas, ciruelas, albaricoques y almendras amargas). En el tejo (Taxus baccata, Taxaceae) se encuentran glucósidos cianogénicos altamente tóxicos en la cubierta seminal (y en todas las partes vegetativas de la planta), mientras el arilo carnoso y el interior de la semilla están libres de toxinas. En este escenario coevolutivo, la pulpa se desarrolló primero como una defensa y no fue hasta más tarde cuando, a través de una transferencia de funciones, fue seleccionada para la dispersión animal. Por supuesto, la evolución que asociaba estas recompensas carnosas con los frutos no se ha dado tan solo una vez en el mundo vegetal. Las mismas secuencias, o similares, de pasos evolutivos se han dado varias veces en muchos grupos de plantas diferentes, desde las gimnospermas tempranas del Devónico tardío y el Carbonífero hasta las angiospermas. Tan pronto como comenzaron a formarse relaciones de beneficio mutuo, el incremento de oportunidades para la especialización dio como resultado explosiones evolutivas tanto en plantas como en animales. Aunque se dio relativamente tarde en el proceso de su evolución, concretamente en el Terciario temprano (hace entre 2 y 65 millones de años), las angiospermas se aprovecharon de su potencial para reclutar aves y mamíferos y utilizarlos como dispersores de semillas. Fue probablemente la disponibilidad fortuita de nuevos nichos ecológicos que siguió a la misteriosa desaparición de los dinosaurios terrestres durante el paso del Cretácico al Terciario lo que les permitió desarrollar nuevas relaciones coevolutivas con estos animales. La riqueza de oportunidades

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Viscum album (Santalaceae); muérdago europeo, nativo de Eurasia; frutos (bayas). A pesar del hecho de que pequeñas aves como el zorzal pardo europeo (Turdus viscivorus, Turdidae) devoran las bayas del muérdago europeo, estas son extremadamente venenosas para los mamíferos, incluyendo a los humanos. Entre los que más sufren estos envenenamientos están los niños menores de cinco años, que confunden las bayas de aspecto inofensivo con algún fruto dulce. Los síntomas incluyen somnolencia, náusea, dolor de estomago, vómitos, convulsiones y finalmente estado de coma y muerte. Durante siglos, el muérdago europeo ha sido considerado diabólico o divino. En Gran Bretaña, los druidas veían los frutos, que aparecían en torno a la época del solsticio de invierno, como un símbolo de inmortalidad. Una costumbre navideña familiar es la de colgar ramas de muérdago en las casas para protegerlas de los rayos y del fuego. La tradición también dice que los hombres jóvenes tienen permiso para besar a las chicas si ambos se encuentran bajo una rama de muérdago. Por cada beso, se tiene que arrancar una baya de la rama, y cuando se haya acabado toda, este privilegio llega a su fin. Desde un punto de vista científico, se ha demostrado que los extractos de muérdago son efectivos como un remedio natural para tratamientos contra el cáncer.

Frutos carnosos

para la coadaptación disparó la diversificación rápida de estrategias de dispersión de frutos y semillas, así como también una diversificación adaptiva entre aves y mamíferos que hizo que, durante este periodo, surgieran multitud de aves frugívoras y granívoras (particularmente entre los paseriformes). Simultáneamente, apareció un gran número de géneros de angiospermas modernas, a menudo con frutos y semillas que se asemejan mucho a sus descendientes aún vivos. El concepto tradicional de coevolución asume que las coadaptaciones en curso conducen a una situación en la cual la extinción de un compañero dañaría enormemente al otro o, en casos extremos, conduciría también a su extinción. Como quedó demostrado con los higos y sus respectivas avispas del higo, una coevolución exclusiva de tal calibre puede darse entre flores y polinizadores, pero existen nuevas evidencias que sugieren que este tipo de relaciones son raras entre frutos y frugívoros. Allí donde los frutos dependen de la existencia de un único dispersor específico, este probablemente sea la última especie dispersora que aún perdura de un grupo de dispersores otrora diverso. Hay evidencias dentro del registro fósil que, junto con observaciones recientes, sugieren que la coevolución de frutos carnosos y sus dispersores ha sido difusa, involucrando no solo a dos especies sino más bien a clases enteras de animales ―por ejemplo, aves o mamíferos y plantas―. Durante una coevolución tan difusa, los animales dispersores pueden influenciar ciertos rasgos de la diáspora, pero el dispersor y la diáspora no están exclusivamente coadaptados. En otras palabras, se dan requisitos ecológicos un tanto conflictivos entre las especies de una determinada combinación de dispersores consumidores de un fruto concreto que acaban por difuminar las presiones evolutivas que puedan existir. El resultado de todo ello es que las características de muchos frutos han evolucionado hasta hacerlos atractivos a más de una especie animal. A cambio, la mayoría de los animales frugívoros no viven exclusivamente de los frutos de una sola especie de plantas, aunque solo sea por la sencilla razón de que muy pocas plantas producen frutos durante todo el año. Así, la coevolución difusa crea una «redundancia ecológica» que ofrece una clara ventaja evolutiva a las especies de plantas involucradas: la pérdida de uno o dos dispersores o incluso de un grupo entero no conllevaría el colapso total del sistema de diseminación de la planta. Lo bueno, lo feo y lo malo, o por qué los frutos son venenosos Parece plausible la hipótesis de que las semillas y frutos carnosos se desarrollaran inicialmente como un mecanismo de defensa que luego se transformó en cebo para atraer animales hambrientos y que consumieran las diásporas y subsecuentemente ―y también involuntariamente― dispersaran las semillas con sus heces. Tras millones de años de evolución, los frutos carnosos de las plantas actuales deberían haber tenido suficiente tiempo para perfeccionar sus habilidades de seducción y proporcionarnos una cornucopia de deliciosos manjares. Al fin y al cabo, los frutos fueron diseñados para que nos los comiésemos. No obstante, cualquiera que sea lo suficientemente aventurero como para experimentar con frutos carnosos silvestres descubrirá que el sabor amargo no es la excepción, sino la regla.Y a aquellos que no salgan huyendo por el mal sabor les espera una

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experiencia mucho más memorable: un veneno mortal. Todos recordamos las advertencias que nuestros padres nos daban para que no nos comiésemos las bayas, vainas u otros frutos que encontrásemos cuando jugábamos al aire libre, por muy apetecibles que nos parecieran. Con suma facilidad, los niños pequeños piensan que las bayas negras o rojas brillantes son dulces regalos de la madre naturaleza, un error que puede tener consecuencias fatales si las bayas son las de la alheña (Ligustrum vulgare, Oleaceae), la belladona (Atropa belladona, Solanaceae), la enredadera de Virginia (Parthenocissus quinquefolia,Vitaceae), el nabo del diablo (Bryonia dioica, Cucurbitaceae), matacabras (Daphne mezereum, Thymelaeaceae) o el muérdago (Viscum album, Santalaceae). Entonces, si la coevolución entre frutos y frugívoros ha logrado que los frutos sean mucho más atractivos para los animales, ¿por qué hay tantos frutos silvestres que parecen deliciosos pero que saben tan mal, o que incluso son venenosos? Parece una paradoja evolutiva, o uno más de los crueles trucos de la naturaleza. Como en todo malentendido, es necesario conocer la historia completa. La verdad es que los frutos todavía tienen que defenderse contra todo tipo de depredadores, por lo que, en ese sentido, poco ha cambiado. Desde el primer momento, las relaciones entre frutos y dispersores, en principio potencialmente libres de problemas, se deterioraron. Todo tipo de criaturas, desde las moscas de la fruta hasta los humanos, aprendieron a aprovecharse de las nutritivas recompensas que proporcionaban los frutos sin tener que dispersar sus semillas. Estos ladrones de pulpa se comen la carne del fruto pero no se tragan las semillas, bien porque sus bocas son demasiado pequeñas (en las moscas de la fruta o en los mapaches) o porque su inteligencia y destreza les permite distinguir y deshacerse de las partes no digeribles del fruto (como algunos papagayos, los monos y otros simios). Al hacerse con la recompensa sin proporcionar un servicio, los ladrones de pulpa se han convertido de hecho en parásitos en un sistema previamente mutualístico. Otros ladrones no están tan interesados en la pulpa dulce y azucarada. Por ejemplo, hay ejércitos de insectos que se han convertido en especialistas en la depredación de las partes más preciadas de los frutos, esto es, las semillas. Lo que hace de estas un objetivo tan valioso es la reserva altamente nutritiva de alimento que poseen y que proporciona al pequeño embrión de la planta la energía necesaria durante la germinación. Entre los peores depredadores de semillas están los escarabajos. Los gorgojos ―también llamados picudos por razones obvias― forman el grupo más grande de escarabajos, clasificados taxonómicamente como la superfamilia Curculionoidea. Esta familia cuenta entre sus miembros con más de cincuenta mil especies y casi todas son hervívoros que se alimentan de hojas, brotes, raíces, cámbium, madera, flores, frutos y semillas. En vista de la abrumadora diversidad que existe entre sus depredadores, no es de extrañar que sea difícil encontrar una sola planta que pueda evitar ser infestada por al menos una especie de gorgojo. Los gorgojos son fácilmente reconocibles por su larga trompa, llamada rostrum o rostro, en cuya punta se encuentran las partes bucales masticadoras con las que perforan su entrada al tejido vegetal. Muchas especies de gorgojos constituyen plagas agrícolas considerables. Entre ellas, los granívoros se especializan en infestar con sus huevos frutos y semillas; concretamente las hembras, que

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página siguiente: un gorgojo desconocido de la familia Nanophyidae de los curculiónidos, muchos de los cuales se alimentan de semillas; 4,8 mm de largo. El espécimen ilustrado se encontró en la colección de semillas que fue enviada desde Madagascar al Millennium Seed Bank . abajo: Albizia bernieri (Fabaceae); árbol de seda; endémico de Madagascar; radiografía de una muestra de semillas colectada por el Consorcio del Millennium Seed Bank, que muestra que cuatro de ellas en la fotos están infestadas con larvas de insecto.

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Frutos carnosos

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se alimentan de frutos jóvenes y hojas, insertan sus huevos en agujeros que perforan a través de la pared del fruto con su largo rostro. Las larvas se alimentan de las semillas que se están desarrollando dentro del fruto todavía inmaduro, y pueden abandonar el fruto ya como adultos o roer el fruto y salir de él, para luego enterrarse en el suelo, donde pupan y se transforman en escarabajos adultos. Entre las plagas más temidas están la del escarabajo de la avellana, la del gorgojo del grano y la del picudo del algodón. El gorgojo de la avellana (Curculio nucum) es responsable de las inmensas pérdidas en las plantaciones de avellanas de Europa y Turquía. La infestación de cereales almacenados, especialmente trigo, maíz y cebada, que lleva a cabo el gorgojo granero (Sitophylus granarius), que mide de 3 a 4 milímetros de largo, puede llevar a la devastación de graneros enteros. También podemos encontrarlos en nuestras casas alimentándose de una bolsa de harina o de un paquete de cereales. Por su parte, el picudo del algodón (Anthonomus grandis) encuentra su alimento dentro de cápsulas de algodón jóvenes, lo que le hace ser temido por los algodoneros del sur de Estados Unidos. Los brúquidos son un grupo de escarabajos especializados exclusivamente en parasitar semillas y a los que algunas veces se les llama gorgojos de semillas, si bien no tienen una relación de parentesco cercana con los verdaderos gorgojos. Estos gorgojos de semillas pertenecen a un grupo diferente de escarabajos, la familia Chrysomelidae (escarabajos de hoja), de la cual constituyen la subfamilia Bruchinae (anteriormente familia Bruchidae). Los brúquidos adultos se alimentan del polen y néctar de las plantas que los albergan y ponen sus huevos en los ovarios de las flores. Al eclosionar, las jóvenes larvas horadan la pared del ovario hasta alcanzar las semillas que están todavía en desarrollo y se alimentan de sus tejidos. Las larvas pupan dentro de la misma semilla y emergen como adultos jóvenes, perforando agujeros de salida que se pueden ver normalmente en la cubierta seminal y en la pared del fruto, y que son signos reveladores de una infestación por brúquidos. El hecho de que haya más de trece mil especies diferentes de brúquidos, que varían su tamaño entre 1 milímetro y 2 centímetros, es una prueba del éxito de su estrategia destructiva. Estos insectos pueden devastar cosechas enteras de judías (Phaseolus vulgaris), guisantes (Pisum sativum), garbanzos (Cicer arietinum), judías de careta (Vigna unguiculata) y otros granos en los países más pobres del mundo. Sin embargo, los insectos granívoros no son los únicos animales que devoran semillas, las aves y los mamíferos también cuentan con legiones de granívoros. Los pinzones, por ejemplo, se especializan en comer semillas y también muchos roedores (Rodentia), el mayor orden de mamíferos, que incluye ratones, ratas, hámsteres y ardillas. Las semillas forman por lo menos parte de la dieta de muchos otros animales, incluyendo ciervos y cerdos, que se alimentan de bellotas cuando están disponibles. Aparte de insectos, aves y mamíferos hambrientos de semillas, la naturaleza también alberga una diversidad infinita de depredadores más pequeños que están preparados para devorar cualquier materia orgánica incapaz de defenderse por sí misma: son los hongos y las bacterias. Con sus esporas resilientes y omnipresentes en el aire, agua y suelo, estos peligrosos enemigos pueden causar todo tipo de enfermedades. Un fruto plagado de infecciones fúngicas o microbianas no es ni mucho menos atractivo para dispersores potenciales, aunque

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página siguiente, arriba: Atropa belladonna (Solanaceae); belladona; nativa de Europa, norte de África y oeste de Asia. A pesar de su apetitosa apariencia, de su sabor dulce y del hecho de que las aves silvestres y ciertos mamíferos, incluyendo conejos y venados, son capaces de comérselas sin sufrir ningún efecto secundario negativo, las bayas negras de la belladona son extremadamente venenosas para los humanos. Abrus precatorius (Fabaceae); ojo de cangrejo; se encuentra en todas las regiones tropicales; fruto (legumbre); diámetro de la semilla 4 mm. Se trata de una trepadora pantropical con hermosas semillas rojas y negras, que además ha recibido muchos otros nombres comunes, incluyendo abro, frijol de coral, regaliz americano, peonía y guisante de rosario. A pesar de su aspecto llamativo y popularidad con los artesanos de joyería botánica, las semillas del ojo de cangrejo son extremadamente tóxicas. La razón por la cual estas y muchas otras semillas de otras leguminosas, incluyendo las que solemos comer, son tan tóxicas es porque durante su evolución tuvieron que desarrollar defensas químicas para proteger sus semillas de los depredadores, especialmente de los gorgojos y los bicudos. Muchos brúquidos se han especializado en semillas de leguminosas y se las han arreglado para adaptar su fisiología para superar las defensas químicas de estas plantas. Los brúquidos pueden devastar cosechas enteras de frijoles o habichuelas (Phaseolus vulgaris), guisantes (Pisum sativum), garbanzos (Cicer arietinum) y otros granos, causando graves problemas en los países más pobres del mundo.

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abajo: mezcla de semillas de leguminosas comestibles (Fabaceae); cuatro tipos diferentes de Phaseolus vulgaris var. vulgaris: alubias rojas arriñonadas (rojo oscuro), alubias blancas (blancas de tamaño mediano), alubias blancas mantequeras (blancas pequeñas) y alubias canela (marrón); dos tipos diferentes de Phaseolus lunatus: habas tiernas (verdes), judión (blancas grandes) y Vigna unguiculata subsp. unguiculata (judías carilla; pequeña con una marca negra). Las semillas de las leguminosas son el principal objetivo de los depredadores de semillas como los escarabajos picudos curculiónidos y los miembros de los Bruchidae, razón por la cual la mayoría de los granos son venenosos cuando están crudos. El calor destruye el veneno y las semillas se convierten en comestibles después de ser hervidas.

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no esté totalmente destruido, y en ambos casos el fruto fracasa en su misión vital de dispersar sus semillas. Este antiguo juego de atacar y contraatacar ha desatado otro tipo siniestro de coevolución entre animales y plantas, una carrera armamentística evolutiva. Mientras las presiones selectivas condujeron a las plantas a mejorar constantemente sus defensas físicas y químicas, no solo de sus semillas y frutos, sino de todas las partes de su cuerpo, los depredadores se esforzaron por superarlas mediante una adaptación constantemente. Por ejemplo, las semillas de las leguminosas (Fabaceae) contienen toda una gama de disuasivos tóxicos, que va desde glucósidos cianogénicos, taninos y aminoácidos tóxicos hasta lectinas (proteínas que se unen a azúcares), inhibidores de tripsinas (bloqueadores de enzimas que rompen enlaces péptidos) y alcaloides de sabor amargo, por nombrar solo algunos. A ello se suma que pequeñas cantidades de semillas de lluvia de oro (Laburmum anagyroides), lupino (Lupinus spp.) o abro (Abrus precatorius) pueden llevar al envenenamiento letal tanto de animales como de humanos, e incluso los granos, aunque han ido siendo seleccionados durante siglos para el consumo humano, todavía han de ser remojados, hervidos, germinados o fermentados antes de su consumo para desnaturalizar las toxinas. Este arsenal de armas químicas desanima a la mayoría de los agresores potenciales, pero no a los escarabajos brúquidos. Durante su larga relación coevolutiva con las leguminosas, los brúquidos han llegado a adquirir resistencia a los compuestos tóxicos presentes en las semillas y que envenenarían a otros animales. En el curso de la evolución, el armamento cada vez más sofisticado de las leguminosas requería de una especialización extrema por parte de los brúquidos, hasta el punto de que hoy una especie de escarabajo solo puede hacer frente a unas pocas especies de leguminosas. Se da una relación similar de hospedero específico entre gorgojos y leguminosas (especies australianas de Acacia). Incluso algunos se han especializado en las semillas de las antiguas cícadas, que disponen de una buena defensa química. De hecho, el Antliarhinus zamiae y el A. signatus, dos gorgojos de rostro recto de la familia Brentidae, se alimentan exclusivamente de semillas de cícadas. Además de librar una guerra química contra elementos que se dedican a robar, los frutos tienen que proporcionar a los dispersores de buena fe una comida que valga la pena. Con tantos parásitos causando presiones selectivas tan conflictivas, las características de los frutos carnosos son probablemente el resultado de un equilibrio entre ser suficientemente repulsivo para los malos y los feos y seguir siendo atractivo para los buenos. Por lo tanto, la ecología de los frutos y vertebrados frugívoros solo puede entenderse si se tiene en cuenta el triángulo evolutivo entre plantas con frutos, sus mutualistas y sus predadores y parásitos, incluyendo a los granívoros. Los compuestos tóxicos de los frutos y las semillas evolucionaron seguramente para intervenir en estas interacciones equilibrando el coste potencial de perder dispersores con los beneficios de la protección de las semillas. La buena noticia es que no solo los parásitos, sino también los mutualistas, se coadaptan a los frutos y semillas. Que un determinado compuesto químico sea venenoso o no es algo que depende de las especies involucradas, lo que ha quedado demostrado no solo por los malvados brúquidos, sino también, por ejemplo, por muchas aves, el grupo de animales dispersores más importante, capaz de comer frutos que son tóxicos para humanos y muchos otros mamíferos.

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Las bayas del múerdago europeo (Viscum album, Santalaceae), una delicatessen invernal para pequeñas aves como el zorzal pardo europeo (Turdus viscivorus, Turdidae), contiene varias proteínas pequeñas que son altamente tóxicas para los mamíferos. Las dulces bayas negras de la mortal belladona (Atropa belladonna) y del beleño (Hyoscyanus niger, Solanaceae) contienen una mezcla muy potente de alcaloides tropánicos (hiosciamina, escopolamina y atropina) que interfieren con los receptores de acetilcolina del sistema nervioso. La atropina en particular causa síntomas graves en humanos, incluyendo sudoración, vómitos, dificultades para respirar, confusión, agitación, alucinaciones y, finalmente, el coma y la muerte. La atropina también tiene el efecto de dilatar la pupila, algo que era ya conocido en la antigua Grecia, donde las mujeres frecuentemente aplicaban un extracto de belladona (del italiano, ‘bella mujer’) para agrandárselas. Se suponía que las pupilas dilatadas, efecto inducido naturalmente por la excitación sexual, intensificaban el contacto visual en los encuentros románticos. Se piensa también que la belladona y el beleño han estado entre los principales ingredientes de los brebajes alucinógenos de la Europa medieval, incluyendo los «ungüentos voladores», que se utilizaban para dar a las brujas la sensación de que estaban volando. Este tipo de abuso antiguo de drogas implicaba ciertos peligros, además del riesgo de ser quemado en la hoguera. La Atropa belladonna y el Hyoscyamus niger son dos de las plantas más venenosas en el hemisferio occidental; solo tres bayas son suficientes para ocasionar un envenenamiento grave, no solo en niños sino también en animales domésticos como gatos o perros, así como en el ganado. Sin embargo, las aves silvestres y ciertos mamíferos, incluyendo conejos y ciervos, son capaces de comer los frutos y otras partes de las plantas sin sufrir ningún efecto negativo. La presencia de venenos que son inofensivos para un grupo de animales pero tóxicos para otros permite a las plantas no solo protegerse de depredadores, sino también seleccionar sus dispersores preferidos de entre un repertorio de frugívoros disponibles.

Atropa belladonna (Solanaceae); belladona; nativa de Europa, norte de Africa y este de Asia. La mortal belladona, una de las plantas más venenosas en Europa, tiene una célebre historia. Además de provocar síntomas graves o incluso la muerte, su principal toxina, la atropina, también tiene el efecto de dilatar la pupila, algo que ya conocían los antiguos griegos. Las mujeres creían que podía aumentar el contacto visual en los encuentros románticos al aplicar a sus ojos extracto de belladona (del italiano, ‘bella mujer’). abajo y página siguiente: láminas litográficas de Köhler, F. E. Köhlers Medizinal-Pflanzen in naturgetreuen Abbildungen mit kurz erläuterndem Texte, vol. 1, Gera-Untermhaus, Leipzig, 1887.

Todo en exceso es veneno El hecho de que ciertas aves y mamíferos puedan comer frutos que son venenosos para otros animales, pero no para los humanos, no significa necesariamente que sean totalmente inmunes a las toxinas. Se han llevado a cabo ciertas observaciones en las zonas templadas de Europa de plantas como el espino blanco (Crataegus monogyna, Rosaceae), la hiedra (Hedera helix, Araliaceae) y el acebo (Ilex aquifolium, Aquifoliaceae) ―las tres venenosas para los humanos― que han mostrado que diferentes especies de aves dedican periodos de tiempo similares a determinadas plantas y comen igualmente un número limitado de frutos (siempre menos de diez) en cada sesión de alimentación. El comportamiento instintivo de las aves sugiere que no son totalmente inmunes a los venenos, sino solo menos susceptibles. Como ocurre con todo en la vida, los excesos no son buenos. Incluso los animales parecen darse cuenta de esto. De hecho, la mayoría de los frugívoros ―aves y otros― dependen solo parcialmente, o al menos no totalmente, de los frutos. Esto es especialmente evidente en regiones templadas que tienen periodos cíclicos sin frutos. Pero aun si existen solo algunos frutos que causan problemas agudos de envenenamiento, otros a menudo tienen o bien

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Hyoscyamus niger (Solanaceae); beleño; nativo de Eurasia templada. El beleño y su hermana, la mortal belladona, son dos de las plantas más venenosas del hemisferio occidental; de hecho, tres bayas son suficientes para producir un envenenamiento grave, no solo en niños sino también en animales domésticos como gatos, perros y ganado. La mayoría de los síntomas de este envenenamiento son desagradables, pero la muy potente mezcla de alcaloides tropánicos (por ejemplo, hiosciamina, escopolamina y atropina) también tiene efectos alucinógenos. Este efecto lo conocían bien las «brujas» de la Edad Media. Al parecer, la belladona y el beleño eran los principales ingredientes de sus brebajes alucinógenos, incluyendo los infames «ungüentos voladores», que proporcionaban a aquellos que los bebían la sensación de estar volando. No es sorprendente que cuando se las juzgaba por brujería, las acusadas admitían que eran en realidad capaces de volar y, por lo tanto, terminaban siendo quemadas en la hoguera.

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efectos laxantes o bien de estreñimiento. Por ejemplo, los higos, las ciruelas y los frutos del espino cerval (Rhamnus cathartica, Rhamnaceae) son conocidos desde hace mucho tiempo por sus efectos purgantes y se utilizan como laxantes naturales. La presencia de compuestos purgativos o estringentes en frutos (como el sorbitol en las Rosaceae o el glucósido de la emodina en las Rhamnaceae) podría ser una adaptación destinada a regular las tasas del paso de semillas en ciertos frugívoros. La disminución de la velocidad de digestión en los mamíferos merodeadores puede incrementar la distancia de dispersión, mientras que el tránsito rápido en los animales que se desplazan a mayor velocidad, como las aves paseriformes, puede reducir el daño causado a las semillas por la molleja y las enzimas. A pesar de estos desagradables efectos secundarios, hay animales que se especializan en comer solamente frutos. Tales frugívoros obligados se pueden encontrar preferentemente en los trópicos, donde hay frutos disponibles durante todo el año. La mayoría de estos consumidores exclusivos de frutos son aves (loros guacamayos, palomas de frutas, tucanes, tocos, cálaos, casuarios) y mamíferos (zorros voladores, lémures rufos, monos arañas), pero raramente reptiles (dos especies de varanos). De alguna forma, estos animales especialistas han encontrado una manera de hacer frente a las grandes cantidades de toxinas en su dieta desequilibrad. Aunque se sabe poco acerca de cómo los frugívoros obligados se desintoxican de las sustancias nocivas en sus cuerpos, se sabe que ciertos animales practican la automedicación. Por ejemplo, las guacamayas sudamericanas se reúnen casi cada mañana en los bancos del río Manu en Perú para comer tierra de la orilla. Pero no comen solo cualquier tipo de sedimento, sino que seleccionan cuidadosamente una capa concreta expuesta a lo largo del banco del río formada por arcillas muy finas. La arcilla tiene la capacidad de desactivar toxinas como los taninos y los alcaloides presentes en frutos, hojas, tallos y raíces, y también puede absorber bacterias patógenas y virus. Los efectos beneficiosos de la arcilla eran conocidos por mucha gente de Europa, Asia, África y América, donde la geofagia (consumo de tierra) la han practicado los humanos durante siglos, si no milenios. Por ejemplo, los indígenas americanos añadían arcilla para neutralizar los taninos amargos de las bellotas y los alcaloides tóxicos en las especies silvestres de patatas para hacerlas comestibles. Aún hoy, la arcilla china, también conocida como caolín, se vende en farmacias como un remedio natural contra la diarrea. Para las guacamayas que viven de la abundancia de frutos y semillas proporcionadas por el bosque lluvioso, su ración diaria de arcilla es un remedio que mitiga los efectos secundarios potenciales de su dieta frutal. Pero no solo los frugívoros practican la geofagia como una manera de automedicación. Los compuestos químicos de defensa presentes en los frutos se encuentran también en todo el resto del cuerpo de la planta, por lo que los herbívoros se enfrentan a los mismos retos digestivos de los frugívoros. Por esta razón, no sorprende que a ovejas, vacas, alces, jirafas, cebras y elefantes, así como a chimpancés y gorilas, se les haya visto comiendo generosas raciones de tierra, especialmente cuando están enfermos. Otros ejemplos de automedicación animal incluyen el consumo instintivo de hojas ásperas y peludas por parte de gansos, perros, osos y gorilas como un deparasitante intestinal.

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Jóvenes y peligrosos Las defensas químicas de un fruto en ningún momento son más importantes que durante su desarrollo. Siempre que un fruto no esté completamente maduro, sus semillas no son todavía útiles. Sus cubiertas seminales son blandas y vulnerables, el embrión está poco desarrollado y el endosperma todavía no se ha llenado con grasa rica en energía, proteínas o almidón. Por consiguiente, la cosecha prematura de sus frutos, incluso por parte de dispersores legítimos, va tan en contra de la estrategia de supervivencia de la especie como un ataque por depredadores y enfermedades. Esto explica por qué los frutos inmaduros se hacen lo más repelentes posible, para lo que permanecen duros, verdes y fuertemente unidos a la planta madre, mientras que, al mismo tiempo, mantienen sus defensas químicas a un nivel muy alto. Los frutos que son venenosos estando maduros tienden a ser todavía más tóxicos cuando están verdes, como por ejemplo las bayas del saúco (Sambucus nigra, Adoxaceae), los frutos de muchas especies de hierba mora (Solanum spp., Solanaceae) y numerosos miembros de la familia de la calabaza (Cucurbitaceae). Los frutos inmaduros, así como el resto de la planta del melón amargo (Momordica balsamina, Cucurbitaceae), los han usado las tribus de la región de Benué, en Nigeria, como uno de los ingredientes del veneno de sus flechas. También existe la posibilidad de que los frutos que son venenosos durante su desarrollo se vuelvan perfectamente comestibles cuando están completamente maduros, como es el caso de los frutos de la maracuyá (Passiflora edulis, Passifloraceae), muchas bayas de solanáceas (como la linterna china, Physalis alkekengi, o la uchuva, Physalis peruviana) y la podofila norteamericana (Podophyllum peltatum, Berberidaceae), cuyos frutos inmaduros pueden ser letales. El más famoso por su peligro cuando aún está inmaduro es el acki o seso vegetal. Conocido científicamente como Blighia sapida en honor al capitán William Bligh, que introdujo las primeras plantas en los Jardines de Kew en Londres en 1793. El acki pertenece a la familia del jaboncillo (Sapindaceae), que también incluye el lichi (Litchi chinensis subsp. chinensis) y el rambután (Nephelium lappaceum). Aunque es originaria del oeste de África, en donde se le llamaba anke o akye-fufuo, el acki de alguna manera llegó a Jamaica, donde las partes comestibles del fruto se convirtieron en un ingrediente primordial del plato nacional de la isla: acki y pescado salado. Algunas fuentes atribuyen al capitán Bligh la introducción del acki en Jamaica en febrero de 1793, cuando entregó las 1.200 preciosas plantas de fruto de pan y otras plantas potencialmente valiosas procedentes del Viejo Mundo. Sin embargo, los registros históricos indican que Thomas Clarke, el botánico oficial de Jamaica y supervisor del jardín botánico en esa época, recibió el acki en 1778, probablemente a bordo de un barco de esclavos. Sea cual sea la manera en que el acki cruzó el Atlántico, ha ganado gran popularidad en las Indias Occidentales, a pesar de que sus frutos inmaduros son muy venenosos. Técnicamente, los hermosos frutos de la Blighia sapida, que tienen el tamaño de una pera y un color brillante que va del rojo al amarillo anaranjado, son cápsulas loculicidas. Cuando maduran se abren para dejar al descubierto tres semillas rojas brillantes que están parcialmente cubiertas por un arilo blando amarillento. La textura del apéndice de la semilla ha sido comparada con unos huevos revueltos o sesos cocidos, de ahí el otro nombre por el que es conocido, seso vegetal. El sabroso arilo es la única parte comestible del fruto y es rica

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abajo: Solanum luteum subsp. luteum (Solanaceae); hierba mora amarilla; nativa del Mediterráneo; frutos (bayas); diámetro c. 2 cm. Como suele suceder con los frutos que dispersan las aves, a medida que las bayas maduran cambian el color de verde a rojo. más abajo: Blighia sapida (Sapindaceae); acki o seso vegetal; nativo del oeste de África; fruto (cápsula loculicida); c. 8-10 cm de largo. Al abrirse, las cápsulas coriáceas en forma de pera dejan ver tres grandes semillas negras que llevan un suave arilo amarillento, la única parte no venenosa y comestible del fruto. El pericarpio naranja rojizo, el arilo amarillento y las semillas negras crean un despliegue de colores típico de los frutos que dispersan las aves.

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abajo: Diospyros kaki (Ebenaceae); caqui japonés; nativo del este de Asia; frutos (bayas); diámetro c. 8 cm. Los caquis tienen un sabor rico y delicioso siempre y cuando estén completamente maduros. Es solo cuando los frutos se ponen muy blandos y casi alcanzan el punto de pasarse cuando pierden su típico y áspero sabor astringente de fruto inmaduro, una adaptación contra los depredadores y para evitar la recolecta prematura por parte de dispersores «de buena fe». más abajo: Ilex aquifolium (Aquifoliaceae); acebo; nativo de Europa y del Mediterráneo; frutos (drupas); diámetro 7-9 mm. Las aves comen y dispersan las drupas venenosas, pero no son inmunes a las toxinas del acebo, sino simplemente menos susceptibles.

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en un nutritivo y energético aceite. No es sorprendente entonces que las aves, los dispersores naturales del acki, encuentren este arilo irresistible y compitan por él con los humanos, que lo comen junto con el pescado salado. Existe la fuerte tentación por adelantarse a las aves y cosechar los frutos antes de que estos se abran, pero las consecuencias pueden ser letales. Mientras el fruto está inmaduro y cerrado, incluso los arilos contienen el mismo compuesto químico defensivo que hace al resto del fruto, incluyendo las semillas, incomestible. Su toxicidad la causa un aminoácido inusual no proteinogénico que provoca hipoglucemia grave en animales y humanos, de ahí su nombre de hipoglicina A. Entre 1880 y 1955, antes de que se conocieran los principios tóxicos del acki, en Jamaica surgió una misteriosa enfermedad que mató aproximadamente a 5.000 personas. Los síntomas de la enfermedad del vómito jamaicano o síndrome tóxico hipoglucémico incluían episodios violentos de vómitos, dolor abdominal, acidez, hipoglucemia, coma y, en los casos más severos, la muerte. Aunque se sospechaba que el acki era tóxico ya en el siglo XIX, el hecho de que tanta gente lo comiera sin efectos nocivos hacía difícil para los investigadores identificar el delicioso fruto como la causa de la enfermedad. Se piensa que el consumo de frutos de acki inmaduros continúa siendo la razón de muchas muertes inexplicables de niños pequeños en el oeste de África. Afortunadamente, podemos disfrutar de nuestros frutos más populares sin sufrir efectos secundarios letales. Pero, sean o no venenosos, comer frutos inmaduros es por lo general bastante desagradable. Aun sin potentes toxinas, existe en los frutos inmaduros una defensa química en forma de un mal sabor. Las altas concentraciones de ácidos frutales, taninos y ligninas crean un sabor ácido, amargo y astringente, suficiente para disuadir a cualquiera con un interés potencial en el fruto. Las especies silvestres, incluyendo los ancestros de muchos de nuestros frutos domesticados, mantienen niveles relativamente altos de estos compuestos en frutos maduros, razón por la cual no tienen un sabor particularmente agradable. Los principales compuestos químicos que hacen que los frutos carnosos y otras partes de la planta no se puedan comer son los taninos condensados. Los taninos son polifenoles grandes y complejos que se unen a proteínas y les dan vigor, un atributo que ha sido explotado por los curtidores para convertir las pieles de animales en cuero. En la boca, los taninos interactúan con las mucoproteínas salivales, causando astringencia y el típico sabor desagradable del fruto inmaduro. En el intestino, los taninos inhiben la digestión al reducir la disponibilidad de proteínas. Aunque hayan sido seleccionados para deleitar a nuestros paladares, la experiencia nos dice que incluso las manzanas, las peras, los plátanos, las ciruelas, los melocotones, los caquis, las uvas y muchos otros de nuestros frutos favoritos contienen altos niveles de taninos condensados cuando están inmaduros. Durante el proceso de maduración, los taninos permanecen inactivos al formar grandes polímeros o complejos con pectinas. Sin embargo, la disminución de la astringencia es solo uno de los muchos cambios complicados que un fruto joven tiene que sufrir para hacerse blando, dulce y jugoso ―en otras palabras, un delicioso manjar―.

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Frutos climatéricos Durante el proceso de maduración, los frutos carnosos sufren muchos cambios visibles e invisibles que al final los hacen comestibles y atractivos a los dispersores potenciales. Estos cambios se producen como un proceso gradual y continuo, o se desarrollan rápidamente como resultado de una señal hormonal. Los frutos controlados por hormonas también llamados frutos climatéricos (del latín climatericus = ‘periodo peligroso o crítico de la vida’), entran en una fase de rápida maduración durante la cual su tasa de respiración (consumo de oxígeno) y su temperatura aumentan. El desencadenador de la maduración climatérica es el aumento brusco del etileno producido por el propio fruto. El etileno es estructuralmente un hidrocarbono gaseoso muy simple (H2C=CH2) que actúa como una hormona vegetal. Una vez que se recibe la señal, se produce todo un conjunto de nuevas enzimas, lo que genera una multitud de cambios. Los taninos, los ácidos orgánicos y otros repelentes químicos, como los glucósidos cianogénicos y los alcaloides, disminuyen rápidamente su concentración a medida que se degradan o se van desactivando. Las enzimas amilasas convierten el almidón en azúcares osmóticamente más activos y, de este modo, convierten la seca pulpa harinosa en dulce y jugosa. Dependiendo del tipo de fruto, hay un incremento no solo en el contenido de azúcar, sino también en el nivel de otras sustancias de recompensa como proteínas y lípidos (en el aguacate, por ejemplo). A medida que la pulpa se vuelve más comestible, las enzimas pectinasas ablandan la carne por medio de la hidrólisis de la pectina, la sustancia que une y pega las células para formar un tejido firme. Las mismas enzimas inducen el debilitamiento de una capa particular de células en el pedicelo del fruto. Esta «zona de abscisión» marca el área donde finalmente el pedicelo se separa de la planta, aunque solo gracias al propio peso del fruto. Otras enzimas que intervienen en la maduración son responsables del característico aroma de la pulpa debido a la preparación de un cóctel de ésteres frutales por medio de la combinación química de ácidos orgánicos y alcoholes. El etileno también dispara las enzimas que intervienen en la degradación de la clorofila y la síntesis de nuevos pigmentos. El resultado es que la cáscara cambia de verde al típico color del fruto maduro.

Mangifera indica (Anacardiaceae); mango; solo se conoce en cultivo, su origen preciso es incierto pero se asume que surgió en algún lugar entre la India y la península malaya; fruto (drupa); fruto (arriba) y sección longitudinal del fruto (abajo); c. 10 cm de largo. Los mangos se han cultivado durante milenios y están entre los frutos más populares del mundo. Entre los animales, los murciélagos fruteros son aficionados a los mangos y parecen ser sus principales dispersores. Sin embargo, el gran tamaño de la peluda semilla (o hueso), que es difícil de separar de la pulpa (una artimaña para que se traguen la semilla), generalmente sugiere una adaptación a dispersores de gran tamaño. Los elefantes, por ejemplo, también disfrutan de los mangos. Su sistema digestivo deja pasar el hueso sin dañarlo y elimina la pulpa, que, de otra manera, atraería bacterias y hongos que podrían perjudicar la germinación del embrión.

Una manzana podrida echa a perder el cesto Las manzanas, los tomates y, especialmente, los plátanos son frutos climatéricos que producen grandes cantidades de etileno. El etileno que emiten es una hormona gaseosa que puede incluso ser utilizada para hacer madurar otros frutos climatéricos. Esto es útil porque la mayoría de los frutos en los supermercados se venden todavía inmaduros. Si se mete un plátano o una manzana madura en una bolsa de aguacates, melocotones, peras, albaricoques, mangos, papayas, higos, guayabas o melones inmaduros, nos los podremos comer en unos pocos días. El etileno producido artificialmente se utiliza a escala industrial para sincronizar la maduración posterior a la cosecha de tomates, bananas y peras, todos ellos recolectados y transportados cuando todavía están inmaduros porque son muy susceptibles a la presión y porque son perecederos cuando están maduros. La selección del momento del tratamiento con etileno es crucial. Una vez que los frutos climatéricos han iniciado el proceso de

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Cucumis melo subsp. melo var. cantalupensis «Galia» (Cucurbitaceae); fruto (pepo); diámetro c. 16 cm. Al igual que los mangos, los melones son frutos climatéricos que entran en una fase de maduración rápida e imparable, disparada por la hormona vegetal etileno. La maduración de los mangos y melones «verdes» puede verse acelerada si se colocan juntos en una bolsa con un plátano maduro, otro fruto climatérico productor de etileno. Aunque el melón galia es un cultivo seleccionado para producir frutos más grandes, hay también melones silvestres de gran volumen. Asumiendo que los frutos generalmente no exceden en tamaño a la apertura bucal de sus dispersores coadaptados, los dispersores naturales del melón podrían haber sido grandes mamíferos, la mayoría de los cuales se habrían extinguido al final de la última era glacial.

maduración, es poco lo que se puede hacer para ralentizarlo, tal y como demuestra el viejo refrán: «Una manzana podrida echa a perder el cesto». Sigue siendo importante excluir todo fruto dañado porque los tejidos vegetales también producen etilenos si están deteriorados o enfermos. Una manzana podrida o con gusanos puede causar la maduración prematura de todas las otras manzanas del cesto, estropeando así todo el lote. Sin embargo, no todos los frutos son susceptibles al etileno. Hay frutos no climatéricos como las cerezas, las uvas, las fresas y la mayoría de los cítricos que producen cantidades muy pequeñas de etileno. Aunque estos sufren gradualmente los mismos cambios durante la maduración que los frutos climatéricos, permanecen inmunes a esta hormona. Síndrome de dispersión: el lenguaje de signos de los frutos Los procesos de maduración por los cuales se consiguen carnosos frutos, y por los que a partir de bultos duros, verdes, harinosos, ácidos, e inodoros se obtienen manjares brillantemente coloreados, blandos, dulces, jugosos y fragantes, son esencialmente un reclamo dirigido a reclutar dispersores válidos. Para que una campaña de «publicidad» sea exitosa, su mensaje debe transmitirse de tal modo que llegue al grupo deseado de clientes; y los clientes de las plantas con frutos carnosos son los animales dispersores. No debemos olvidar que la naturaleza difusa de las presiones selectivas impidieron la evolución de relaciones coadaptativas estrechas entre frutos y animales, con el consiguiente resultado de que el lenguaje de signos usado por los frutos carnosos para llamar la atención de consumidores potenciales no haya sido muy específico, dado que evolucionó para atraer a un público más amplio. No obstante, a lo largo de millones de años de coadaptación, los animales dispersores frugívoros (predominantemente aves y mamíferos) han influido de manera notable en las características de los frutos. Ciertas observaciones cuantitativas han demostrado que los dos caracteres que distinguen frutos dispersados por aves (ornitócoros) de frutos dispersados por mamíferos (mamócoros) son el tamaño y el contenido de nutrientes. Como regla general, las especies ornitócoras poseen frutos más pequeños que las especies mamócoras; así, cuanto más grande es un fruto, más mamíferos disponibles para que ejerzan de dispersores, mientras que las aves disminuyen su efectividad dispersora, aunque solo a causa de su menor apertura bucal y carencia de dientes. La existencia de un espectro continuo de tamaños de frutos implica que aquellos que posean un tamaño de intermedio a menudo utilizan en su provecho un grupo mixto de vertebrados dispersores que incluye tanto aves como mamíferos. Debido a la fuerte correlación entre el tamaño del fruto y la masa seca de pulpa, la energía total por fruto que se ofrece como recompensa aumenta de las especies dispersadas por aves a las especies que diseminan los mamíferos. Esta observación ―aunque en términos generales válida― está ligeramente sesgada por el hecho de que los frutos esparcidos por aves tienden a contener más lípidos (como aceitunas o muchos frutos de palmas) que los frutos dispersados por mamíferos o por un grupo mixto de dispersores, y por consiguiente tienen un contenido de energía más alto en relación a su peso. Hasta aquí es hasta donde los científicos de todas las disciplinas relevantes de la biología están dispuestos a ceder para llegar a un acuerdo en lo que respecta al grado en el cual un

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grupo específico de dispersores ha podido influir en la evolución de las características de los frutos carnosos. La noción general es que sencillamente hay demasiados factores involucrados que tienen más peso en la supervivencia de las especies que la influencia de los dispersores de buena fe. Desde las respuestas adaptativas limitadas por restricciones genéticas, hasta las presiones de selección inconsistentes en espacio y tiempo, y pasando por la considerable incertidumbre sobre el resultado de las mismas interacciones debido a eventos posteriores a la dispersión (dispersión secundaria, predadores de semillas), se suelen considerar los principales obstáculos para el establecimiento de relaciones coadaptativas más estrechas entre frutos y frugívoros mutualistas. Sin embargo, en los años setenta y ochenta, cuando la ecología de dispersión de semillas comenzó a desarrollarse como una disciplina científica, los ecólogos se aventuraron a tomar en cuenta características visuales, olfativas y otros rasgos cualitativos en sus intentos por encontrar explicaciones adaptativas para la enorme diversidad de frutos carnosos y comportamientos frugívoros. Basándose en la hipótesis de que la coadaptación entre los frutos y sus mutualistas preferidos conduciría a conjuntos de caracteres morfológicos, fisiológicos, bioquímicos y de comportamiento, los ecólogos definieron dos síndromes de dispersión: los especializados y los generalizados. A pesar de las críticas recientes a los fundamentos teóricos del síndrome de dispersión, muchos estudios ecológicos confirman que ciertas características de los frutos, como el color, el tamaño y la protección están claramente asociadas bien con aves o bien con mamíferos dispersores. Sean estas cuantificables o no, el color, la textura y el aroma proporcionan normalmente las mejores claves para saber si los dispersores predilectos de un fruto particular son aves o mamíferos. El síndrome de dispersión por aves Las aves voladoras son de lejos las dispersoras más importantes de semillas. La habilidad de volar las dota de una excelente movilidad y las capacita para transportar semillas dentro de su tracto digestivo de una manera rápida y recorriendo largas distancias. En términos de efectividad como dispersoras de semillas, las aves son solo equiparables a los murciélagos fruteros. Las aves, en su mayoría criaturas diurnas y con una excelente visión de color pero un pobre sentido del olfato, dependen por tanto de sus ojos más que de su olfato para localizar alimento, el cual son incapaces de masticar porque además carecen de dientes. Solo algunos grupos de aves, incluyendo los loros, los cuervos y los mirlos del Nuevo Mundo (familia Icteridae), pueden partir frutos de cáscara dura con sus patas y pico para acceder a la pulpa y a las semillas. La mayoría del resto de aves se tragan los frutos enteros, lo que podría explicar por qué no las disuade el sabor amargo o ácido que hace que muchos de los frutos dispersados por las aves resulten desagradables al paladar humano. Sin embargo, las aves tienen una clara inclinación hacia ciertos frutos y los prefieren cuando están completamente maduros. Los colores de los frutos ornitócoros son probablemente el resultado de una respuesta coadaptativa a las preferencias sensoriales de las aves. Su función es proporcionar una señal evidente y fiable que indique una recompensa nutritiva y segura. Si tenemos en cuenta todas las fortalezas y limitaciones de las aves, y exceptuando a aquellas aves

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Ramphastos toco (Rhamphastidae); tucán toco; nativo de Sudamérica. El tucán toco es el miembro más grande de la familia de los tucanes y, junto a otras especies de tucanes, vive principalmente de frutos. Esta es la razón por la cual estos animales juegan un papel tan importante como dispersores de semillas en áreas tropicales de Centro y Sudámerica.

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Vaccinium corymbosum (Ericaceae); arándano americano; nativo del este de Norteamérica; abajo: frutos (bayas); izquierda: detalle microscópico de la piel del fruto; diámetro del poro respiratorio (estoma) 20 mm. Aunque los arándanos son principalmente ornitócoros (dispersados por aves), no parecen desplegar los habituales colores llamativos y brillantes típicos del síndrome de dispersión por aves. Sin embargo, las aves pueden tomar una perspectiva diferente. Su sensibilidad visual se extiende hasta las longitudes de onda del ultravioleta (320-400 nm), un área del espectro inaccesible para los humanos. Los frutos glaucos, como los arándanos, endrinos y ciruelas, están cubiertos por una capa de plaquetas de cera («cristaloides de cera») que son reflectantes de la luz ultravioleta. Por lo tanto, el arándano, que nosotros vemos azul oscuro, podría ser rojo brillante para un ave.

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caminadoras no voladoras como las rátidas (por ejemplo avestruces, emúes, ñandúes y casuarios), se puede formular un patrón de predilección, denominado síndrome de dispersión por aves voladoras. Cuando están maduros, los frutos dispersados por aves son habitualmente pequeños y tienen una parte comestible muy atractiva de color brillante, pero inodora, que encierra las semillas, que pueden ser amargas o venenosas, y que están protegidas por una dura cubierta seminal (si son bayas) o un endocarpo (si son drupas). En este caso no hay ninguna cáscara dura externa y los frutos permanecen adheridos a la planta hasta que son cosechados. Naturalmente, no todos los caracteres del síndrome se manifiestan necesariamente al mismo tiempo. De acuerdo a las capacidades sensoriales de sus dispersores, la señal más clara que muestran los frutos que van a ser dispersados por aves es el color. La mayoría de los frutos ornitócoros son rojos o negros, y menos frecuentemente amarillos, naranjas, azules, blancos o verdes; puede que incluso desplieguen un patrón mixto que combine varios de estos colores. Aunque se ha pensado normalmente que el rojo es el color que mejor pueden distinguir las aves sobre un fondo de hojas verdes, hay pocas evidencias que apoyen esta teoría. Además, la sensibilidad visual de las aves se extiende a longitudes de onda del ultravioleta (320-400 nanómetro), un área del espectro inaccesible a los humanos y otros primates, que solo pueden percibir longitudes de onda entre 400 y 800 nanómetros. La reflexión ultravioleta de las bayas y drupas negras y púrpuras ha demostrado ser una señal importante para las aves, y este mismo fenómeno podría explicar la existencia de frutos blancos, como las bolitas de nieve (Symphoricarpos albus, Caprifoliaceae), que son particularmente llamativos para el ojo humano. También se ha demostrado que las capas cerosas de los frutos glaucos como el endrino (Prunus spinosa, Rosaceae) y los arándanos (Vaccinium corymbosum, V. myrtillus, Ericaceae) reflejan el ultravioleta. El color es claramente la señal más importante de los frutos ornitócoros, pero las aves son perfectamente capaces de detectar frutos de colores poco llamativos como los del almez común de (Celtis occidentalis, Ulmaceae). Las preferencias de color de las aves podrían, en consecuencia, ser el resultado del aprendizaje en lugar de venir impuestas por sensibilidades visuales innatas. El hecho de que muchos frutos sean rojos cuando están totalmente maduros mientras otros son del mismo color aunque estén inmaduros y tengan un sabor desagradable (como es el caso de las moras) indica que las aves tienen que aprender cómo escoger ciertos frutos. Por ejemplo, la predilección instintiva por frutos rojos en los individuos jóvenes de la curruca capirotada (Sylvia atricapilla, Sylvidae) va desapareciendo con la experiencia y está totalmente ausente en las aves adultas. En vista de las volátiles preferencias entre las aves por ciertos colores, lo más probable es que el color de los frutos haya evolucionado como una señal que puede ser detectada a larga distancia. Si esto es en realidad lo que motiva la selección de los frutos entre las aves, entonces los contrastes entre los frutos y su ambiente juegan un papel más importante que su color per se. Esto todavía deja abierta la pregunta de por qué el rojo es el color dominante entre los frutos ornitócoros. La razón podría ser una mezcla compleja de influencias, incluyendo los instintos innatos de las aves y su sensibilidad al color, su capacidad para aprender por asociación cómo interpretar ciertas combinaciones de colores y los contrastes con el follaje.

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Cómo llamar la atención de un ave En las regiones templadas, los despliegues de colores pueden llegar a ser muy vistosos, pero la mayoría son poco llamativos (por ejemplo, completamente rojo); mientras, en los trópicos, muchos frutos dispersados por aves muestran combinaciones de lo más extravagantes y toda una serie de contrastantes de rojo, púrpura, amarillo, azul y negro. El ovario maduro puede apoyarse en otros órganos para alcanzar estos juegos de colores. En la Ochna (Ochnaceae), los receptáculos carnosos proveen un fondo rojo brillante para los drupetos negros del fruto esquizocárpico (glandarium). Un cáliz persistente de color rojo acentúa los bayetos del fruto esquizocárpico (bayario) del Tropaeolum speciosum (Tropaeolaceae), de las negras drupas de la Heisteria cauliflora (Olacaceae) y de las drupas azules de varias especies de Clerodendrum (C. indicum, C. minahassae, C. trichotomum,Verbenaceae). Las nueces blancas del género tropical Hernandia (Hernandiaceae) están rodeadas por un envoltorio laxo, brillantemente coloreado y carnoso, formado por dos o tres bracteolas (hojas modificadas). Las bracteolas pueden estar unidas, como en el árbol de Hernandia nymphaeifolia, (Hernandiaceae), o libres, como en la Hernandia bivalvis. En el árbol de pasas japonés (Hovenia dulcis, Rhamnaceae), los pedicelos de los frutos están retorcidos e inflados y sustentan las pequeñas drupas marrones, que se tornan en un color rojo pálido y se vuelven jugosas y dulces tras las heladas. Sus suculentos tallos son comestibles y tienen un sabor astringente parecido al de la pera; además, no solo enriquecen el despliegue visual del fruto, sino que también proporcionan una recompensa comestible para animales y humanos. En cambio, los gruesos y rojos pedicelos de la baya blanca venenosa (Actaea pachypoda) de Norteamérica, ayudan a publicitar sus frutos venenosos, por lo que son más una señal de advertencia que una invitación a probar un dulce bocado. Cada flor de la baya maldita, que es miembro de la familia del botón de oro (Ranunculaceae), cuenta con un gineceo monocarpelar que produce una sola baya blanca. Los puntos negros que deja el estigma en el ápice de la baya incrementan de manera significativa la vistosidad de la infrutescencia, por lo que se le ha dado a esta planta el nombre alternativo de «ojos de muñeca». Finalmente, debemos mencionar los frutos antocárpicos de la granada trepadora (Palmeria scandens, Monimiaceae), una liana subtropical de los bosques lluviosos templados de Australia, por su drástica manera de atraer la atención de las aves. Como si fuese la explosión de un escaramujo, su hipantio carnoso se abre bruscamente para revelar una sugerente exhibición de varios drupetos rojos que contrastan con el fondo entre rosado y rojizo de la pared interna del hipantio. Estos son solo unos pocos de los numerosos ejemplos de cómo las angiospermas mejoran la apariencia de sus frutos al incluir todo tipo de órganos accesorios, demostrando una vez más que su inventiva no tiene límites. Pero este festín visual no termina con las drupas y bayas carnosas, sino que continúa con los frutos que se abren para liberar sus semillas.

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abajo: Hernandia bivalvis (Hernandiaceae); nativa de Queensland; fruto (glande); 2,5 cm de largo. Cuando está completamente maduro, el fruto está formado por una «nuez» oleosa negra (de ahí el nombre en inglés: grease nut) rodeada por un envoltorio laxo, carnoso, brillantemente coloreado y constituido por dos de las tres bracteolas. Los colores sugieren que los frutos son dispersados por las aves. más abajo: Ochna natalitia (Ochnaceae); boj costero; nativo del sur de África; fruto (glandario); diámetro del fruto c. 2,5-3 cm. Los cinco carpelos, unidos únicamente en su base, maduran para formar drupetos individuales que se presentan sobre un eje floral ensanchado de color rojo. El contraste de colores indica la dispersión por aves.

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abajo: Clerodendron trichotomum (Verbenaceae); clerodendro japonés; nativo de Japón; fruto (glande); diámetro 3,5 cm. Con la finalidad de alcanzar un despliegue contrastante que atraiga la atención de las aves, la drupa azul es ayudada por la expansión del cáliz de color rojo brillante. más abajo: Actaea pachypoda (Ranunculaceae); baya blanca venenosa, «ojos de muñeca»; nativa del este de Norteamérica; frutos (bayas); c. 1 cm largo. Las bayas blancas llaman la atención por su contraste con los pedicelos rojos y el punto negro que tienen en el ápice, que da a los frutos la apariencia de ojos de porcelana, de ahí el nombre «ojos de muñeca». Todas las partes de la planta son muy venenosas.

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Semillas carnosas Los frutos ornitócoros dehiscentes ―donde la semilla es la diáspora y no el fruto entero― logran efectos de constrate similares al integrar en su despliegue las semillas y sus apéndices. El ofrecimiento de semillas con sarcotesta (semillas con cubierta seminal carnosa) es probablemente la estrategia más antigua para engañar a los animales vertebrados para que se conviertan en agentes dispersores. Las antiguas cícadas en las gimnospermas lo han adoptado como su única estrategia de dispersión, atrayendo no solo aves (por ejemplo, búcaros en África o emúes en Australia) sino también mamíferos (murciélagos, roedores, monos), entre ellos ciertos marsupiales australianos (zarigüellas, quokkas, cuoles, ualabíes, canguros grises). En muchas ocasiones las semillas sarcotestales también han evolucionado de manera independiente en las angiospermas. Un ejemplo muy conocido es el de las magnolias (Magnolia spp., Magnoliaceae). Sus primitivos gineceos apocárpicos producen un grupo de folículos verdes, marrones o rojos que, cuando maduran, se abren a lo largo de su parte ventral para mostrar las semillas rojas brillantes, ofreciendo a los animales las capas externas y carnosas de la cubierta seminal (sarcotesta) a cambio de un viaje en su tracto digestivo. Para mejorar su visibilidad, el viento mueve sus semillas, que cuelgan de hilos de seda que representan los engrosamientos de la pared de los haces vasculares de su corto cordón umbilical (funículo) desenrollados en forma de espiral. Más llamativo, si cabe, es el despliegue folicular de ciertas peonias (Paeonia sp., Paeoniaceae). En las Paeonia broteroi, P. cambessedesii y P. Mlokosewitschii (peonia caucásica) la mezcla de semillas rojas estériles y de semillas negras fértiles, ambas con sarcotesta, y su presentación sobre el fondo rojo de la pared del carpelo realza enormemente el contraste de color. De un modo similar actúa el lirio hediondo (Iris foetidissima, Iridaceae), nativo de Europa y del norte de África, que exhibe sus brillantes semillas naranjas cuando abre sus cápsulas loculicidas en otoño. Hay muchos más ejemplos de semillas sarcotestales, especialmente en las regiones tropicales y subtropicales, por ejemplo en los miembros de las Cucurbitaceae (Momordica), de las Euphorbiaceae (Alchornea, Cheilosa, Sapium) y de las Phyllanthaceae (Aporusa). Algunas semillas sarcotestales les resultan apetecibles no solo a las aves sino también a los primates. Por ejemplo, los monos aulladores o araguatos (Alouatta seniculus) y los monos capuchinos (Cebus apella) suelen comer las carnosas semillas blancas del árbol Tetragastris panamensis (Burseraceae) del bosque lluvioso panameño. Un ejemplo raro de un fruto que ha ganado gran importancia cultural y económica por sus semillas sarcotestales es la granada (Punica granatum, Lythraceae). Junto con las olivas, uvas, higos y dátiles, la granada fue uno de los cinco primeros frutos que cultivaron los humanos. Su origen silvestre se encuentra probablemente en algún lugar entre Asia Menor e Irán. Desde ahí la granada se trajo a la región mediterránea, donde se naturalizó hace mucho tiempo. Las primeras evidencias arqueológicas prueban la presencia de granadas domesticadas en la Edad de Bronce de Jericó, alrededor del 3000 a.C. A lo largo de la historia, las deliciosas granadas han sido consideradas como una fuente de salud y su profusión de semillas es vista como un símbolo de fertilidad. Tan fuerte era el atractivo de la granada en el mundo antiguo que el rey Salomón, en su famoso Cantar de los cantares,

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comparó la belleza y encanto de su amada con las flores y frutos de este místico árbol. Se dice que el cáliz persistente que adorna los frutos naranja-rojizos del tamaño de una manzana, sirvió de inspiración para la corona del Rey Salomón, que se convirtió en el modelo de todas las futuras coronas. Gaius Plinius Secundus (23-79 d.C.), más conocido como Plinio el Viejo, describió las granadas como una de las plantas medicinales más preciosas y ornamentales. De hecho, las investigaciones han mostrado que de entre todos los frutos comestibles, las granadas poseen la más alta concentración de antioxidantes saludables, los cuales reducen el riesgo de enfermedades cardíacas y cáncer. En las granadas silvestres, y algunas veces en variedades domésticas, la cáscara del fruto se agrieta, especialmente en años secos. A medida que el fruto se va abriendo va dejando ver las semillas de color rubí, que son devoradas por algunas aves. Aquellas que caen al suelo las consumen probablemente los ladrones de pulpa y los predadores de semillas, entre ellos las hormigas, los ratones, los erizos y los jabalíes salvajes.

abajo: Magnolia sp. (Magnoliaceae); fotografiada en Yunnan (China); fruto (foliqueto); semilla c. 6-8 mm de largo. Para realzar su visibilidad ante las aves, las semillas cuelgan de un hilo de seda, lo cual añade movimiento a su despliegue de color. más abajo: Palmeria scandens (Monimiaceae); granada trepadora; nativa del este de Australia; fruto (trimeto); diámetro del fruto 3 cm. El carnoso hipantio explota bruscamente para exponer varios drupetos rojos, los cuales, en los bosque lluviosos tropicales de Queensland, son dispersados por la espectacular ave Sericulus chrysocephalus.

Semillas llamativas Dondequiera que haya relaciones bilaterales prósperas que beneficien a ambos socios, habrá tramposos que tratarán de aprovecharse sin compensar por el servicio o producto recibido. Esta estrategia de ahorro de costes no es solo una triste reflexión sobre la sociedad humana, sino un patrón general en la naturaleza. El ahorro de material y energía brinda una ventaja evolutiva. Algunas aves y monos frugívoros juegan el papel de ladrones de pulpa si solo se comen las partes jugosas de un fruto y dejan caer las semillas a los pies de la planta madre. Por otro lado, algunas plantas han desarrollado estrategias para engañar a algunos animales y que se traguen sus semillas sin darles ningún alimento a cambio. Las gramíneas engañan a grandes herbívoros escondiendo sus pequeños frutos secos entre sus hojas, una estratagema para la cual el ecólogo Daniel Janzen (1984) acuñó la frase «el follaje es el fruto». Janzen asumió el mismo engaño en algunas plantas dicotiledóneas herbáceas con frutos ocultos no asociados con ningún agente de dispersión específico aparte de la gravedad, viento o movimientos de agua superficial, tales como tréboles (Medicago spp., Trifolium spp.), cenizos (Chenopodium spp.) y llantenes (Plantago spp.). Otras ofrecen frutos cuyo contraste en la coloración imita a las diásporas carnosas ornitócoras (bayas, drupas y semillas ariladas sarcotestales). Su apariencia sugiere que son comestibles, pero en realidad no ofrecen una recompensa que sea nutritiva para el animal o que resulte energéticamente costosa para la planta. Aunque el concepto de mimetismo frutal sigue siendo controvertido, algunos experimentos han demostrado que al menos algunas aves frugívoras ingenuas confunden las engañosas semillas de los frutos miméticos por diásporas carnosas y se las acaban comiendo. Son raros los ejemplos de frutos miméticos y pertenecen principalmente a la familia de las leguminosas (Fabaceae), junto con algunos «sospechosos ocasionales» en las Sapindaceae (Harpullia spp.), Phyllanthaceae (Margaritaria spp.) y Ochnaceae (Ochna spp.). Una estrategia común entre las leguminosas es ofrecer semillas negras, rojas, o rojas y negras que contrasten con el color de la pared interior del carpelo que va del crema o amarillo pálido al naranja

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rojizo. Al palo de nieve (Pararchidendron pruinosum), un pequeño árbol del bosque lluvioso australiano, también se le llama en ocasiones pendientes de mono a causa de sus llamativas vainas torcidas, que muestran semillas negras brillantes sobre el rojo chillón del fondo de la pared interior del fruto. Los inusuales frutos de la escoba de la isla Norte de Nueva Zelanda (Carmichaelia aligera) también despiertan algunas sospechas de fraude. Después de que caen las paredes del carpelo, las brillantes semillas rojas, ocasionalmente con manchas negras, se quedan permanentemente expuestas y rodeadas por el negro marco persistente del fruto. A pesar de su atractivo aspecto, los frutos y las semillas del palo de nieve, la escoba de Nueva Zelanda y sus otros fraudulentos compañeros están siempre duros y secos. Esto los hace inútiles para las aves frugívoras, pero para los aficionados a la joyería botánica son un tesoro. Entre los favoritos están las semillas rojas puras del árbol de coral (miembros del género Erythrina) y otros como el árbol de cuentas rojas (Adenanthera pavonina) del sudeste de Asia y Australia, el colorín (Sophora secundiflora), nativa del sudoeste de Estados Unidos y México, y la panameña Ormosia cruenta. Aún más ávidamente buscadas son las semillas bicolores rojas y negras del regaliz americano (Abrus precatorius, también llamado ojo de cangrejo, abro o bugallón), la Ormosia monosperma de Sudamérica y el Caribe, y la Rhinchosia precatoria americana. Ciertos árboles de coral, como la Erytrhina madagascariensis de Madagascar, también tiene semillas rojas y negras. Una belleza peligrosa A pesar de su gran belleza, las semillas del ojo de cangrejo contienen uno de los venenos vegetales más fuertes. El principio tóxico, llamado abrina, es una lectina (glicoproteína) que ataca los ribosomas de eucariotas, es decir, las fábricas de biosíntesis de proteínas en las células. Con una dosis letal para humanos estimada entre 0,1 y 1 microgramo por kilogramo de peso corporal, menos de 0,003 gramos podrían matar a un niño. Afortunadamente, las semillas tienen una cubierta seminal muy dura y mientras no sean dañadas son inofensivas, incluso si se tragan. Sin embargo, la manufactura de joyería botánica puede ser una ocupación peligrosa si los agujeros son perforados a través del abro u ojo de cangrejo. El polvo de las semillas puede causar ceguera al contacto con los ojos y la inhalación o contacto con heridas abiertas trae consecuencias peores. Los síntomas del envenenamiento aparecen horas o incluso días después de la contaminación, e incluyen náuseas, vómitos, fuerte dolor abdominal y sensación de ardor en la garganta. Más tarde, le siguen la modorra y las lesiones ulcerosas del endotelio de la boca y esófago, y finalmente las convulsiones y la conmoción conducen a la muerte. Una simple manera de eliminar las toxinas de las peligrosas semillas es destruir el veneno mediante el calor. A temperaturas por encima de 65 °C la abrina se desnaturaliza de tal manera que las semillas, una vez hervidas, son comestibles.

página 209: Iris foetidissima (Iridaceae); lirio hediondo; nativo de Europa y del norte de África; fruto (cápsula loculicida); diámetro de la semilla c. 8 mm. El ofrecimiento de semillas carnosas (sarcotestales) es una estrategia alternativa de dispersión de las bayas, drupas y otros frutos carnosos. El lirio hediondo despliega sus semillas sarcotestales sobre las valvas extendidas de su cápsula, donde son claramente visibles para las aves gracias al color naranja brillante de su cubierta seminal. página siguiente: Pararchidendron pruinosusm (Fabaceae); palo de nieve; nativo de Malasia, Nueva Guinea y el este de Australia; fruto (legumbre); fruto 8-12 cm de largo. Los llamativos frutos de este género monotípico exhiben sus semillas a través de la torsión de las valvas de su carpelo. Aunque el esquema de color indica claramente ornitocoria, los frutos no ofrecen ninguna recompensa comestible para las aves. Aunque todavía se trata de un concepto controvertido, el mimetismo frutal, es decir, que un fruto imite la apariencia de otro, puede al menos engañar a algunas aves frugívoras jóvenes e inexpertas para que engullan las duras semillas. Harpullia pendula (Sapindaceae); nativa de Australia (Queensland, Nueva Gales del Sur); fruto (cápsula loculicida); diámetro de la semilla c. 1,5 cm. A pesar de su atractiva apariencia, que sugiere que se trata de un fruto carnoso ornitócoro, esta especie no ofrece recompensa comestible alguna para los potenciales dispersores.

Apéndices coloridos Como quedó demostrado por el acki (Bligia sapida), ofrecer arilos comestibles (apéndices de las semillas) con el fin de llamar la atención puede ser una alternativa eficiente para las semillas sarcotestales. Los arilos pueden surgir de crecimientos localizados de la cubierta seminal, pero

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sobre todo están formados por el funículo, el cual se hincha y se vuelve carnoso parcial o completamente. En muchas semillas pequeñas se han desarrollado arilos pequeños y pálidos como adaptación a la dispersión por hormigas. Hay semillas más grandes, como las del acki, que pueden llevar apéndices similares pero más grandes para atraer aves. Jugando de nuevo con la agudeza visual del animal, los contrastes marcados vuelven a ser de una importancia primordial cuando se trata de engañar a las aves dispersoras, y ahí los arilos tienen un papel que cumplir. Uno de los pocos ejemplos de la zona norte templada que dispone frutos espectacularmente coloridos que ofrecen semillas ariladas es el bonetero (Euonymus europaeus, Celastraceae). Sus cápsulas loculicidas, rojas y brillantes, tienen la forma de una mitra de obispo y se abren para dejar a la vista tres o cuatro semillas envueltas en un arilo de un intenso color naranja. Una vez que los frutos pendulares están totalmente maduros, las semillas caen fuera y cuelgan de sus cortos funículos para añadir movimiento al despliegue, una treta empleada también por las magnolias, entre otras. Aunque los frutos del bonetero suelen impresionar a los observadores en la Europa templada, como suele ocurrir, los trópicos se jactan de tener especímenes mucho más coloridos. El extravagante despliegue del acki del occidente de África es un buen ejemplo tropical de una estrategia promocional que involucra semillas con apéndices como medio para atraer a las aves. Algunos de los parientes del acki, como la guaraná (Paullinia cupana), una trepadora del bosque lluvioso amazónico, imitan su llamativo esquema de color ―cápsulas naranjarojizas, semillas negras brillantes con arilos de un color amarillo blanquecino―. A medida que las cápsulas se abren, emergen de una a tres semillas negras embebidas en un arilo blanco, con un curioso parecido a ojos humanos. Las semillas han ganado fama por su alto contenido de cafeína. La guaraná se añade a refrescos y se ha convertido en un estimulante de moda en países desarrollados. El tener semillas negras con arilos blancos contra el fondo rojo de las paredes del fruto parece ser un concepto de dispersión exitoso puesto que ha evolucionado independientemente en varios órdenes de familias de plantas, incluyendo las Annonaceae (pimienta de negro, Xylopia aethiopica, África tropical), las Dilleniaceae (Dillenia alata, Malasia hasta Australia; las semillas están casi totalmente cubiertas por un arilo blanco) y las Fabaceae (guamúchil, Pithecellobium dulce, América Central; Swartzia auriculata, Sudamérica). Otra variante típica del síndrome de dispersión por aves es el despliegue de semillas negras con apéndices naranjas o rojos sobre el fondo brillante de la pared del fruto. Este patrón se puede encontrar en las cápsulas loculicidas de la flor del ave del paraíso (Strelitzia reginae, Strelitziaceae) de Sudáfrica, cuyas semillas están adornadas con un curioso arilo parecido a una peluca naranja y peluda. Aunque con arilos menos excéntricos, el mismo síndrome lo apreciamos en algunas leguminosas que han sido dispersadas por aves, como en la caoba africana (Afzelia africana) y en ciertas Acacias australianas. Mientras el arilo funicular de la Afzelia africana es un sustancial bulto de tejido que cubre parcialmente la semilla desde el extremo hilar, los arilos de las Acacia cyclops, A. melanoxylon y A. tetragonophylla consisten en un funículo muy largo y carnoso, doblado en dos y situado alrededor de la periferia de la semilla. Otras especies de acacias, como la Acacia auriculiformis y la A. mangium poseen

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página siguiente: Acacia cyclops (Fabaceae); nativa del sudoeste de Australia; semilla rodeada por un arilo brillante, coloreado de naranja, formado por la doble capa del funículo, la cual circunda la semilla primero en una dirección y luego se dobla hacia atrás para rodearla una vez más en la dirección opuesta; semilla 9 mm de largo (incluyendo el arilo). Hay varias especies de Acacia con semillas ariladas que son dispersadas por aves, pero el arilo de la Acacia cyclops es de lejos el más rico en contenido graso. Los frutos (legumbres) no se caen sino que permanecen en la planta, desplegando las semillas de un modo similar al palo de nieve (Pararchidendron pruinosum). En el estado de Australia Occidental, de donde es nativo este fruto, los arilos, ricos en energía, constituyen un alimento importante para las aves. En Sudáfrica, donde la Acacia cyclops se ha convertido en una maleza invasora, los nutritivos funículos también sirven de alimento para ratas y babuinos. Carmichaelia aligera (Fabaceae); escoba de la Isla del Norte; nativa de Nueva Zelanda; fruto (tipo aún por definir); c. 1 cm de largo. Los carpólogos tienen todavía que acuñar un término técnico para el curioso aspecto de los frutos del género Carmichaelia. Como en un craspedio, las mitades del carpelo caen y dejan un marco negro. Pero a diferencia del craspedio, las semillas rojas permanecen adheridas al marco negro. El despliegue de una o dos semillas duras, pero brillantemente coloreadas, de un modo tan manifiesto sugiere con firmeza que se trata del síndrome de ornitocoria. Sin embargo, el hecho de que el fruto no ofrezca una recompensa comestible puede levantar la sospecha de que se trate de un fraude.

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también funículos extendidos comestibles pero estos se desdoblan cuando las legumbres se abren para que sus semillas cuelguen en el aire como las del bonetero y las magnolias. Algunas plantas tropicales y subtropicales mantienen un perfil público más bajo y camuflan sus semillas ariladas y coloridas en cápsulas de colores pálidos. La señal indicadora de que están listas para la dispersión se envía cuando las semillas negras, que contrastan con sus arilos coloridos, son expuestas repentinamente. Los frutos de un color entre el verde y el marrón del árbol titoki (Alectryon excelsus) de Nueva Zelanda, otro miembro de la familia del jaboncillo (Sapindaceae), se abren bruscamente para exponer una sola semilla negra hundida hasta la mitad en un arilo carnoso rojo intenso. La premura con la que las aves cosechan estas semillas demuestra que los arilos rojos del titoki son al menos tan populares como los arilos pálidos del acki y la guaraná. De hecho, en frutos ornitócoros, los arilos rojos son mucho más comunes que los pálidos. Uno de ellos incluso cambió el curso de la historia.

abajo: Euonymus europaeus (Celastraceae); bonetero; nativo de Europa y del oeste de Asia; frutos (cápsulas loculicidas); diámetro c. 1-1,5 cm. Las cápsulas rojas brillantes se abren para sacar a la luz tres o cuatro semillas envueltas en un arilo naranja. Los frutos dispersados por aves son venenosos para los humanos. más abajo: Myristica fragrans (Myristicaceae); nuez moscada; nativa de las Islas Molucas; fruto (coco) con semilla arilada; semilla c. 3 cm de largo. La semilla arilada, que se produce dentro de un único carpelo dehiscente, está rodeada por un arilo carnoso rojo carmesí intenso. Algunas aves, como las palomas imperiales (Ducula spp.) y los búcaros (familia Bucerotidae), son los dispersores de las semillas.

Las semillas ariladas y el destino de Nueva York El arilo más preciado y deseado de toda la historia humana se desarrolla dentro de un fruto más bien humilde. Cuando el coco de paredes gruesas de la nuez moscada (Myristica fragrans, Myristicaceae) ―inicialmente verde y más tarde amarillo pálido― se abre por la mitad, una sola semilla, grande y con un espectacular arilo enlazado rojo carmesí, queda al descubierto. Tanto la semilla como el arilo, conocidos como nuez moscada y macis, respectivamente, han sido los productos más deseados del comercio de especias durante muchos cientos de años. La Myristica fragrans era original de las islas de Banda, un pequeño grupo de islas que forman parte de las famosas islas de las especias o Molucas, en el archipiélago indonesio. El origen exacto de la nuez moscada ha sido un secreto bien guardado durante siglos, hasta que en 1512 los portugueses se convirtieron en los primeros europeos en llegar a las islas de Banda. En la Europa de aquel tiempo, la nuez moscada se consideraba la panacea para curar todo tipo de padecimientos, incluyendo la peste y la impotencia. Los portugueses compraban nuez moscada y otras especias a los nativos a precios desmesurados, pero aún así obtenían enormes beneficios cuando las vendían en Europa, donde una nuez moscada valía su peso en oro. Naturalmente, el lucrativo comercio de esta especia también atrajo la atención de otras potencias marítimas europeas, especialmente la británica y la holandesa, y para el siglo XVII los holandeses ya controlaban todas las islas de Banda excepto una. De alguna manera, y para disgusto de los neerlandeses, los británicos se las arreglaron para establecerse en Run, la isla más occidental de las islas de Banda. Después de varios enfrentamientos, los británicos y holandeses resolvieron sus disputas con el Tratado de Breda el 31 de Julio de 1667. Históricamente, la parte más interesante del pacto era que los británicos devolvieran la isla de Run a los holandeses a cambio de la isla de Manhattan, en aquel entonces apenas un pequeño puesto comercial holandés en el Nuevo Mundo. Con el intercambio de territorios los holandeses ganaron el monopolio sobre el comercio de la nuez moscada, negocio que defendieron implacablemente. Cada nuez moscada que salía de las islas de Banda tenía que ser esterilizada con lima de tal manera que nadie pudiera establecer una plantación en

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Alectryon excelsus (Sapindaceae); árbol titoki; nativo de Nueva Zelanda; frutos (cámaras). Aunque el gineceo de las flores del titoki está constituido por tres o cuatro carpelos unidos, todos excepto uno son abortados. Solo un carpelo permanece fértil y se desarrolla para formar un fruto (cámara) de 8 a 12 mm de largo con una sola semilla, que se abre con una abertura irregular de la que emerge una semilla negra envuelta en un arilo carnoso de color escarlata. La velocidad con la cual las aves descubren y recolectan las semillas demuestra el éxito de la estrategia ornitócora del titoki. El fruto también produjo una fuerte impresión en Joseph Gaertner, a quien le recordaba una cresta de gallo cuando describió el género en 1788. En la mitología griega, Alectrión era un chico instruido por Ares, dios de la guerra, para vigilar su puerta mientras se entregaba en un amor ilegítimo a Afrodita, la diosa del amor, la lujuria y la belleza. Sin embargo, Alectrión se quedó dormido y Ares fue descubierto por Helios, el dios del Sol. Para castigar al chico, Ares lo convirtió en un gallo joven, que desde entonces nunca se ha olvidado de anunciar la salida del sol.

ningún otro lugar. Cualquier intento de contrabando de semillas viables de nuez moscada era castigado con la muerte. El monopolio holandés terminó a inicios del siglo XIX, cuando los británicos retomaron el control de este comercio y usaron la oportunidad para establecer plantaciones de nuez moscada en algunas de sus colonias, incluyendo la isla de Granada en el este del Caribe. Actualmente, Granada es el segundo mayor productor de nuez moscada después de Indonesia. La nuez moscada y la macis tienen un sabor similar muy aromático pero se considera que el olor del arilo es más refinado y delicado. Se llegó a creer en una ocasión que la nuez moscada poseía poderes mágicos y era usada como una medicina, como afrodisíaco y como alucinógeno. De hecho, las semillas contienen miristicina, un fenilpropanol con efectos alucinógenos, y del que se necesitan entre media semilla y dos semillas para un «viaje». Se dice que los esclavos que viajaban a bordo de barcos cargados de especias usaban la droga para aliviar su sufrimiento y provocarse estados eufóricos y placenteros. Sin embargo, el abuso de la nuez moscada produce efectos secundarios muy desagradables, incluyendo palpitaciones, visión borrosa y una náusea extrema, y de hecho un envenenamiento severo puede conducir al estado de coma y la muerte. Hoy, la nuez moscada y la macis son usados principalmente como especias en la industria de alimentos y en la cocina doméstica. Inofensiva en cantidades moderadas, unas pizcas de nuez moscada rallada añaden un delicado sabor a muchos platos mundanos, como las espinacas, el puré de patatas, las sopas y las salchichas Bratwurst alemanas. Como se puede deducir del esquema de contrastes de color del fruto de la nuez moscada, sus dispersores naturales son las aves. En Indonesia, las palomas del género Ducula y los tocos (familia Bucerotidae), ambos capaces de engullir semillas grandes, son probablemente los dispersores naturales más importantes. En Sudamérica, pavas (Penelope spp.), trogones (Trogon spp.) y tucanes (Ramphastos spp.) esparcen semillas muy similares de Virola, un género miristicáceo muy relacionado con la Myristica fragrans. Dispersión por mamíferos Las aves son con diferencia los vertebrados dispersores de semillas más importantes de todo el mundo. La maravillosa diversidad de los vistosos frutos ornitócoros refleja el papel esencial que desempeñan en la vida de muchas plantas. Los mamíferos frugívoros han desarrollado también singulares relaciones coadaptativas con frutos, particularmente en los trópicos. Aquellos que visitan países tropicales, desde los primeros exploradores hasta los turistas de hoy, siempre han quedado fascinados por la variedad de los frutos tropicales, los cuales son totalmente distintos y huelen de manera muy diferente a todo lo que crezca en las zonas templadas del hemisferio norte. A la gente le impresionan sus grandes tamaños, sus curiosas apariencias y sus aromas afrutados (que pueden resultar desagradables al olfato europeo), pero la mayoría no sabe que la exótica apariencia de muchos frutos tropicales forma parte de una conspiración destinada a sobornar mamíferos, igualmente exóticos, para que los devoren. Al ser mamíferos, los humanos también sucumben a las seductoras tácticas de muchos de estos frutos, entre los que se encuentran los aguacates, los plátanos, las chirimoyas, los dátiles, los

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página anterior: Pithecellobium excelsum (Fabaceae); chaquiro; nativo de Sudamérica (Ecuador, Perú); frutos (legumbres); fruto c. 8-10 cm de largo. Al igual que la de su pariente cercano el guamúchil (Pithecellobium dulce), la estrategia ornitócora del chaquiro también incluye semillas negras con arilos blancos comestibles presentados sobre el fondo rojo de las paredes del fruto. Cydonia oblonga (Rosaceae); membrillo; cultivado desde la antigüedad, posiblemente nativo de Turquía y del norte de Irak; fruto (pomo); c. 10 cm de largo. Típico fruto dispersado por mamíferos, los membrillos son de color pálido y emiten un aroma dulce y fuerte. Obviamente, al tener como objetivo a dispersores terrestres, los árboles dejan caer sus frutos maduros al suelo proporcionando así un fácil acceso. Como ocurría con sus ancestros silvestres asiáticos, la maduración de los membrillos cultivados todavía coincide con la estación del otoño cuando los grandes frugívoros, como los osos, consumen la mayor cantidad de alimentos posible para engordar y así afrontar la hibernación.

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higos, las guayabas, las yacas, los lichis, los mangos, los mangostanes, los melones, las papayas, las maracuyás, las piñas, los rambutanes y las guanábanas. El síndrome general de las diásporas adaptadas a la dispersión por mamíferos (mamocoria) es similar al síndrome de dispersión por aves. Sin embargo, los diferentes modos de vida y fisiología sensorial de los mamíferos han influenciado de maneras diferentes en la evolución de frutos carnosos coadaptados. Dejando a un lado las grandes aves caminadoras, como los avestruces, emúes, casuarios y otras aves rátidas, en promedio los mamíferos tienen una mayor masa corporal que las aves. La mayoría de los mamíferos son consumidores nocturnos, ciegos al color, tienen un fuerte sentido del olfato y llevan un estilo de vida terrestre en lugar de una vida arbórea; a ello se une que sus garras y dientes les permiten manipular y masticar su alimento. La respuesta coadaptativa de los frutos mamócoros incluye el tener un tamaño grande, y una piel gruesa o una cáscara áspera impregnada con compuestos químicos repulsivos (aceites esenciales en la cáscara de los cítricos), que sirve como una fuerte protección química o física de las semillas para disuadir su destrucción por masticación. El color, que es la señal más potente de los frutos dispersados por aves, se pierde debido a las deficiencias visuales de los mamíferos para percibirlo y es reemplazado por una fuerte señal olfativa adecuada para cautivar sus sensibles narices. Como consecuencia, los frutos dispersados por mamíferos suelen tener colores pálidos que van desde varias gamas de verde, marrón y amarillo pálido a un color anaranjado, y emiten un fuerte olor dulce, a menudo rancio o agrio. Aquellos frutos que esperan ser cosechados por animales dispersores terrestres tienden a caer al suelo en cuanto maduran para ser así más fácilmente accesibles. Los ejemplos de este último caso que podemos encontrar en climas templados crecen en nuestros propios jardines, entre ellos la fruta que desde siempre ha sido la favorita, la manzana (Malus pumila), y su primo, el aromático membrillo (Cydonia oblonga), ambos originarios de Asia occidental. A pesar de sus largas historias de domesticación humana, todavía siguen desplegando la coloración verde pálida o amarilla y el olor de los típicos frutos mamócoros (a excepción de algunas variedades cultivadas de manzanas rojas). De la misma manera que sus ancestros silvestres, la maduración de sus frutos coincide en el tiempo con el momento en el que los consumidores de grandes frutos, como los osos, están comiendo todo lo que pueden para prepararse para su larga hibernación invernal. A pesar de que muchos frutos mamócoros puede identificarse fácilmente como tales, el conjunto completo de caracteres que definen el síndrome mamócoro ideal no siempre se expresa en su totalidad. Como suele ocurrir, la herencia genética fija sus propios límites, y las presiones de selección difusas empujan hacia la formación de ciertos equilibrios para asegurar que exista una armonía entre la atracción de dispersores legítimos y la repulsión de predadores de semillas y ladrones de pulpa indeseados. El hecho de que varios tipos de dispersores, incluyendo aves, murciélagos, monos y otros mamíferos, en numerosos casos se coman muchos frutos, pone en evidencia la imposibilidad de trazar un límite nítido entre los diferentes síndromes de dispersión. Este problema es todavía más evidente en las faunas empobrecidas de las regiones templadas, donde muchos animales predominantemente carnívoros incluyen una cantidad sustancial de frutos en su dieta. De hecho, osos, mapaches,

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rinteles, comadrejas, hurones, martas, nutrias, tejones, perros, lobos y zorros están entre los mamíferos dispersores más importantes de las zonas templadas del hemisferio norte. A pesar de las dificultades que conlleva cuantificar y, por tanto, demostrar científicamente la adaptación natural de muchos rasgos conectados a los síndromes de dispersión animal, los ecólogos se han aventurado a proponer distinciones aún más finas dentro del síndrome de dispersión por mamíferos. El síndrome de dispersión por murciélagos Junto con las aves y los monos, los murciélagos fruteros son los animales dispersores de semillas más importantes de los bosques lluviosos tropicales. Como en el caso de las aves, su habilidad para volar los convierte en excelentes candidatos para una dispersión de semillas sumamente efectiva. Cuando se alimentan, los murciélagos fruteros no devoran necesariamente el fruto entero. Cualquier fruto cosechado normalmente se lo llevan a su refugio o a algún otro sitio seguro y cercano donde puedan consumirlo. En la mayoría de los casos, los murciélagos succionan los jugos de la pulpa y descartan el resto, incluyendo las semillas. Consecuentemente, el promedio de la distancia de dispersión es de solo unos pocos cientos de metros, a pesar de que algunas especies de zorros voladores son conocidas por visitar zonas de alimentación que están hasta a 40 kilómetros de sus refugios. Solo existen unas pocas semillas, como las de los higos, que se engullen con la pulpa, con alguna probabilidad de viajar muchos kilómetros antes de que sean deposiadas con las heces. Dentro del orden animal Chiroptera (murciélagos), el consumo de frutos ha evolucionado de manera independiente entre los murciélagos del Viejo y del Nuevo Mundo. Los murciélagos fruteros del Viejo Mundo pertenecen todos a los Pteropodidae, la única familia en el superorden Macrochiroptera (esto es, ‘grandes murciélagos’), y que recibe ese nombre porque incluye los murciélagos más grandes del mundo. Aunque los miembros más pequeños de la familia miden solo entre 6 y 7 centímetros de la cabeza a la cola, los zorros voladores (Pteropus spp.) pueden medir hasta 40 centímetros y tener una envergadura de hasta 1,7 metros. Los Pteropodidae se distribuyen ampliamente a lo largo de las regiones tropicales y subtropicales de África, Asia y Australia, e incluyen más de 160 especies. Sus contrapartes del Nuevo Mundo son generalmente más pequeñas y pertenecen a la familia de los Phyllostomatidae (murciélagos americanos con hoja nasal) en el orden Microchiroptera (es decir, ‘pequeños murciélagos’). A diferencia de los murciélagos del Viejo Mundo, que poseen orejas relativamente simples, los murciélagos fruteros del Nuevo Mundo utilizan una ecolocación muy sofisticada para orientarse. Con solo una excepción, los Pteropodidae carecen de la capacidad de ecolocación y dependen de la visión para evitar obstáculos y de su sentido del olfato para localizar los frutos. Los dos grupos también difieren ligeramente en sus preferencias alimenticias. Mientras los murciélagos fruteros del Viejo Mundo viven enteramente del néctar y de frutos, sus primos del Nuevo Mundo están menos coadaptados a los frutos y obtienen gran cantidad de proteínas a partir del consumo de insectos. A pesar de estas diferencias, el referido síndrome de dispersión por murciélagos se puede aplicar a ambos grupos de murciélagos frugívoros.

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Pteropus ualanus (Pteropodidae); zorro volador, alimentándose de frutos de un pino tornillo (Pandanus sp., Pandanaceae); fotografiado en la isla Kosrae, Micronesia. Los miembros del género Pteropus a los que comúnmente se conoce como zorros voladores o murciélagos fruteros son los murciélagos más grandes del mundo. Después de las aves, los murciélagos fruteros son los consumidores y dispersores más importantes de frutos en los trópicos.

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Saimiri oerstedii citrinellus (Cebidae); mono ardilla costarricensis; endémico de Costa Rica, donde la especie está en peligro crítico de extinción. Los monos ardilla y otros primates comen principalmente frutos e insectos, pero generalmente devoran cualquier cosa que puedan identificar como alimento, incluyendo flores, hojas, yemas y semillas, así como huevos e incluso carne. A causa de su dieta predominantemente basada en frutas, los simios y monos, junto con las aves y murciélagos fruteros, son los dispersores de semillas más importantes de los bosques lluviosos tropicales. Aunque se ha identificado un síndrome específico de dispersión mediante primates, su inteligencia y destreza les permiten distinguir y eliminar las partes no digeribles de todos los tipos de frutos, son las aves o los murciélagos los principales dispersores.

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Los frutos adaptados a la dispersión por murciélagos (quiropterocoria) poseen muchas características del síndrome general de dispersión por mamíferos. El olor agrio y rancio, reminiscente de fruta fermentada, está relacionado específicamente con los murciélagos; el toque de ácido butírico en los frutos del árbol del algarrobo mediterráneo (Ceratonia siliqua, Fabaceae) es un buen ejemplo. La afición de los murciélagos por este tipo de olor está probablemente inspirada por el olor del propio animal. Esto no pretende decir que todos los frutos dispersados por murciélagos huelan mal. Hay muchos ejemplos fragantes, incluyendo la pomarrosa (Syzygium jambos, Myrtaceae). Este popular árbol frutal del sudeste de Asia se cultiva con fines ornamentales en todos los trópicos, donde algunas veces puede llegar a resultar incluso invasivo. Sus pequeños frutos amarillos pálidos en forma de pera tienen un agradable sabor que recuerda al de la sandía y un delicado aroma a agua de rosas, de ahí su nombre sánscrito jambu (‘árbol de pomarrosa’). Otros frutos que tienen un grato ―pero ligero― perfume y que son populares entre los murciélagos son los higos (Ficus carica, Moraceae), los dátiles (Phoenix dactylifera, Arecaceae) y los anacardos (Anacardium occidentale, Anacardiaceae). Para incrementar sus probabilidades de que las criaturas nocturnas, ciegas al color, los vean, los frutos para murciélagos tienden a estar permanentemente adheridos a la planta madre y se exponen por fuera del denso follaje del dosel de los árboles. El hecho de que los higos se produzcan directamente sobre el tronco y las ramas principales en lugar de en las frondosas ramas jóvenes y que los mangos cuelguen de largos pedicelos son adaptaciones específicas orientadas a los murciélagos, puesto que ayudan a incrementar la visibilidad. Aunque varían en tamaño y textura, los frutos que dispersan los murciélagos son a menudo grandes, poseen una débil protección física y contienen semillas de gran tamaño. Mientras que los frutos ornitócoros tienden a ser aceitosos, los quiropterócoros captan la atención de los murciélagos por ser dulces, blandos y acuosos. Aparte de los olores, algunas veces desagradables, el síndrome adscrito a los murciélagos fruteros resulta también irresistiblemente atractivo para el ser humano. De hecho, nosotros debemos la existencia de muchos de nuestros frutos exóticos favoritos a la influencia coadaptativa ejercida por los murciélagos fruteros durante millones de años. Entre las delicatessen quiropterócoras están los plátanos (Musa spp., Musaceae), las pomarrosas (Syzygium jambos, Myrtaceae), las yacas (Artocarpus heterophyllus, Moraceae), guayabas (Psidium guajava, Myrtaceae), y las maracuyás o granadillas como la granadilla púrpura (Passiflora edulis, Passifloraceae), la granadilla dulce (Passiflora ligularis) y la granadilla gigante (Passiflora quadrangularis). Siendo alimentos tan sabrosos, nutritivos y fácilmente digeribles, no es sorprendente que los murciélagos tengan que compartir su afición por muchos de estos frutos con otros animales, incluyendo aves y primates, así como con los humanos.

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Frutos para los monos: el síndrome de dispersión por primates Junto a los murciélagos fruteros, los primates son los mamíferos dispersores de semillas más importantes de los bosques lluviosos tropicales, aunque su método a la hora de buscar comida es más bien destructivo. Los monos y los simios devoran todo lo que pueden identificar como comestible, ya sean hojas, flores, frutos maduros e inmaduros, semillas, o insectos, huevos e incluso carne. Además de compartir una preferencia dietética con el hombre, también poseen una visión del color similar a la humana, un sentido del olfato menos desarrollado y manos con pulgares oponibles que les dotan de gran destreza. A pesar de que los primates comen todo tipo de frutos, de piel blanda o dura, principalmente frutos ornitócoros o quiropterócoros, se ha podido identificar un síndrome específico de dispersión por primates. Esto incluye el típico color pálido y olor potencialmente desagradable de los frutos mamocoros, combinado con una dura cubierta externa que exige cierta fuerza y una manipulación hábil para poder acceder a las partes comestibles. Entre los ejemplos de tales frutos armados que consumen los primates encontramos la manzana de mono (Strychnos spinosa, Loganiaceae), el mangostán (Garcinia mangostana, Clusiaceae), las vainas de cacao (Theobroma cacao, Malvaceae), el baobab (Adansonia digitata, Malvaceae) y el famoso (o más bien infame) durián (Durio zibethinus, Malvaceae). Manzana de mono La manzana de mono (también llamada naranja kafir o naranja de Natal) es originaria del África tropical y subtropical, donde sus hojas, raíces y frutos se usan con fines medicinales. Dentro del fruto (un anfisarco) de cáscara dura, liso, de un color entre el verde y el amarillo se pueden encontrar numerosas semillas grandes y planas, débilmente protegidas pero venenosas, embebidas en una pulpa jugosa, blanda y comestible. Los frutos son del tamaño de pequeñas naranjas y pueden ser comidos tanto por monos y babuinos como también por cerdos salvajes y antílopes eland. La población local africana fabrica, a partir las cáscaras vacías de las manzanas de mono, artefactos que incluyen bolas decorativas e instrumentos musicales como la marimba. La reina de las frutas Con su suave pero gruesa cáscara externa, que tiene un color púrpura oscuro y un sabor amargo, y que alberga entre 5 y 10 semillas planas embebidas en una jugosa pulpa interior de un color que va del blanco nieve al rosado, el mangostán presenta los típicos rasgos del síndrome de dispersión por primates. Lo que aparenta ser un arilo o una sarcotesta alrededor de las semillas, es en realidad la pared interior del fruto (endocarpio), la cual envuelve cada semilla y se torna pulposa. Aunque desde el punto de vista del desarrollo no es parte de las semillas, la pulpa está muy pegada a ellas y es difícil de quitarla, una estrategia que pretende hacer que los potenciales ladrones de pulpa se traguen las semillas. Aunque no están relacionados, el mango (Mangifera indica, Anacardiaceae) aplica la misma astuta treta al mezclar los largos pelos que cubren la superficie de sus huesos monoseminales con la pulpa.

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página anterior arriba: Adansonia rubrostipa (Malavaceae); baobab; nativo de Madagascar; fruto (anfisarco); 11 cm de largo. Vaina leñosa indehiscente repleto de numerosas semillas en una abundante de pulpa blanca, harinosa y agridulce. página anterior abajo: Garcinia mangostana (Clusiaceae); mangostán; nativo del sudeste de Asia; fruto (anfisarco); diámetro 6 cm. Se trata de uno de los frutos tropicales más deliciosos, muy apreciado por su exquisita y deliciosa pulpa. abajo: Theobroma cacao (Malvaceae); cacao, fue ya domesticado en tiempos precolombinos; nativo del bosque lluvioso amazónico; fruto (anfisarco); 18 cm de largo. más abajo: Theobroma cacao (Malvaceae); cacao; flores; diámetro 1-1,2 cm. Los árboles de cacao producen sus flores directamente sobre la madera vieja del tronco y ramas principales, de manera que pueden soportar los pesados frutos.

Como puede deducirse de la apariencia del mangostán, a los monos les encantan sus frutos, al igual que a los humanos. El mangostán, que ha sido apreciado durante siglos como «la reina de las frutas», es uno de los frutos tropicales más deliciosos. Lo disfrutan tanto los habitantes del sudeste de Asia, de donde es nativo, como de otros países tropicales en los que se cultiva. Además, ahora los europeos también han aprendido a valorarlo, especialmente porque no posee el típico olor rancio de muchos otros frutos tropicales. Desafortunadamente, la vida útil de estos frutos, del tamaño de una pelota de tenis, es breve, de solo dos o tres días una vez que están completamente maduros. Si tienen que llegar a los supermercados occidentales deben cosecharse todavía inmaduros, lo cual es bueno para los negocios pero desastroso para su sabor. Quienquiera que tenga la suerte suficiente como para disfrutar de mangostanes que han madurado naturalmente directamente del árbol, se deleitará con su delicioso olor frutal y su exquisito sabor, del que se ha dicho que es como una mezcla de piña y melocotones o incluso que recuerda a fresas mezcladas con naranjas. La reina Victoria oyó hablar acerca del legendario fruto y supuestamente llegó a ofrecer una gran recompensa a cualquiera que le diera a probar un mangostán. Cacao: el alimento de los dioses Los monos son los principales dispersores de la vaina indehiscente (anfisarco) del árbol del chocolate (Theobroma cacao, Malvaceae) en el bosque lluvioso amazónico. Los ricos frutos coloreados de amarillo y naranja están protegidos por una gruesa y dura cáscara que es propia de los frutos que esparcen los primates. Al igual que en el mangostán, la parte interior comestible consta de una pulpa dulce, blanca y jugosa que rodea las grandes semillas. Sin embargo, aunque los murciélagos atacan los frutos, son incapaces de romper la cáscara. Una posible explicación para la posición caulicárpica de las vainas de cacao podría ser su gran tamaño y peso. El Theobroma cacao tiene su origen en los bosques pluviosos del Amazonas, pero durante milenios pueblos indígenas han cultivado y distribuido los valiosos árboles a través de Centroamérica y Sudámerica. Sus frutos son el origen del chocolate, que ya era un importante producto en tiempos precolombinos. Se decía que el emperador de los aztecas, Moctezuma II, no tomaba ninguna bebida que no fuera un chocolate caliente y espumoso aromatizado con vainilla y especias. Los españoles compartieron la afición de los aztecas por el chocolate y lo introdujeron en Europa, donde rápidamente se convirtió en una delicia muy apreciada. El chocolate no ha perdido nada de su atractivo en la actualidad. Nuestra admiración por su gran delicadeza probablemente se refleja mejor en el nombre latino de la planta, escogido por el famoso Carlos Linneo. Lo llamó Theobroma, que significa ‘alimento de los dioses’. El cacao, el principal ingrediente del chocolate, se obtiene de las semillas del árbol del cacao o cacaotero. Las habas o granos de cacao primero se fermentan, luego se trituran y muelen para formar el polvo del cual se extrae el sobrante de grasa, es decir, la manteca de cacao. El polvo seco de cacao resultante es la base de la bebida del chocolate y del chocolate sólido, que se prepara mezclando polvo de cacao con manteca de cacao, azúcar y

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aromatizantes. La manteca de cacao, una cara grasa vegetal, es también un ingrediente de dulces, jabones, cosméticos y ungüentos. Debido a su bajo punto de fusión, también se utiliza como base para supositorios. Además de sus saludables antioxidantes, se han identificado varios compuestos químicos psicoativos en el cacao, que pueden ser perfectamente los responsables de los legendarios poderes estimulantes del chocolate. Sin embargo, algunas investigaciones recientes sugieren que las concentraciones de estos compuestos químicos son demasiado bajas para tener un efecto significativo. La razón más probable por la que el chocolate nos hace felices es simplemente su combinación única de sabor, textura y aroma, que estimula la liberación de endorfinas en el cerebro, de la misma manera que lo hacen otros alimentos dulces. Las endorfinas son las hormonas del placer del propio cuerpo: algunas alivian el dolor mientras otras evocan sentimientos de felicidad, bienestar y éxtasis. El baobab Con sus enormes troncos hinchados, que almacenan agua para soportar los periodos de sequía, los baobabs (Adansonia spp., Malvaceae) son los árboles más icónicos de los paisajes áridos de África, Madagascar y Australia. Solo se conocen ocho especies de baobabs. Estas producen grandes vainas leñosas (anfisarcos), indehiscentes, marrones aterciopeladas y repletas de numerosas semillas embebidas en una copiosa pulpa harinosa. Esta deliciosa pulpa es nutritiva y rica en vitamina C, y se come como un dulce o se utiliza para preparar bebidas refrescantes que evocan el sabor frutal y agrio de las manzanas secas. La especie más famosa de todas es el baobab africano (Adansonia digitata). Los árboles maduros poseen enormes troncos que, para los primeros viajeros europeos, indicaban una gran edad y una significativa historia. Sin embargo, están formados principalmente de un tejido blando, almacenador de agua, y son mucho más jóvenes de lo que puede ser un roble inglés de tamaño similar. Su grotesca silueta no solo les ha dado a los baobabs una gran importancia cultural entre la gente nativa del continente, sino también el apelativo árbol al revés. En su ambiente natural, muchos animales pequeños se alimentan de la blanda parte interna de los frutos una vez que se parte la dura cáscara. Los frutos maduros intactos los consumen predominantemente los dispersores legítimos de los baobabs, entre ellos los monos, los babuinos y supuestamente los elefantes, los elands y los impalas.

Durio zibethinus (Malvaceae); durián, variedad cultivada; nativo del sudeste de Asia; fruto (cápsula loculicida); c. 25 cm de largo abajo: fruto entero; página siguiente: fruto abierto mostrando las grandes semillas envueltas en el delicioso y cremoso arilo. Como es propio de frutos dispersados por mamíferos, los durianes caen del árbol cuando maduran y comienzan a emitir un olor fuerte y rancio. Carpológicamente, el durián está entre una vaina indehiscente (anfisarco) y una cápsula loculicida. Solo se abre después de caer a través de una sola abertura muy angosta en el ápice, la cual ofrece a los animales el punto de apoyo para romper con fiereza la cápsula espinosa fragmentándola en cinco valvas. En la naturaleza los durianes atraen a toda una gama de animales grandes, incluyendo orangutanes, osos, panteras, tapires, rinocerontes y elefantes. A pesar de su olor, que la mayoría de las personas de occidente encuentran repugnante, en su tierra nativa, en el sudeste de Asia, el durián es considerado el «rey de las frutas». En un durián totalmente maduro, los arilos inicialmente gomosos y duros se convierten en cremosos con un sabor exquisito e indescifrable, que recuerda a una mezcla de crema, nueces, especias, bananas y cebollas.

El durián, el rey de los frutos El género Durio del sudeste asiático comprende 28 especies, ocho de las cuales son comestibles. La especie económicamente más importante de durián (que en malayo significa ‘fruto espinoso’), el Durio zibethinus, se ha cultivado en el sudeste de Asia durante siglos. Sus apreciados frutos pueden ser del tamaño de una pelota de fútbol y llegar a pesar hasta 3 kilos. En el exterior están protegidos por una cáscara agresivamente espinosa, de un color entre verde pálido y amarillento. Cuando maduran, los frutos caen del árbol y se rompen ligeramente desde el ápice hacia abajo a lo largo de distintas líneas preformadas, revelándose así como cápsulas loculicidas. En esta etapa los frutos también emiten su infame olor fétido,

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parecido a una mezcla de heces, calcetines sucios y ajo podrido. Resulta comprensible que la mayoría de los europeos no iniciados lo detesten y que esté prohibido en el metro en Singapur, pero en Asia todo el mundo disfruta del durián, y de hecho lo llaman «el rey de los frutos». Esta admiración, aparentemente sospechosa, no significa que en Asia no tengan un buen sentido del olfato, sino que denota la afición por el extraordinariamente delicioso sabor del interior de la cápsula maloliente. La parte comestible del durián lo constituyen varias semillas grandes, de color castaño, envueltas en un arilo funicular entre blanco o crema y amarillo dorado. Mientras que los frutos están inmaduros, los arilos son duros y desagradables al paladar; pero para cuando caen de los árboles, el duro tejido funicular se torna cremoso y con el sabor de una interesante mezcla de nueces, especias, bananas, vainilla y ―por raro que parezca― cebollas. El famoso naturalista del siglo XIX, Alfred Russel Wallace, una vez escribió acerca del durián: «Su consistencia y sabor son indescriptibles. La idea de una rica crema, como de mantequilla muy aromatizada con almendras, puede dar la mejor idea de él, pero entremezcladas con eso vienen ráfagas de sabor que traen a la mente queso crema, salsa de cebollas, jerez dulce y otras incongruencias». El durián es un buen ejemplo de un fruto adaptado a la dispersión por mamíferos. Su peso y coraza previene contra la posibilidad de que los animales pequeños, que son incapaces de tragar las semillas, se conviertan en ladrones de pulpa o depredadores de semillas. En su hábitat natural solo los grandes y más carismáticos animales del sudeste de Asia tienen la destreza y la fuerza suficientes para abrir las valvas de la cápsula, que están cargadas de semillas. Si un orangután siente un soplo fugaz del olor que llega de largas distancias, recorrerá un largo camino a través del bosque para ser el primero en encontrar la apreciada delicatessen. Pero los orangutanes tienen que ser rápidos. Los sabrosos arilos también son irresistibles para osos, tigres, civetas, venados y tapires, así como para los rinocerontes y elefantes asiáticos. Aunque si se hierven o tuestan se pueden comer, las grandes semillas del durián dependen de su protección química (veneno) en lugar de una protección física. Por eso, los animales descartan las semillas (orangutanes) o se las tragan y las defecan intactas. Tal vez por coincidencia, animales gigantes como los rinocerontes y los elefantes comparten el gusto por ciertos frutos con primates y otros animales. Sin embargo, hay frutos con características que sugieren firmemente algún tipo de coadaptación, especialmente con mamíferos de gran tamaño.

Carica papaya (Caricaceae); papaya, variedad cultivada; nativa de América tropical; fruto (pepo); sección longitudinal del fruto 12 cm de largo, semilla 6 cm de largo abajo: sección longitudinal del fruto; página siguiente: semilla (sarcotesta removida). El gran tamaño, la cáscara coriácea y la cavidad central con numerosas semillas cuyo fuerte sabor desecha la masticación, son indicadores del síndrome de dispersión megafáunico. La cubierta seminal se diferencia por tener una sarcotesta gelatinosa lubricante, haciendo que las semillas sean fáciles de tragar, y una capa interior dura con crestas afiladas y espinas que disuaden aún más la masticación.

Grandes frutos necesitan grandes bocas. El significado del síndrome de dispersión megafáunico En conjunto, los frutos adaptados a la dispersión por grandes mamíferos se ajustan al síndrome de dispersión por mamíferos. Sin embargo, muestran ciertas especializaciones que reflejan su preferencia por dispersores de gran tamaño. En 1982, Dan Janzen y Paul Martin agruparon estos rasgos particulares en el síndrome de dispersión megafáunico. La megafauna fue concebida para que incluyese animales con pesos corporales superiores a las 100 libras (45 kilos). El indicador más obvio del síndrome de dispersión megafáunico es el gran tamaño del fruto. Los frutos carnosos han evolucionado para que los consuman, sin que se pierdan las semillas, criaturas

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que sean capaces de metérselos enteros en la boca en lugar de comérselos por partes. Por lo tanto, los frutos carnosos indehiscentes que parecen demasiado grandes como para que los dispersen pequeños mamíferos son los candidatos más probables para el síndrome de dispersión megafáunico. Sus semillas son algunas veces grandes, como en los aguacates (Persea americana, Lauraceae) y mangos (Mangifera indica, Anacardiaceae), o pequeñas, como en las papayas (Carica papaya, Caricaceae). En algunos casos están físicamente salvaguardadas contra los molares trituradores por un duro endocarpio o cubierta seminal (chirimoyas y sus parientes, Annona spp., Annonaceae), o quedan protegidas químicamente por toxinas de sabor amargo o desagradable que hacen que nadie las mastique (aguacate, papaya). El primero es, generalmente, el caso de los frutos de cáscara dura, que exigen una masticación prolongada (como los tamarindos, Tamarindus indica, Fabaceae), mientras que el segundo es propio de frutos blandos que pueden aplastarse fácilmente al presionar la lengua contra el paladar (papayas). A menudo la germinación de semillas de plantas adaptadas a atraer dispersores megafáunicos mejora sensiblemente al pasar a través del tracto digestivo de un animal. Cuando se requieren grandes dispersores terrestres, la mejor manera que tienen los árboles para presentar sus frutos es dejarlos caer cuando están maduros, o incluso un poco antes. En los hábitats en los que los predadores terrestres, como los roedores, representan una amenaza sustancial, los árboles pequeños dispersados por megafauna a menudo mantienen sus frutos en las ramas durante varios meses. Los grandes mamíferos africanos y sus frutos Actualmente, los mayores animales terrestres vivos son los elefantes, rinocerontes e hipopótamos. No es entonces coincidencia que el síndrome de dispersión megafáunico encuentre su máxima expresión en África y Asia, donde estos animales todavía habitan. En África abundan particularmente los grandes herbívoros, los cuales también incluyen frutos en su dieta. De hecho, los rumiantes, como jirafas y antílopes, y los no rumiantes, como elefantes y rinocerontes, están entre los dispersores de semillas más importantes de las sabanas africanas. Los frutos de muchas leguminosas, especialmente de las acacias (Acacia spp., un género muy amplio, que ha sido recientemente dividido en cinco géneros), están adaptados específicamente para atraer a estos animales. Normalmente, en momentos en los que hay poco pasto disponible, los árboles producen grandes vainas indehiscentes (cámaras) que pesan más de 50 gramos y que disponen de una cáscara coriácea marrón que posee un olor característico que cautiva incluso al ganado. Puesto que los herbívoros son ciegos al color, los frutos marrones pasan desapercibidos, pero son ricos en carbohidratos digeribles y en proteínas; además, contienen semillas lisas extremadamente duras que pueden resistir la trituración de fuertes molares. Los frutos pueden permanecer en el árbol, pero a menudo caen al suelo tan pronto como maduran para facilitar que sus grandes dispersores terrestres puedan acceder a ellos. Al comer y digerir los frutos indehiscentes, los animales no solo liberan las semillas de su envoltorio, sino que también matan cualquier insecto comedor de semillas (como gorgojos o brúquidos) que pueda haber atacado los frutos antes de la dispersión. Algunas leguminosas dispersadas por elefantes son conocidas por depender del

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página anterior: Kigelia africana (Bignoniaceae); árbol salchicha; nativo de África tropical; fruto; 60 cm de largo. Con su delgada pero dura piel y su sólida pulpa fibrosa probablemente lo más apropiado sería clasificarlo como un anfisarco. Puede llegar a medir 1 m de longitud y pesar hasta 10 kg. Su enorme tamaño y su pulpa rica en celulosa indican que se ha adaptado a la dispersión por grandes herbívoros, como elefantes e hipopótamos. Elefantes africanos de bosque (Loxodonta cyclotis) alimentándose de los frutos de Balanites wilsoniana (Zygophyllaceae). Estudios científicos han demostrado que los elefantes son los únicos dispersores efectivos de los frutos de este raro árbol africano. Son los únicos animales capaces de tragar los grandes huesos de las drupas entre verdes y marrones, asegurando tanto la dispersión a larga distancia como la eliminación de la pulpa. Esto último desempeña un papel significativo en la supervivencia de plántulas, ya que las plantas que germinan a partir de semillas no dispersadas por elefantes tienen más probabilidades de caer presa de las bacterias y hongos que se alimentan de la pulpa podrida.

servicio de control biológico de plagas que proporciona el tracto digestivo del animal. Sin dicho servicio, la mayoría de las semillas caería presa de una infestación de insectos. Las semillas que han pasado a través del intestino de un elefante también germinan mucho mejor, un fenómeno que puede observarse en muchos otros frutos endozoócoros, ya sean estos dispersados por aves o mamíferos. Los ácidos digestivos y enzimas eliminan la pulpa perecedera, que, de otra manera, provocaría infecciones fúngicas y bacterianas y debilitaría las duras cubiertas seminales, haciendo más fácil la protrusión del embrión. En sus respectivos hábitats originales, tanto el elefante africano de bosque (Loxodonta cyclotis) como el elefante africano de sabana (Loxodonta africana) son grandes dispersores terrestres. Los frutos de algunas plantas dependen principalmente, o incluso exclusivamente, de estas especies animales, ―cada vez más amenazadas―, para su dispersión. Salchichas que crecen en los árboles En las sabanas y bosques secos del África tropical hay un árbol con diásporas de aspecto muy curioso. Conocido como «árbol salchicha», la Kigelia africana (Bignoniaceae) cuelga sus grandes frutos del dosel como salchichas gigantes suspendidas de largos y gruesos cordones. Sus extraños frutos pueden llegar a medir 1 metro de largo, con un diámetro de 18 centímetros y un peso de 10 kilos. Su enorme tamaño, su color marrón verdoso y su fibrosa pulpa, rica en celulosa, indican una adaptación a la dispersión por herbívoros muy grandes y con habilidad para digerir celulosa. Los frutos sirven de alimento supuestamente para elefantes e hipopótamos, así como para cerdos salvajes, puercoespines, monos y babuinos. Entre este ilustre grupillo de potenciales dispersores, los elefantes africanos de sabana son probablemente los más efectivos, debido a sus grandes áreas de distribución y largo tiempo de retención intestinal. Hasta la fecha no hay investigaciones científicas detalladas que documenten el grado de dependencia de la Kigelia africana respecto a la dispersión por elefantes. Sin embargo, hay un árbol africano que depende enteramente de los elefantes para la dispersión de sus frutos. Es la llamada Balanites wilsoniana, un miembro de la familia del abrojo (Zygophyllaceae). Frutos que solo los elefantes saben apreciar La Balanites wilsoniana es un árbol alto caducifolio de los bosques lluviosos de África, que se distribuye desde Costa de Marfil hasta Kenia. Con una altura de hasta 40 metros y una amplia copa, la especie forma parte del dosel superior del bosque lluvioso. Durante la estación de fructificación, los árboles producen grandes drupas marrones verdosas de aproximadamente 9 x 6 centímetros, que caen al suelo al madurar emitiendo un desagradable olor a levadura. Después de caer, las drupas permanecen frescas durante más o menos un mes, esparcidas debajo del árbol parental esperando a ser esparcidas. Con respecto al dispersor, el fruto no tiene muchas opciones. El hueso, de una sola semilla, dentro de cada drupa es de 8,8 x 4,7 centímetros, y es demasiado grande para la mayoría de los potenciales dispersores endozoócoros. Además del tamaño de sus huesos, los frutos también contienen compuestos químicos tóxicos que mantienen a raya a los posibles ladrones de pulpa y predadores de semillas.

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Varios estudios científicos, mediante el uso de observaciones indirectas y de trampas con cámaras, han probado que los únicos animales que comen y dispersan los frutos de Balanites wilsoniana son los elefantes africanos de bosque (Loxodonta cyclotis). La fructificación coincide con la estación seca de verano, cuando las hojas frescas y las gramíneas son menos abundantes. Es entonces cuando los elefantes buscan activamente un grupo de árboles tras otro para poder saborear sus nutritivos frutos, su pulpa rica en grasa y sus proteínas. Aunque un pequeño porcentaje (3%) de las semillas no dispersadas también germina, las plántulas tienen una tasa de supervivencia muy baja (16%); pero después de pasar por el tracto digestivo de un elefante, la germinación no solo se acelera sino que también mejora enormemente (55%). Además, las plántulas que crecen a partir de semillas dispersadas tienen una probabilidad más alta de supervivencia. Los roedores recolectores-almacenadores también ayudan a esparcir unas pocas semillas de Balanites wilsoniana, pero su contribución es insignificante. Solo los elefantes de bosque ofrecen a este árbol tan raro un servicio de dispersión altamente efectivo garantizando la regeneración de las poblaciones existentes y posiblemente también el establecimiento de nuevas. El reclutamiento limitado solo a semillas no diseminadas no podría mantener la densidad poblacional actual.

Borassus aethiopum (Arecaceae); palma elefante; nativa de las sabanas secas de África; hueso del fruto (drupa); c. 6 cm de largo. Con una altura de hasta 30 metros, esta especie es la palma más alta de África. Produce grandes drupas de color naranja, que emiten un fuerte olor cuando maduran y que ha sido vinculado a la turpentina. El peculiar olor y la pulpa fibroso-carnosa que cubre el masivo hueso indican una coadaptación a los elefantes como dispersores. Los elefantes africanos de sabana (Loxodonta africana) son en realidad aficionados al fruto y desempeñan un importante papel en su dispersión. Los babuinos (Papio anubis) también comen los frutos, pero como tienen la boca muy pequeña, lo más probable es que actúen como ladrones de pulpa en lugar de proporcionar un servicio efectivo de dispersión.

Cuando los elefantes desaparezcan La enorme dependencia de Balanites wilsoniana de los elefantes de bosque como dispersores de sus semillas sugiere que la supervivencia a largo plazo de la especie depende de la presencia continuada de estos carismáticos animales. Los elefantes y sus parientes extintos han sido parte de la fauna de África durante más de cincuenta millones de años. En el siglo pasado, las poblaciones de elefante africano han ido disminuyendo rápidamente y de forma continua debido a la destrucción de sus hábitats, la caza y otras dificultades impuestas a estos majestuosos animales por la población siempre creciente del Homo sapiens. La desaparición de los elefantes de muchos hábitats ha dejado poblaciones de Balanites wilsoniana sin el servicio, para ellos vital, de su dispersor coadaptado. Hay otras especies de plantas cuya mengua se ha vinculado a la disminución de los elefantes. Las especies Sacoglottis gabonensis (Humiriaceae) e Irvingia gabonensis (Irvingiaceae), ambas árboles del oeste de África, dependen de los elefantes por las mismas razones que la Balanites wilsoniana. Producen drupas con huesos tan grandes que difícilmente podrían pasar a través de una faringe más pequeña que la de un elefante. Curiosamente, como en Balanites wilsoniana, sus frutos maduros despiden un aroma a levadura mientras están en el suelo, lo que sugiere que esta señal olfatoria específica, así como la fibrosa pulpa y las grandes semillas (o huesos), son en general indicativos de dispersión por elefantes. Un reflejo de los millones de años de presencia de elefantes en la región es la existencia de muchos más ejemplos de frutos con semillas de gran tamaño en África tropical que parecen estar destinados a los elefantes. Entre estos se encuentran miembros de las Sapotaceae (Tieghemella heckelii, Baillonella toxisperma), las Arecaceae (Borassus aethiopum, Phoenix reclinata), la Klainedoxa gabonensis (Irvingiaceae), la Panda oleosa (Pandaceae) y el mamey africano (Mammea africana, Clusiaceae; un pariente del mangostán). Ciertas observaciones de

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Orycteropus afer (Orycteropodidae); cerdo hormiguero; nativo de África; a pesar de su nombre aardvark en lengua afrikáans, traducido como ‘cerdo de tierra’, este distintivo mamífero nocturno no está relacionado con los cerdos. Su dieta, que consiste casi exclusivamente en hormigas y termitas, también incluye un fruto particular, el pepino de aardvark. Una hierba anual de la familia de la calabaza (Cucurbitaceae), el pepino del cerdo hormiguero (Cucumis humifructus), entierra sus carnosos frutos en el suelo, donde pueden permanecer varios meses sin pudrirse. Durante la estación seca, cuando el agua escasea, el pepino del cerdo hormiguero emite un aroma que atrae específicamente al cerdo hormiguero, al cual los suculentos frutos proporcionan una preciosa fuente de agua. Puesto que el cerdo hormiguero es el único animal que puede localizar y desenterrar sus frutos, Cucumis humifructus es totalmente dependiente de este para la dispersión de sus semillas.

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campo han mostrado que las poblaciones de los árboles africanos con frutos dispersados por elefantes comienzan a decaer en cuestión de décadas si se les priva de su dispersor. En vista de la disminución de las poblaciones de elefantes, la comprensión de las relaciones entre estas plantas y sus mutualistas es vital para su conservación. Los elefantes no son los únicos miembros de la megafauna de África que, durante el curso de la evolución, han tenido gran importancia como dispersores de semillas. Con 40-65 kilos el cerdo hormiguero puede ser un megafáunico de peso ligero, pero este mamífero de aspecto peculiar representa, literalmente, la única posibilidad de supervivencia del pepino del cerdo hormiguero. El cerdo hormiguero y su pepino El pepino del cerdo hormiguero o pepino aardvark (Cucumis humifructus) de las regiones de sabanas secas de África meridional hace algo muy inusual: es el único miembro de la familia de la calabaza (Cucurbitaceae) que entierra sus frutos. En cuanto las flores han sido polinizadas, sus pedicelos se alargan rápidamente empujando el ovario hacia abajo y dentro del suelo, donde maduran los frutos. Este hecho por sí mismo no sería excepcional, pero el Cucumis humifructus parece haber desarrollado una relación más bien exclusiva con el enigmático cerdo hormiguero (Orycteropus afer, que significa ‘pie escarbador’). El pepino del cerdo hormiguero es una planta anual que entierra su fruto, grande (5 cm) y nudoso, de un color galleta pálido, a una profundidad de entre 10 y 30 centímetros. Cuidadosamente sincronizados para coincidir con la estación seca, las partes de la planta que están al aire libre mueren y los frutos maduran. Los pepinos del cerdo hormiguero están equipados con una cáscara dura e impermeable que les permite permanecer intactos en su escondite subterráneo durante muchos meses sin pudrirse. Los frutos emiten un aroma que se filtra través del suelo. Solo el cerdo hormiguero o aardvark (‘cerdo de tierra’ en afrikáans) tiene una nariz que puede detectar este aroma y unas uñas lo suficientemente fuertes como para escarbar y sacar los frutos de la tierra seca. Más allá de la estación de fructificación del Cucumis humifructus, el cerdo hormiguero se alimenta exclusivamente de hormigas y termitas. Sin embargo, en la estación seca, cuando una visita a uno de los raros pozos de aguas estancadas se convierte en una aventura peligrosa, los jugosos frutos de la cucurbitácea proporcionan al cerdo hormiguero una preciosa fuente de agua. En compensación, el hábito del cerdo hormiguero de enterrar su excremento asegura que las semillas, ingeridas intactas con la jugosa pulpa, se planten con una buena dosis de fertilizante. Sea el resultado de una coadaptación estricta o un callejón evolutivo sin salida, al depender de un solo animal para la dispersión de sus semillas el pepino del cerdo hormiguero ha desarrollado una de las estrategias de dispersión menos dispendiosas. Sin embargo, este método no deja de tener sus riesgos. Si el cerdo hormiguero se extingue, el Cucumis humifructus casi seguramente tendrá el mismo destino. El pepino del cerdo hormiguero y los pocos frutos dispersados estrictamente mediante elefantes son evidentemente ejemplos raros de relaciones extremadamente especializadas entre frugívoros y frutos en los que se ve envuelta la megafauna. También hay algunos casos extraordinarios que pueden encontrarse fuera de África.

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Mallotus nudiflorus y los rinocerontes indios El Mallotus nudiflorus (anteriormente Trevia nudiflora, Euphorbiaceae) es un árbol caducifolio alto que comúnmente se encuentra en los bosques ribereños de la India, Nepal y el sur de China. Sus grandes y duros frutos de color pálido resultan poco atractivos para la mayoría de los frugívoros en el área, incluyendo monos, murciélagos y aves. Para solucionar el enigma del dispersor natural de los frutos de Mallotus nudiflorus, dos zoólogos, Eric Dinerstein y Chris Wemmer, llevaron a cabo un detallado estudio científico. Sus resultados, publicados en 1988, demostraron que el único animal con un gusto por las amargas drupas era el rinoceronte indio (Rhinoceros unicornis). El Mallotus nudiflorus deja caer sus frutos durante la estación lluviosa del monzón (entre junio y octubre) cuando estos se convierten en el alimento preferido del rinoceronte indio. Además, este árbol, que no tolera la sombra, se beneficia enormemente de la costumbre del rinoceronte de ser asiduo a un mismo tipo de «letrina», dado que suele escoger principalmente praderas abiertas, donde la abundante luz y una ayuda generosa de nutritivo estiércol garantizan la rápida germinación y el crecimiento de las plántulas directamente de las pilas de este estiércol. Los frutos no ingeridos normalmente se pudren debajo del árbol madre; aun si sus semillas germinan, sus posibilidades de sobrevivir a la sombra del dosel del bosque son escasas. Por lo tanto, la distribución, regeneración y mantenimiento de poblaciones de Mallotus nudiflorus se puede atribuir casi por completo a la actividad de una sola especie animal. El vital y exclusivo servicio que proporciona el rinoceronte indio prueba una vez más la importancia de la dispersión megafáunica.

Mallotus nudiflorus (Euphorbiaceae); nativa del este y sudeste de Asia; frutos (drupas); cuando las duras y amargas drupas de 4,5 cm de largo maduran en la estación del monzón se convierten en el alimento preferido del rinoceronte indio (Rhinoceros unicornis). El hecho de que los frutos ignorados por los rinocerontes usualmente se pudren debajo del árbol sugiere que estos carismáticos animales son los únicos dispersores efectivos de Mallotus nudiflorus; la fotografía muestra frutos inmaduros secos de un espécimen de Camboya depositado en el herbario de Kew.

La Nitraria billardierei y los emúes La Nitraria billardierei (Nitrariaceae) es un arbusto de Australia que tolera la sal; de hecho crece en suelos salinos, por lo que la pulpa de las pequeñas drupas rojas o amarillas es rica en sal. Los frutos comestibles, que saben a uvas saladas, formaban parte de la alimentación de los aborígenes. Los emúes (Dromaius novaechollandiae) son, según se dice, los dispersores principales del arbusto Nitraria billardierei. Hay mamíferos que también comen estos frutos, pero el paso a través del tracto digestivo de los emúes no voladores tiene de lejos una influencia más beneficiosa para la germinación de las semillas. Tomates de Galápagos y tortugas gigantes Las islas Galápagos son el hogar de dos especies endémicas de tomate, el Solanum cheesmaniae y el Solanum galapagense. Un estudio en los años sesenta, cuando ambos taxones fueron tratados como una sola especie, descubrió que las semillas de estos tomates de Galápagos están sujetas a una dormancia física indefinida debido a una cubierta seminal extremadamente gruesa que impide la germinación. Aunque varios animales comen sus bayas, las semillas solo germinan después de pasar a través del tracto digestivo de una tortuga gigante (Geochelone elephantopus), un viaje que puede durar entre una y tres semanas. Solo la exposición de las semillas a una fuerte solución de hipoclorito de sodio, que erosiona la cubierta seminal, podría estimular un incremento comparable en la germinación. El estudio concluyó, por

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abajo: Nitraria billardierei (Nitrariaceae); nativo de Australia; planta con frutos (drupas); los principales dispersores de los carnosos frutos son los emúes (Dromaius novaehollandiae). Los frutos comestibles forman parte de la alimentación básica de los aborígenes. Puesto que la Nitraria billardierei crece sobre todo en suelos salinos, sus frutos, que se tornan rojos al madurar, tienen un agradable sabor dulce pero ligeramente salado. más abajo: Geochelone elephantopus (Testudinidae); tortuga de las Galápagos; endémica de las islas Galápagos; debido a su dieta vegetariana, la tortuga gigante de las Galápagos, la más grande de las tortugas vivientes, es un importante dispersor de semillas en las islas del archipiélago.

tanto, que la tortuga gigante podría ser un socio fundamental de los tomates de Galápagos, tanto por romper la dormancia de sus semillas como por su dispersión. Más parejas inseparables Incluso a una escala global, se conocen muy pocos ejemplos en los que una especie de planta depende de una sola especie animal, grande o pequeña, para la dispersión de sus semillas. La nuez de Brasil (Bertholletia excelsa, Lecythidaceae) y el agutí (Dasyprocta agouti) de Sudamérica ya han sido anteriormente mencionados. Curiosamente, hace poco se ha documentado otro caso notable de mutualismo obligado en Sudamérica. Esta extraña pareja está formada por un muérdago peculiar y un mamífero todavía más peculiar. La mayoría de los muérdagos son hemiparásitos de ramas de árboles. Taxonómicamente pertenecen al orden Santalales, donde se distribuyen en tres familias: Santalaceae (incluyendo Viscaceae), Loranthaceae y Misodendraceae. Aunque los muérdagos dependen de la dispersión animal ―esto es así para la mayoría de ellos―, son exclusivamente ornitocoros. Al menos, esa era la visión general hasta que, en el número de diciembre del 2000 de la prestigiosa revista científica Nature, se describió una excepción muy inusual. En los bosques templados de la Argentina meridional, en el Distrito de los Lagos, los científicos descubrieron que los frutos verdes del muérdago lorantáceo Tristerix corymbosus se distribuyen únicamente gracias a un marsupial nocturno endémico llamado Dromiciops australis. Pese a que apenas es más grande que un ratón, el Dromiciops australis no solo ayuda a dispersar las semillas del muérdago, sino que también se ha demostrado que el paso de estas a través del diminuto tracto digestivo del frugívoro es un proceso crítico para su germinación. Mientras que la germinación de semillas que se limpiaron manualmente fracasó, más del 90% de las semillas recolectadas de las heces del marsupial germinaron. Lo interesante es que el Dromiciops australis es el único miembro vivo de la familia Microbiotheridae, un linaje marsupial cuyo origen se cree que data del tiempo en el que aún existía el supercontinente meridional llamado Gondwana, que se formó hace unos 500 millones de años y comenzó a fragmentarse de nuevo hace unos 156 millones de años. El Tristerix es considerado uno de los géneros existentes más primitivos de las Loranthaceae, una familia que data del Cretácico medio (hace entre 65 y 142 millones de años). Es improbable que la combinación de estos dos socios antediluvianos sea una coincidencia. El estrecho mutualismo entre el Dromiciops australis y el Tristerix corymbosus más bien representa la huella primitiva de una relación coadaptativa otrora próspera entre marsupiales y muérdagos lorantáceos. Considerando que los linajes de las aves involucrados en la dispersión de semillas lorantáceas se originaron hace solo unos 20 o 25 millones de años, los ancestros del Dromiciops australis podrían haber estado dispersando semillas de muérdagos durante muchos millones de años antes de que las aves los reemplazaran. Hasta que la muerte nos separe Como se ha descrito anteriormente, la coevolución entre frutos carnosos y frugívoros ha sido siempre difusa y, por lo tanto, impidió el desarrollo de estrictos mutualismos frutoanimal. Por ello, todos los casos en los que una especie de planta ha venido a depender de una única especie animal para la dispersión de frutos son practicamente la herencia de

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asociaciones que anteriormente eran más diversas y que incluían no una sino varias especies de animales dispersores, ahora extintos. Naturalmente, este escenario al límite nos lleva a preguntarnos qué pasaría si la última especie dispersora de una planta también se extinguiese. En casos extremos, como el del Cucumis humifructus, cuyos frutos subterráneos hacen imposible que las semillas que no se han diseminado establezcan una nueva planta, la extinción del cerdo hormiguero probablemente también significaría el fin del pepino del cerdo hormiguero. Sin embargo, ¿tendrían otras especies de plantas dependientes de animales, con biologías reproductivas menos complicadas, una mayor probabilidad de supervivencia si perdieran todos sus dispersores naturales? El dodo y el tambalacoque, un cuento de libro En la isla Mauricio, en el océano Índico occidental, crece un peculiar árbol endémico llamado tambalacoque. Se piensa que en 1973 quedaban solo trece árboles maduros del tambalacoque, un miembro de la familia del zapote (Sapotaceae), por lo que se lo consideró una especie condenada. En 1977, el folclore local y el estado lamentable de este extraño árbol inspiraron a Stanley Temple para plantear la hipótesis de que la extinción del dodo (Raphus cucculatus) en el siglo XVII pudo haber sido causada por la desaparición del tambalacoque o, en términos botánicos, Sideroxylon grandiflorum (anteriormente Calvaria major). El dodo era una de las numerosas aves caminadoras conocidas solo en Mauricio y en las islas adyacentes. Su largo aislamiento en estas islas sin predadores condujo a la ingenua ave a perder no solo la habilidad de volar sino también de defenderse. Su nombre derivaba de la palabra holandesa dodoor (‘haragán’), indicando que con un peso de hasta 23 kilos la corpulenta ave era prácticamente incapaz de volar si pretendía huir, lo que la convertía en una presa fácil para los hambrientos (y aburridos) marineros. Lenta, y no preparada para enfrentarse a predadores, el dodo tenía que vigilar sus huevos para que los animales no nativos, como gatos, ratas y cerdos, no se los comiesen. Antes de su extinción definitiva, que ha sido datada en el año 1690, el dodo supuestamente comía los frutos del árbol del tambalacoque como parte de su dieta. Las verdes drupas, de 5 centímetros de largo, están formadas por un hueso extremadamente duro cubierto por una capa fina (5 milímetros) de una pulpa carnosa y tenaz. El folclore mauriciano afirma que el dodo era el único dispersor de los frutos del tambalacoque, cuyas semillas solo eran capaces de germinar después de que los huesos de las drupas pasaran a través del tracto digestivo del animal. En un intento por convertir el folclore en ciencia, Temple llevó a cabo un experimento simple durante el cual alimentó forzosamente a pavos con trece huesos de tambalacoque. De las diez semillas que permanecieron intactas, germinaron tres. Desde un punto de vista científico, el pequeño tamaño muestral y la ausencia de un control (huesos no digeridos) deberían haber hecho que sus resultados se considerasen insignificantes. Sin embargo,Temple propuso un mutualismo obligado como resultado de la coevolución entre el dodo y el tambalacoque y argumentó que los endocarpos de los árboles tenían que sufrir un tratamiento abrasivo en el estómago de un dodo antes de que las semillas pudieran germinar. Probablemente debido a que el famoso dodo estaba involucrado en el experimento, Temple consiguió publicar su intrigante pero errónea hipótesis en una de las revistas científicas más

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página anterior: Sideroxylon grandiflorum (Sapotaceae); árbol de tambalacoque; endémico de la isla Mauricio en el océano Índico; tres drupas secas (abajo), hueso (cortado en tres pedazos) y semillas (derecha arriba). En su momento se creía que los huesos de pared leñosa, que es extremadamente gruesa, habían dependido de la abrasión del estómago del famoso dodo para que las semillas pudieran germinar. Sin embargo, el estómago del dodo era tan fuerte que probablemente destruía el hueso con la semilla incluida. Parece más plausible que otros miembros de la Çextraordinaria fauna de Mauricio, la mayoría extinta desde que la isla fue descubierta, ayudaran a dispersar las semillas del tambalacoque. Raphus cucculatus (Columbidae); dodo; otrora endémico de Mauricio, ahora extinto; emparentado con las tórtolas y las palomas, esta ave caminadora extinta casi alcanzaba un metro de largo. Desde que Lewis Carrol incluyó la mítica ave en su libro Alicia en el país de las maravillas, el dodo ha adquirido gran fama, convirtiéndose en un símbolo icónico de la extinción. Poco se sabe acerca de su dieta, pero probablemente era un granívoro y no un frugívoro dispersor de semillas.

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prestigiosas del mundo, asegurando que se trataba de un ejemplo estándar de un mutualismo obligado entre fruto y frugívoro de los que se citaban en numerosos libros de texto. Antes y después de las audaces afirmaciones de Temple ha habido otros que han documentado la germinación de las semillas de huesos de tambalacoque sin una abrasión previa, así como la presencia de un número considerable de árboles jóvenes de esta especie en la naturaleza. Esto último indica que al menos debe darse algún tipo de dispersión, tal vez llevada a cabo por animales introducidos por el hombre. Sin quitar el carnoso mesocarpio, las infecciones bacterianas y fúngicas atraídas por la pulpa en descomposición seguramente destruirían las semillas del tambalacoque, un punto vulnerable que no solo se restringe al Sideroxylon grandiflorum. La importancia de la extracción total de la pulpa para la germinación exitosa de la semilla se ha demostrado en muchas especies de frutos carnosos. Asumiendo que el dodo comía los frutos del tambalacoque, su estómago, extremadamente fuerte, podría haber destruido la mayoría de los huesos que tragaba. Se sabe muy poco sobre la dieta del dodo, y bien podría haber sido un granívoro destructivo en vez de un frugívoro útil. Además, hay otros animales extintos, como los grandes loros de pico largo (Lophopsittacus mauritianus) y la tortuga gigante (Geochelone sp.), que podrían haber sido dispersores importantes del tambalacoque. La teoría de Temple, aunque generalmente rechazada hoy en día por no tener fundamento, no podrá ser nunca rechazada totalmente debido a la ausencia permanente del dodo y de muchos otros extraordinarios endemismos mauricianos que compartieron su deplorable destino. Temple pudo haber seleccionado un mal ejemplo con el dodo y el árbol de tambalacoque. Sin embargo, el corazón de su argumento, es decir, que el árbol estaba en declive porque había perdido sus dispersores naturales, parece convincente en vista de la extinción masiva que ha devastado la fauna nativa mauriciana. Desde entonces, la aterradora idea de que la desaparición de una especie vegetal podría estar vinculada a la total extinción de un animal ha generado mucho debate. Hoy, más que nunca, somos conscientes de la crisis de la extinción inducida por humanos, provocada por un crecimiento exponencial de la población mundial. La velocidad de la expansión humana solo es equiparable al ritmo de desaparición de los hábitats naturales, de la contaminación atmosférica y al paso en que los recursos son sobreexplotados, por nombrar solo unos pocos efectos colaterales que acompañan el crecimiento de la sobrepoblación de la Tierra por el Homo sapiens sapiens. No debería sorprendernos, por lo tanto, que el escenario general representado por Temple se aplique a un número creciente de plantas y a sus animales mutualistas. Los grandes mamíferos son particularmente vulnerables a la perturbadora actividad humana, debido a sus largos tiempos generacionales y a su alta demanda de alimento, la cual requiere a su vez un territorio grande donde habitar e implica una densidad de población baja. Por lo tanto, en cualquier hábitat, al incrementarse el tamaño corporal del animal disminuyen tanto la diversidad como la abundancia de especies animales. Por ello, las plantas coadaptadas a la megafauna tienen una probabilidad limitada de sustituir la pérdida de una especie dispersora importante, como queda demostrado por los árboles que han dispersado los elefantes en África.

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Frutos anacrónicos La evolución es un proceso lento. Dependiendo de su grado de complejidad, el desarrollo de caracteres coadaptativos como respuesta a un grupo específico de dispersores ha llevado entre cientos de miles y muchos millones de años. Si los animales dispersores claves se extinguen, podrían ser seguidos rápidamente por sus subordinados verdes. Si una planta logra sobrevivir de alguna manera sin su animal mutualista, mantendrá la expresión de las características coadaptativas que una vez hicieron de su antiguo pacto un éxito. De hecho, debido a la lentitud de la respuesta evolutiva, este comportamiento anacrónico está destinado a persistir durante mucho tiempo. En 1982, los ecológos Dan Janzen y Paul Martin propusieron una teoría que pretendía explicar por qué ciertos frutos endozoócoros del Nuevo Mundo no poseen dispersores naturales aparentes. Casi como una versión botánica de El mundo perdido de sir Arthur Conan Doyle, Janzen y Martin propusieron la hipótesis de que muchas especies de árboles americanos producen frutos que están adaptados a la dispersión por bestias de la era glacial hace tiempo extintas. Hasta hace 13.000 años, hacia finales del Pleistoceno (hace entre 11.550 y 1,8 millones de años), cuando la última glaciación llegó a su fin, Norteamérica se jactaba de una megafauna mucho más rica que la actual de África. La antigua colección de fieras de dispersores megafáunicos potenciales incluía caballos salvajes nativos, camellos y tapires, al lado de criaturas fantásticas como los gonfoterios (criaturas parecidas a elefantes con cuatro colmillos), mastodontes y mamuts lanudos de hasta diez toneladas de peso, perezosos gigantes terrestres, los elefantes modernos más grandes, gliptodontes (parientes gigantes del armadillo del tamaño de un coche pequeño), osos de hocico corto gigantes de casi dos veces el tamaño de un oso pardo, bisontes gigantes, jabalíes gigantes, castores gigantes y tortugas gigantes. Hacia el final de la última era glacial, estas grandes bestias habían habitado todo el hemisferio occidental durante casi toda la era Mesozoica, que abarca los últimos 65 millones de años hasta el presente. El Cenozoico comenzó con la desaparición de los dinosaurios en el límite Cretáceo-Terciario. El llamado evento K-T (Cretáceo-Terciario), que probablemente consistió en el impacto de un gran cometa contra la Tierra, causó la extinción del 70% de todas las especies del planeta, incluyendo los dinosaurios y la mayoría de los grandes animales terrestres. Esta catástrofe abrió la oportunidad a los mamíferos para propagarse a partir de formas más bien pequeñas no descritas y producir un grupo increíblemente diverso de animales que conquistaron tierra, mar y aire, convirtiendo así la era Cenozoica en la llamada Edad de los Mamíferos. A pesar de su fenomenal éxito, que duró muchos millones de años, alrededor de hace 13.000 años y en un periodo de unos pocos milenios, lo que en tiempo geológico no representa ni siquiera un abrir y cerrar de ojos, desaparecieron tres cuartos de todas las especies e individuos de la megafauna del Pleistoceno en el Nuevo Mundo.Todos los grandes megaherbívoros sobrepasaban los 1.000 kilos de peso y sus excepcionalmente grandes predadores, como el gigante oso de hocico corto (Arctodus simus), el león americano (Panthera leo atrox) y al menos dos especies de guepardos americanos (Miracinonyx inexpectatus, M. trumani), varias especies de gatos de dientes de sable, incluyendo el tigre de diente de

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Frutos (cámaras) de leguminosa americana (Fabaceae) cuyos dispersores coadaptados están entre la megafauna pleistocénica extinta: arriba: Enterolobium cyclocarpum; guanacaste; nativo de América tropical, el árbol nacional de Costa Rica; diámetro 8 cm. Los frutos, que resultan atractivos para los caballos modernos que se introdujeron en la región, en su momento fueron probablemente dispersados por herbívoros parecidos a equinos ya extintos. abajo: Gleditsia triacanthos (Fabaceae); acacia de tres espinas; nativa del este de Norteamérica. Estas largas vainas indehiscentes tienen una cáscara coriácea y disponen de una capa de pulpa comestible alrededor de las numerosas semillas duras. Hoy en día solamente el ganado introducido por los seres humanos, como vacas y caballos, se comen los frutos, adaptados para ser dispersados por los grandes herbívoros de la era glacial.

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

Frutos (cámaras) de leguminosas sudamericanas (Fabaceae) cuyos dispersores coadaptados están entre la megafauna extinta del Pleistoceno: arriba: Cassia grandis; caña fístula; nativa de Centroamérica y Sudamérica y el Caribe. abajo: Hymenaea courbaril; guapinol, jatoba; nativo de Centroamérica y Sudamérica y el Caribe. Ambas especies producen vainas leñosas, duras y de olor penetrante, que contienen una pulpa comestible harinosa (guapinol) o resinosa y pegajosa (caña fístula). Mientras los frutos de la caña fístula pueden ser de más de 50 cm de largo y contienen muchas semillas, los del guapinol solo llegan a medir entre 10 y 20 cm de largo y albergan como mucho siete semillas grandes. Las vainas de ambas especies persisten en los árboles o se pudren en el suelo sin que se las transporte lejos de los árboles maternos.

Frutos carnosos

sable (Smilodon), y los lobos terribles (Canis dirus), desaparecieron. La extinción súbita de la megafauna americana debió de dejar a muchas plantas coadaptadas sin sus dispersores. Actualmente, nos encontramos con muchas plantas del Nuevo Mundo cuyas intrigantes características frutales y seminales pueden explicarse solo a la luz de la megafauna extinta del Pleistoceno. De alguna manera se las arreglaron para sobrevivir sin sus socios dispersores, con quienes compartieron el mismo hábitat durante millones de años. En el corto espacio de tiempo que ha transcurrido desde la extinción de las grandes bestias, estas plantas no han desarrollado todavía una respuesta extensiva a la ausencia de sus dispersores. La comparación de Janzen y Martin de los frutos del Nuevo Mundo, que ellos sospechaban que eran anacrónicos, con los frutos que «se parecían, olían y sabían como aquellos que comían los grandes animales dispersores de semillas de África» los llevó a definir el término general «síndrome de dispersión megafáunico». De acuerdo con su hipótesis, los frutos anacrónicos caen dentro del síndrome de dispersión megafáunico, mientras que al mismo tiempo ciertos indicadores ecológicos sugieren que sus socios dispersores están ausentes. Los signos más obvios son los frutos que se pudren debajo del árbol parental o que son dispersados ineficientemente por animales vivos, como pequeños roedores para los cuales los frutos parecen sobredimensionados. El consumo de frutos, que permanecerían de otra manera intactos, por el ganado introducido por humanos se considera también un signo de anacronismo: caballos y vacas aparentemente llenando el vacío dejado por mastodontes y por otros animales. Las plantas con frutos anacrónicos que han quedado para ser dispersados únicamente por la gravedad (incluyendo el agua corriente) tienen una distribución irregular o restringida, que está a menudo limitada a los terrenos inundables. Los candidatos más probables para la dispersión megafáunica son los miembros de la familia de las leguminosas (Fabaceae), que producen grandes vainas de cáscara dura, indehiscentes y llenas de pulpa (cámaras) con semillas duras, similares a sus parientes de África que se han adaptado a los elefantes y antílopes (como la Acacia spp.). Entre estos anacronismos americanos está la acacia de tres espinas (Gleditsia triacanthos), el mezquite (Prosopis spp.), el cafetero de Kentucky (Gymnocladus dioica), el guanacaste (Enterolobium cyclocarpum), la caña fístula (Cassia grandis) y el guapinol (Hymenaea courbaril). La fauna nativa actual en general ignora sus vainas azucaradas indehiscentes, pero muchas de ellas, especialmente las del mezquite y la acacia de tres espinas, atraen el paladar de caballos y vacas domesticadas. Solo los frutos del cafetero de Kentucky (de hasta 25 centímetros de largo y 5 centímetros de ancho), aunque es rico en una pulpa dulce y verde oscura, resultan venenosos para el ganado. Las semillas del cafetero de Kentucky, que ocasionalmente sirven de alimento para los roedores recolectores-almacenadores, los cuales a su vez facilitan una dispersión limitada, la utilizaron durante un tiempo los colonos Europeos en Kentucky para preparar un sustituto del café, de ahí su nombre. Las grandes vainas del Hymenaea courbaril, un árbol tropical de madera dura distribuido en Centroamérica y Sudamérica y en las Antillas, son muy similares a las del cafetero de Kentucky. Comestible pero dotado con un olor particularmente penetrante a mamífero, los frutos de la Hymenaea courbaril son los responsables del nombre poco halagüeño en inglés de esta planta: árbol de pie apestoso. Dentro de las

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cámaras, de un marrón rojizo y ligeramente aplanadas, de 15 centímetros de largo y 3 de ancho, se encuentran tres o cuatro semillas grandes y negras embebidas en un polvo marrón, seco y fibroso. La extraña pulpa tiene un sabor dulce como a dátil y algunas veces se usa para preparar bebidas. Como suele suceder con los frutos anacrónicos, las vainas maduras caen al suelo del bosque, donde la inmensa mayoría permanece sin abrir. Los cerdos salvajes, los agutíes y las pacas (roedores de tamaño mediano) son los únicos animales que logran roer unas pocas vainas para acceder a la pulpa. Como las semillas son muy grandes (3,5 x 2,5 centímetros) y están duras como piedras, normalmente las descartan in situ. Si se las tragasen accidentalmente, pasarían ilesas a través de los animales y podrían ser dispersadas a cierta distancia de la planta madre. Aun así, la mayoría de los frutos permanecen intactos y tarde o temprano se ven atacados por hongos y bacterias. Sin embargo, en el noreste de Brasil, en las áreas áridas de vegetación de caatinga expuestas a largos periodos de sequía intercalados con tormentas irregulares, asociadas a su vez a inundaciones repentinas, los frutos de Hymenaea courbaril algunas veces se amontonan debajo de los árboles durante varios años. Cuando las lluvias llegan, las vainas de cáscara dura son llevadas por la riada. A medida que las aguas de la inundación disminuyen, los frutos quedan depositados en los bancos de los ríos, donde es probable que al menos algunas semillas germinen, llevándose a cabo así la dispersión6. La lista de Janzen y Martin de presuntos anacronismos del Nuevo Mundo es larga e incluye no solo leguminosas sino también muchas plantas de una amplia variedad de familias cuyos frutos parecen haber evolucionado en tamaño, color, olor y textura a través de la interacción coadaptativa con grandes mamíferos antiguos. Entre ellos están frutos populares tropicales y subtropicales como el caqui (Diospyros spp., Ebenaceae), la genipa (Genipa americana, Rubiaceae) y el chicozapote o chicle (Manilkara zapota, Sapotaceae). Entre estos posibles anacronismos menos sabrosos también se encuentran el árbol tropical del calabazo o taparo (Crescentia cujete, Bignoniaceae) y su pariente el jícaro (Crescentia alata), junto con otras dos rarezas de la Norteamérica templada, la asimina (Asimina triloba, Annonaceae) y el naranjo de los osages (Maclura pomifera, Moraceae).

abajo: Hymenaea courbaril (Fabaceae); guapinol, jatoba; nativo de Centroamérica y Sudamérica y el Caribe; abajo: frutos (cámaras); las vainas contienen una pulpa comestible pero emiten un olor penetrante típico de frutos dispersados por mamíferos; fruto c. 15 cm de largo; abajo: en la caatinga brasileña, las inundaciones ocasionales ayudan a dispersar las vainas secas que se han apilado debajo de sus árboles maternos. Las robustas vainas perdieron ya hace mucho tiempo a sus animales dispersores pleistocénicos, a los que se habían coadaptado, un vacío que ha sido parcialmente cubierto por los agutíes (Dasyprocta spp., Rodentia), de los cuales se sabe que participan limitadamente en la dispersión de las semillas.

El tamaño ya no importa Con sus frutos grotescos, sobredimensionados y armados formidablemente, el árbol del calabazo estaría fuera de lugar en su nativa Centroamérica si sus frutos no hubieran estado destinados a alimentar solo las bocas más grandes del Pleistoceno. Como si anticiparan el peso del gran fruto, las pálidas flores, con olor a col y polinizadas por murciélagos, aparecen directamente sobre el tronco y las ramas más grandes. Una vez fertilizado, el ovario crece para formar un enorme globo leñoso ―primero verde y luego amarillento― de hasta 30 centímetros de diámetro. El fruto (un anfisarco) contiene en su interior un gran número de pequeñas semillas embebidas en una pulpa blanca y harinosa. Los frutos del calabazo o taparo tienen varios usos. Las semillas frescas, molidas y mezcladas con agua, sirven para producir una dulce bebida refrescante. La pulpa se utiliza como medicina para el tratamiento del asma, diarrea, dolor de estómago, bronquitis y resfriados. Una vez vaciadas, las grandes cáscaras se convierten en envases para agua, sal y tortillas, y en instrumentos musicales y otras

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abajo: Asimina triloba (Annonaceae); asimina; nativa del este de Norteamérica; fruto (bayeto); frutículos 7-15 cm largo. Varios carpelos libres producen una agrupación de grandes pseudobayas o frutículos con una deliciosa pulpa cremosa que recuerda a frutos tropicales. La asimina es el fruto más grande nativo de Norteamérica. más abajo: Crescentia cujete (Bignoniaceae); árbol calabazo o taparo, nativo de América tropical; fruto (anfisarco); diámetro c. 20 cm. Dado que son demasiado grandes como para entrar en ninguna de las bocas contemporáneas, estos frutos leñosos en forma de bola deben haber sido dispersados por algunos miembros de la megafauna pleistocénica.

artesanías. Según Cristóbal Colón, los nativos americanos usaban los frutos vaciados para camuflar sus cabezas mientras nadaban intentando cazar aves acuáticas, pues les permitía atrapar aves individuales bajo el agua sin perturbar al resto de la bandada. El jícaro o güira es un pariente cercano del calabazo que tiene frutos similares a los de este pero mucho más pequeños, de 6 a 15 centímetros de diámetro. El pequeño arbolito, con aspecto arbustivo, es común en hábitats secos y herbáceos de la vertiente pacífica de Centroamérica. Al igual que el calabazo, los frutos leñosos del jícaro contienen cada uno cientos de semillas embebidas en una pulpa fibrosa y viscosa. La pulpa, inicialmente astringente y de color pálido, se convierte en una masa negra y viscosa con un aroma fétido y penetrante típico de muchos frutos dispersados por mamíferos. A pesar de su repulsivo olor, la pulpa tiene un sabor muy dulce y es perfectamente agradable para los humanos. Los modernos caballos que fueron introducidos en América (Equus caballus) comen ávidamente la pulpa madura, que tragan solo después de haberla masticado levemente, dejando la mayor parte de las semillas intactas. Ante la ausencia de caballos, los frutos simplemente se pudren en el suelo durante la estación lluviosa, dejando a las semillas sin ninguna posibilidad de germinar. El hecho de que los caballos cimarrones o salvajes sean los únicos dispersores de los frutos del jícaro condujo a Janzen a asumir que estos animales llenaron el vacío dejado por los caballos extintos del Pleistoceno. El fruto más grande de Norteamérica La asimina es el fruto comestible nativo más grande de Norteamérica. La Asimina triloba, un miembro de la familia de las Annonaceae, posee un gineceo apocárpico con entre siete y diez carpelos libres. Por lo tanto, cada flor produce no solo una baya sino un gajo de hasta diez (pero normalmente menos) frutículos de piel blanda (bayeto). Los frutículos individuales son de entre 7 y 15 centímetros de largo y pesan entre 150 y 450 gramos. Como se parecen un poco a plátanos verdes y rechonchos, a veces a las asiminas se las llama bananas de pobre. Embebidas dentro de la fragante pulpa cremosa y amarilla, se encuentran entre 10 y 14 semillas grandes de color negro a marrón oscuro, de 15 a 25 milímetros de diámetro, dispuestas en dos filas. Con el complejo y rico sabor de un fruto tropical que recuerda a una mezcla de plátano, piña, mango y chirimoya, la asimina es único entre los frutos templados. Aunque son una delicatessen, las asiminas maduras pueden durar almacenadas dos o tres días, lo cual impide que se vendan en las cadenas de supermercados. Las semillas de la Asimina triloba son demasiado grandes y no entran en la boca de ningún ave nativa, pero supuestamente se han encontrado semillas intactas capaces de germinar en las heces de mapaches (Procyon lotor), zorros rojos (Vulpes vulpes) y zarigüeyas (Didelphis virginiana). No obstante, el gran tamaño de la asimina, el hecho de que cae del árbol cuando apenas está madura, su escasez en la naturaleza y la presencia de árboles silvestres en terrenos inundables (lo que indica que la dispersión sucede azarosamente a través del flujo del agua) pueden interpretarse como indicadores de anacronismo. Aunque un único árbol tiene un tiempo de vida relativamente corto (de 25 a 50 años), la asimina produce continuamente nuevos tallos a partir de brotes de raíces. Con el tiempo, un solo

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árbol de asimina puede dar origen a un enorme parche clónico de árboles que pueden perdurar durante cientos o miles de años. La asimina asegura así no solo su extrema longevidad, sino también su capacidad para producir suficientes frutos en un sitio en el que pueda satisfacer el gran apetito de los grandes mamíferos de la era glacial. El naranjo de los osages Los frutos del naranjo de Luisiana (Maclura pomifera) son otra curiosidad norteamericana. Son unas pelotas nudosas, verdes brillantes y del tamaño de una naranja o un pomelo, que se parecen a un fruto de pan en miniatura, que es lo que son en realidad. Al igual que el Artocarpus altilis (fruto de pan), la Maclura pomifera pertenece a la familia Moraceae. Los árboles femeninos producen inflorescencias esféricas que crecen para formar frutos compuestos que son morfológicamente muy similares a los frutos de pan. Sin embargo, a diferencia del fruto de pan, los cuatro tépalos decusados que forman el perigonio carnoso de las flores femeninas individuales permanecen separados, como en una mora (del moral). En el peculiar patrón superficial cerebral de la naranja de los osages, una flor femenina no queda representada por una sola protuberancia redondeada sino por cuatro crestas transversales. Cuando llegaron los europeos a América, la presencia de la Maclura pomifera estaba restringida a unos pocos valles fluviales en el este de Texas, Oklahoma y Arkansas, un área que corresponde aproximadamente al territorio del pueblo de los osages. Para los nativos americanos, estos árboles eran valiosos por su madera, que es la mejor del mundo para fabricar arcos. Los exploradores europeos contaban que los nativos americanos eran capaces de viajar cientos de millas en busca de árboles longevos. El duramen del naranjo de los osages es también superior en cuanto a su dureza, dado que es extremadamente resistente al deterioro e inmune a las termitas. Durante el siglo XIX, esta especie produjo una madera valiosa para traviesas de vías férreas, postes para cercas y ejes y llantas de vagones. Hoy en día, los árboles del naranjo de los osages se cultivan ampliamente como planta ornamental tanto en Estados Unidos como en otros países. Los árboles dejan caer sus grandes frutos en el lapso de un par de días en otoño, un claro indicador de que sus dispersores son mamíferos. Mientras están en el suelo esperando a que alguien se las coma, las bolas verdes brillantes emiten una fragancia agradable similar a la de un ambientador. Sin embargo, este aroma es de alguna manera engañoso. La carne fibrosa tiene la consistencia de una patata podrida, es relativamente venenosa y no muy agradable al paladar. Como era de esperar, a ningún hombre o animal le tienta el regalo de la naranja de los osages a cambio de la dispersión de sus semillas. Aunque se dice que las cotorras de Carolina (Conuropsis carolinensis), la única especie de cotorra nativa del este de Estados Unidos, han comido los frutos, estas estaban probablemente más interesadas en las semillas que en la pulpa. Desafortunadamente, es imposible probar si alguna semilla pasó intacta a través de su pico y tracto digestivo, ya que el último representante de la especie murió en el zoológico de Cincinnati en 1918. Otra evidencia anecdótica afirma que los caballos, las ardillas zorro, las zarigüeyas y posiblemente también los mapaches y los zorros pueden llegar a comer la pulpa ocasionalmente. Aunque estas afirmaciones fueran ciertas, la mayoría de las

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página 242: Maclura pomifera (Moraceae); naranja de los osages; nativa de Norteamérica; fruto (soroso); diámetro 14 cm. La naranja de los osages, que no tiene dispersores efectivos entre los animales nativos actuales, tuvo que evolucionar para satisfacer el paladar de alguno de los miembros de la megafauna norteamericana de la era glacial, muy probablemente el de los mastodontes. página 243: detalle microscópico de la superficie del fruto: el perigonio carnoso de cada flor femenina está compuesto de cuatro tépalos dispuestos transversalmente. El largo estigma, que parece un hilo, emerge entre ellos. Mientras que en su pariente, el fruto de pan, los cuatro sépalos están fusionados formando una sola protuberancia redondeada, en la naranja de los osages los tépalos permanecen separados, creando una superficie similar a la de un patrón cerebral. Maclura pomifera (Moraceae); naranja de los osages, nativa de Norteamérica; fruto joven (soroso); diámetro 5 cm. Los largos estigmas marcando las flores femeninas individuales están todavía adheridos.

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naranjas de los osages se quedan podridas en el suelo y la dispersión de semillas parece ser rara y fortuita. La evidencia circunstancial hace altamente improbable la posibilidad de que alguno de estos animales sean los dispersores primarios coadaptados de la Maclura pomifera. Una explicación más plausible es que los frutos evolucionaron para repeler animales excepto a algunos miembros extintos de la megafauna del Pleistoceno, quizás los perezosos terrestres gigantes, los mamuts, los mastodontes o los caballos nativos.

Tamarindus indica (Fabaceae); tamarindo; solo conocido en cultivo, probablemente nativa de África tropical; frutos (cámaras). Los tamarindos, con su cáscara exterior leñosa, nutritiva pulpa y semillas extremadamente duras, son los frutos típicos de megafauna. En África, el continente con la megafauna existente más diversa, son dispersados por grandes rumiantes, mientras que en Asia los monos se han convertido en unos de los dispersores más importantes.

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¿Cómo puede ser cierto? Desde que Dan Janzen y Paul Martin publicaron su fantástica y sonada teoría sobre la dispersión megafáunica incluyendo a la megafauna extinta del Pleistoceno, han encontrado tantos apoyos como críticas. Es cierto que cuando se aplica con rigor científico, su hipótesis parece que se basa en extrapolaciones y suposiciones ecológicas precarias que se apoyan en escasas evidencias directas. La pregunta más importante es cómo las supuestas especies anacrónicas se las arreglaron para sobrevivir sin sus dispersores durante más de diez mil años. Tanto un largo periodo generacional, limitado a la dispersión fortuita a través de ladrones de pulpa, predadores de semillas y movimientos de agua superficiales, así como el hecho de ser de utilidad para los humanos, podrían ser las razones que permitieron a las especies anacrónicas extremas proseguir con su reducida pero continua existencia. Por otro lado, hay casos más moderados de frutos anacrónicos continúan siendo dispersados por mamíferos vivientes y aves, una circunstancia que se ha utilizado contra la teoría de Janzen y Martin. Sin embargo, sería natural que muchos de los vacíos dejados por antiguos dispersores megafáunicos los llenen frugívoros más pequeños, para quienes los frutos parecen sobredimensionados. En ausencia de competidores mucho más grandes, monos, murciélagos y otros animales pueden alimentarse de manera oportunista de estos frutos. A menudo, pueden comerse solo la pulpa o los arilos de los grandes frutos, aunque no se traguen las semillas. Dada su inteligencia y destreza, los primates son particularmente conocidos por aprovechar todo tipo de frutos, independientemente de si estos son principalmente ornitócoros o mamócoros. Por ejemplo, los tamarindos (Tamarindus indica, Fabaceae), con sus duras cáscaras externas, bajo la que contienen una pulpa nutritiva y semillas extremadamente duras, son frutos propios de megafauna. En África, los tamarindos son dispersados principalmente por rumiantes, mientras que en la megafauna del sudeste de Asia, menos rica que la africana, los monos se han convertido en importantes dispersores. En Madagascar, cinco especies con semillas grandes parecen depender de una manera crítica de la dispersión que el lémur de cuello rojo (Eulemur fulvus collaris) pueda proporcionarles. No obstante lo que parece ser un caso de coevolución estrecha es de hecho consecuencia de la extinción de grandes aves frugívoras y lémures, que fueron probablemente los dispersores primarios de estos frutos. El hecho de que árboles con frutos anacrónicos produzcan con frecuencia cosechas que exceden ampliamente el apetito de pequeños mamíferos dispersores es otro indicador más de que evolucionaron para atraer criaturas mucho mayores. Otro argumento cuestiona la propia existencia de un síndrome de dispersión megafáunico. Puesto que los grandes herbívoros vivieron mayormente, y en general, de materia vegetal, en lugar de concentrarse

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solo en los frutos, algunas personas encuentran difícil aceptar que pueda haberse desarrollado un síndrome de dispersión megafáunico específico. La disminución en África, demostrada científicamente, de árboles dispersados por elefantes, seguida de la desaparición de su agente dispersor debería dar un respiro a las mentes escépticas. Aunque, hay que hacer una pregunta adicional: ¿qué fue lo que ocasionó que la megafauna americana se extinguiera en tan solo unos miles de años? ¿Adónde han ido todos los mamuts? Se han planteado varias teorías para explicar por qué la era de los grandes mamíferos terminó en Norteamérica hace alrededor de 13.000 años. Algunos sugieren que fueron las enfermedades. Otros creen que la razón principal fueron los cambios climáticos. Una posibilidad es que los animales peludos adaptados durante miles de años al frío no pudieran aguantar las temperaturas más cálidas del Holoceno, el periodo que siguió al Pleistoceno hace unos 11.500 años y que comprende hasta la actualidad. Misteriosamente, el calentamiento al final del Pleistoceno que dio fin a la era glacial fue interrumpido por una reversión brusca de las temperaturas que brevemente llevó a la Tierra de vuelta al frío glacial. Este corto periodo de 1.300 años de enfriamiento, científicamente denominado Dryas Reciente, o más gráficamente el Gran Enfriamiento, comenzó hace unos 12.000 años y cogió por sorpresa a muchos animales. Una teoría generalmente aceptada es que el agua del deshielo procedente de la capa de hielo septentrional creó un vasto lago de agua dulce en el centro de Norteamérica. Cuando, en un momento dado, se rompió el dique natural, el lago Agassiz se vació en el Atlántico Norte, donde interrumpió la corriente del Golfo, la corriente oceánica que transporta agua cálida desde latitudes tropicales meridionales a las latitudes septentrionales. A medida que el lago Agassiz fue secándose, la corriente del Golfo lentamente regresó a la normalidad y el Dryas Reciente finalizó. Más recientemente, los científicos han encontrado evidencias que sugieren que fue el impacto de un cometa o asteroide lo que causó el inicio abrupto del Dryas Reciente. Conocido como el evento de impacto del Dryas Reciente, el asalto extraterrestre supuestamente ocurrió hace 12.000 años en el área de los Grandes Lagos de Norteamérica. Las ondas de choque y el pulso termal habrían causado una inundación de agua de deshielo que tuvo el mismo efecto que el vaciado del lago Agassiz. Se asume que a raíz de la colisión del cometa, el rápido cambio del clima y otros efectos relacionados con el impacto barrieron la magnífica megafauna del Pleistoceno. Mucho antes, en los años sesenta, Paul Martin había propuesto otra teoría ―muy controvertida― que explicaba porque todos los grandes mamíferos de Norteamérica desaparecieron tan repentinamente. Cuando se considera la era de los grandes mamíferos a una escala global, resulta obvio que el Nuevo Mundo no es el único lugar que ha experimentado la pérdida de su megafauna. Australia fue en su momento el hogar de marsupiales gigantes, incluyendo canguros de dos a tres metros de alto (Procoptodon goliath), criaturas parecidas al tapir (Palorchestes azael), el marsupial más grande que ha existido ―un pariente de los vombátidos

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página siguiente: Macrozamia moorei (Zamiaceae); nativa del este de Australia (Queensland); cono seminífero. Se piensa que las carnosas semillas de las cícadas de Australia han sido parte de la dieta de dromornítidos (aves no voladoras gigantes). Al madurar, el cono se desintegra y esparce sus semillas brillantemente coloreadas alrededor de la planta, donde pueden ser fácilmente recogidas por animales terrestres. Las aves dromornítidas, frugívoras australianas dominantes durante el Terciario (hace entre 2 y 65 millones de años), habrían sido capaces de tragar megasporofilos enteros, incluyendo las semillas. Pleiogynium timoriense (Anacardiaceae); ciruela Burdekin; nativa de Malasia central y el área del Pacífico, incluyendo Australia; huesos; diámetro 2,3 cm. Al igual que Norteamérica, Australia perdió el 94% de sus grandes animales durante el Pleistoceno. Las drupas de la ciruela Burdekin son uno de varios frutos australianos que se califican como frutos anacrónicos. Como eran producidos a bajas alturas y se acumulaban en el suelo, los dispersores coadaptados de la ciruela Burdekin pueden haber estado entre los dromornítidos, un grupo único de grandes aves frugívoras australianas, que desaparecieron hace unos 30.000-35.000 años.

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del tamaño de un hipopótamo, el Diprotodon optatum― e incluso un lagarto carnívoro gigante de dos toneladas (Megalania prisca). Otras «criaturas míticas» de Australia incluyen los dromornítidos, unas aves no voladoras de la ahora extinta familia Dromornithidae, cuyos parientes vivos más cercanos son aves como el ganso. Durante el Terciario, los singulares dromornítidos australianos fueron los frugívoros y ramoneadores dominantes en el continente. Entre estos «gansos gigantes» estaban las aves más grandes que se conocen, como el ave del trueno de Stirton, de 3 metros y 500 kilos (Dromornis stirtoni), y el menor pero de tamaño también considerable Bullockornis planei, apodado «pato del demonio» por sus supuestas inclinaciones carnívoras. Aunque se desconocen las fechas exactas de sus extinciones,Australia perdió el 94% de sus grandes animales en algún momento del Pleistoceno, hace alrededor de 30.000 o 50.000 años. Hoy, muchas plantas en el Territorio del Norte de Australia muestran evidencias de anacronismo. Sus frutos, aparentemente ornitócoros, poseen una sola semilla o hueso muy grande, extremadamente duro, cubierta por una pulpa delgada y carnosa (por ejemplo, el Pleiogynium timoriense o la Owenia reticulata). El hecho de que estos frutos a menudo se localicen a bajas alturas en los árboles y que se acumulen en el suelo, donde se pudren o sucumben a la infestación de insectos, sugiere que sus dispersores coadaptados fueron aves dromornítidas, extinguiéndose la última de ellas hace entre 35.000 y 50.000 años. En la Eurasia templada, la megafauna pleistocénica, que incluía el elefante de colmillos rectos (Elephas antiquus), el mamut lanudo (Mammuthus primigenius) y el rinoceronte lanudo (Coelodonta antiquitatis), desapareció gradualmente hace entre 50.000 y 12.000 años, con una excepción notable. Como el deshielo de los glaciares trajo consigo el aumento del nivel del mar, una población de mamuts quedó aislada en la parte de Siberia que es ahora la isla de Wrangel. Como suele ser habitual en las poblaciones de las islas que han de subsistir con recursos limitados, los mamuts aislados evolucionaron gradualmente hacia una forma enana. Una vez fuera de peligro, los mamuts de la isla de Wrangel se las arreglaron para sobrevivir durante más de 7.000 años después de la desaparición de sus primos del continente, hasta la llegada del hombre. El último superviviente de mamut enano murió solo hace 3.700 años, 850 años después de que los egipcios construyeran la Gran Pirámide de Guiza. Los eventos de extinción más recientes afectaron a Madagascar. En los últimos 2.000 años, la isla ha perdido sus lémures más grandes, dos especies nativas de hipopótamos y las ocho especies conocidas del famoso pájaro elefante (Aepyornis spp., Mullerornis spp.). Igualmente, Nueva Zelanda fue una vez el hogar de rátidos parecidos al avestruz, once especies de moas, incluyendo de dos a cuatro especies del moa gigante (Dinormis), que llegaban a los 3,6 metros de alto y pesaban hasta 300 kilos. Todos desaparecieron en tiempos recientes, entre el 1200 y el 1600 d.C. El patrón de crecimiento compacto y divaricado (ramificación con ángulos más o menos rectos) de muchas plantas de Nueva Zelanda es considerado un anacronismo que evolucionó como una defensa contra los moas ramoneadores. Cuando Paul Martin analizó las fechas de los eventos de extinción megafáunicos que tuvieron lugar en todo el mundo, encontró que estos coincidían a grandes rasgos con la primera llegada del hombre a las respectivas áreas. Desde que los humanos partieron de África y Eurasia, su aparición en nuevos continentes e islas parece haber provocado

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Dromornis stirtoni (Dromornithidae); pájaro del trueno de Stirton (impresión artística por Paul Trusler). Con hasta 3 m de alto y un peso de media tonelada, el pájaro de Stirton es el ave más grande que ha existido. Es una de las ocho especies de aves no voladoras que han sido agrupadas en la singular familia australiana Dromornithidae. Por millones de años, desde el Terciario hasta hace entre 35.000 y 50.000 años, estas aves, llamadas mihirungs por los aborígenes, eran los frugívoros y ramoneadores del continente australiano. Australia perdió el 94% de su megafauna, incluyendo los dromornítidos, durante el Pleistoceno.

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inevitablemente la extinción masiva de especies animales de gran tamaño. El acontecimiento más reciente de este tipo tuvo lugar hace 13.000 años en Norteamérica, poco después de que el derretimiento de las capas de hielo permitiera a los primeros humanos cruzar el puente terrestre entre Siberia y Alaska. La hipótesis exagerada de Martin, apodada teoría Blitzkrieg (‘guerra relámpago’ en alemán), propone que los humanos cazaron y eliminaron las grandes bestias a ciegas. Para las culturas de cazadores de la Edad de Piedra, los grandes animales eran más fáciles de rastrear. Aunque atacarlos era arriesgado, proporcionaban la mayor cantidad de comida posible realizando el menor esfuerzo y, además, otorgaba prestigio a quien lograba matarlos. Poco ha cambiado hoy en día, tal y como confirman las colecciones de trofeos de cazadores apasionados. Los únicos lugares de nuestro planeta en los que la era de los grandes mamíferos no ha llegado todavía a su fin son África y algunas partes de Asia tropical. Famosa por su vida silvestre, África cuenta con una asombrosa y diversa megafauna que todavía incluye cinco especies de megaherbívoros con un peso corporal de más de una tonelada: el elefante, la jirafa, el hipopótamo y dos especies de rinoceronte. Su supervivencia es una paradoja. África es la cuna de la humanidad, y de hecho los humanos han permanecido allí más tiempo que en ningún otro lugar. Debería, por lo tanto, haber sido el primer continente en perder su megafauna. Sin embargo, es precisamente el largo periodo durante el cual los grandes mamíferos de África coexistieron con el hombre lo que les permitió adaptarse a nuestras sofisticadas habilidades para la caza. Para la fauna africana, los homínidos han sido siempre un predador carnívoro más. En principio, la misma idea se puede aplicar a la megafauna de Asia, donde se sabe que los homínidos han estado presentes durante casi dos millones de años. En cualquier otro sitio del mundo, donde el ser humano apareció de pronto, su estilo de vida depredador técnicamente avanzado cogió por sorpresa a los incautos animales, sin dejarles tiempo para habituarse. Esto es especialmente cierto para las faunas isleñas, como lo demuestra el trágico destino del famoso e intrépido dodo. Estadísticamente, es casi imposible que en todos los casos expuestos anteriormente ―y en otros tantos que no se han mencionado― pudieran coincidir la aparición simultánea de humanos y la vasta extinción de grandes animales en un área. Ha habido múltiples eras glaciares, pero solo el final de la última quedó marcado por una aniquilación masiva. Si en lugar del hombre el responsable hubiese sido el cambio climático, los mamuts de las islas de Wrangel no habrían sobrevivido miles de años después del final de la última era glacial. Además, otras extinciones megafáunicas como las de Australia, Madagascar, las islas Mascareñas y Nueva Zelanda, no pueden ser vinculadas con cambios climáticos drásticos. El moa gigante y algunas otras especies fueron indudablemente presa de la caza hasta que acabaron por extinguirse. Sin embargo, en el Pleistoceno de Norteamérica, millones de animales gigantes desaparecieron tan rápidamente que la caza humana no pudo haber sido la única causa. Los humanos y sus animales domésticos, como los perros, podrían haber introducido enfermedades a las que la megafauna del Nuevo Mundo nunca había estado expuesta y para las cuales, por lo tanto, no había desarrollado ningún tipo de resistencia. Lo mismo les ocurrió a los americanos nativos cuando los exploradores europeos llevaron la

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viruela, el sarampión, la tosferina, el cólera, la fiebre tifoidea, la peste bubónica, la hepatitis y otras enfermedades nuevas; la población de México, por ejemplo, se redujo solo en un siglo de unos 25 millones, según se estima, a tan solo un millón. Sin embargo, la enfermedad y el impacto de un asteroide pueden simplemente haber acelerado en lugar de haber causado la desaparición de mastodontes, mamuts, perezosos gigantes y el resto de las fieras norteamericanas de peso pesado. Habrían tardado un poco más de tiempo, pero, en un momento determinado, las hachas, las puntas de lanzas y los cuchillos hechos de piedra habrían logrado sin duda alguna el mismo resultado. Una consecuencia lógica de la extinción de la megafauna del Pleistoceno fue que debieron de quedarse sin sus agentes dispersores más efectivos. Desafortunadamente, a causa de la permanente desaparición de los animales en cuestión, la coadaptación de las plantas actuales a dispersores pleistocénicos es todavía más difícil de demostrar que las causas de los cambios climáticos actuales. Se ha realizado poca investigación sobre los frutos anacrónicos en el Nuevo Mundo. En la Eurasia templada sobreviven muy pocos de los mamíferos dispersores originales. Muchos de los frutos comestibles los introdujo el ser humano y se han cultivado durante milenios, lo que complica la reconstrucción de sus conexiones coevolutivas originales. Manzanas, membrillos, nísperos, melocotones y peras probablemente evolucionaron como frutos mamócoros. Se sabe aún menos de los dispersores naturales de frutos extragrandes de Asia tropical como son el fruto de pan, la yaca y los anfisarcos del tamaño de una bola del juego de los bolos de la enigmática parásita Rafflesia. Con su dura cáscara externa, su pulpa aceitosa y su olor a coco podrido, los frutos de Rafflesia parecen perfectamente adaptados al elefante asiático (Elephas maximus) que habitaba los mismos bosques lluviosos. ¿Son necesarias más evidencias para probar la realidad de los frutos anacrónicos? Más que nunca hoy en día somos conscientes de cómo la velocidad sin precedentes y la manera exponencial en la que crece la población humana puede llevar a animales y plantas a la extinción. Si tenemos en cuenta el lento ritmo de la evolución, la existencia de plantas que siguen esperando un dispersor que nunca llegará no es más que una consecuencia inevitable de nuestra falta de respeto por el resto de seres los vivos de la Tierra.

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página siguiente: Kyllinga squamulata (Cyperaceae); nativa de África tropical, Madagascar, India e Indochina; fruto (pseudantecio); 3,7 mm de largo. Dentro de la laxa bolsa formada por brácteas fusionadas se encuentra un aquenio discoide y plano. La forma plana parecida a un ala es claramente una adaptación a la dispersión por el viento, mientras que los lóbulos laterales afilados podrían interpretarse como una adaptación adicional para la dispersión por animales. Rafflesia keithii (Rafflesiaceae); rafflesia; endémica de Borneo. Hay alrededor de 25 especies de rafflesias, todas nativas del sudeste de Asia. Estas plantas son endoparásitas carentes de clorofila que viven dentro del tejido de sus plantas hospederas, las lianas del género Tetrastigma spp. (Vitaceae). La única parte visible de las rafflesias son las enormes flores, que van desde los 20 cm (R. manillana) hasta más de un metro de diámetro (R. arnoldii), lo que la convierte en la flor individual más grande de todas las especies de plantas. Poco se sabe acerca de la ecología de dispersión de Rafflesia. El fruto es un gran anfisarco en forma de bola con una pulpa aceitosa que huele a coco podrido. El tamaño, la textura y el olor indican que los frutos de Rafflesia están coadaptados a la dispersión por el elefante asiático (Elephas maximus).

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MILLENNIUM SEED BANK PROJECT U n a c o l ab o r a c i ó n f r u c t í f e r a p a r a la super vivencia

página anterior: colección de semillas para el Millenium Seed Bank Project en México: recolectando los frutos espinosos de un nopal (Opuntia sp., Cactaceae) cerca de Tehuacán en el estado de Puebla. Entrada al Millenium Seed Bank en Wakehurst Place en Sussex. El edificio, gestionado por el Departamento de Conservación de Semillas del Jardín Botánico de Kew, alberga una de las iniciativas de conservación más ambiciosas del Reino Unido: para el año 2020 el Millenium Seed Bank Project espera haber recolectado y preservado un cuarto de las semillas de la flora de plantas con semillas del mundo.

os primeros animales en desaparecer, si continuamos diezmando los hábitats naturales en una escala de tiempo tan catastróficamente corta, serán los mamíferos y las aves. Con la extinción de estos animales, muchas plantas perderán sus dispersores, lo que conllevará consecuencias que pondrán en peligro su supervivencia. Este problema se acentúa dado el rápido cambio climático. El calentamiento global ocasiona que los intervalos climáticos idóneos para plantas y animales se reduzcan o cambien. Estas modificaciones se dan a una velocidad y en un grado al que muchas especies encuentran imposible ajustarse, ni a través de la migración ni de la adaptación evolutiva, ya sea por la fragmentación de hábitats causada por los humanos o simplemente por razones geográficas (por ejemplo, por las fronteras naturales fijadas por cordilleras montañosas o, en islas, por el agua circundante). A diferencia de los animales, muchas plantas pueden afrontar largos periodos de condiciones desfavorables cuando son semillas. La mayoría de las espermatofitas producen semillas tolerantes a la desecación (ortodoxas) que siguen siendo útiles durante muchos años si permanecen secas. Por lo tanto, con sus semillas, los frutos literalmente tienen la clave para la supervivencia de la especie, independientemente de si las semillas dan lugar a un árbol gigante o a una hierba minúscula. La sorprendente habilidad de las semillas ortodoxas para sobrevivir durante un largo periodo en un estado seco es su cualidad más significativa. A causa de su pequeño tamaño y de su longevidad, las semillas proporcionan un medio extremadamente eficiente para preservar el germoplasma. Los experimentos han demostrado que la longevidad de las semillas se incrementa a medida que disminuyen su contenido de humedad y la temperatura ambiental. Estas relaciones entre contenido de agua y temperatura ambiental, que pueden cuantificarse, se resumen en la regla de oro que creó Harrington en 1973, donde predice una duplicación de la vida de almacenamiento por cada reducción del 1% de humedad (basado en el peso fresco), y por cada 5 ºC (10 ºFahrenheit) de reducción de la temperatura de almacenamiento. Estas sencillas reglas forman la base teórica para las instituciones dedicadas a la preservación de germoplasma vegetal en forma de semillas, los llamados bancos de semillas. En los bancos de semillas, estas se almacenan en recipientes herméticos a bajas temperaturas (por ejemplo -20 ºC). Bajo estas condiciones, la longevidad de las semillas varía de unas pocas décadas en las especies de vida corta a más de miles de años para las más longevas. En todo el mundo hay muchas iniciativas de bancos de semillas enfocadas a la preservación de la diversidad genética de miles de variedades de cultivos seleccionados por el hombre, especialmente de cereales y de sus ancestros silvestres. Hasta ahora, tan solo unos pocos bancos de semillas han aplicado esta tecnología para salvar especies de plantas silvestres del creciente riesgo de extinción. Una de esas excepciones es el Millenium Seed Bank Project del Jardín Botánico de Kew. El MSBP agrupa 115 instituciones colaboradoras de 53 países, que tienen el

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objetivo común de recolectar y almacenar las semillas de miles de especies silvestres. Este proyecto de conservación internacional, creado para ser una referencia en el nuevo milenio, se fundó en el año 2000 gracias a los fondos de la Comisión Millennium del Reino Unido, el Wellcome Trust, Orange plc., y otros tantos patrocinadores corporativos y privados. El objetivo inicial era tener almacenadas las semillas del 10% de las plantas con semillas silvestres del mundo en el año 2010, es decir, aproximadamente unas 24.000 especies (con base en la estimación más bien conservadora de Mabberley de 1987, según la cual existen 242.000 especies de espermatofitas en todo el mundo). En su segunda fase, se pretende contar con el 25% de todas las plantas silvestres con semillas para el año 2020, al mismo tiempo que se promueve la conservación y uso sostenible de la diversidad vegetal en nuestro planeta. Aunque las semillas recolectadas sirven para dar apoyo a una amplia variedad de proyectos en agricultura, ciencias forestales, horticultura y restauración de hábitats ahora y en el futuro próximo, la mayoría están almacenadas con las miras puestas a largo plazo, para poder usarlas en un futuro lejano. En vista de la masiva destrucción contemporánea de hábitats naturales y de la extinción de especies en todo el mundo, la recolección de semillas para un futuro lejano e incierto puede parecer una misión fútil. El ritmo de destrucción del medio ambiente deja pocas esperanzas de que muchas de las plantas puedan regresar alguna vez a los particulares ambientes naturales que tan perfectamente las mantuvieron durante millones de años. A pesar de las sombrías perspectivas, debemos evitar a las futuras generaciones la pérdida catastrófica de la biodiversidad. Aun si los hábitats actuales son destruidos a un nivel que pueda resultar irreparable con los medios disponibles, puede llegar un día en el que la humanidad disponga del conocimiento y la tecnología que le permita restaurar lo que pensó que había perdido para siempre. Después de todo, bajo las condiciones del banco de semillas, muchas semillas sieguen siendo viables durante cientos de años. ¿Habría creído alguien en la Edad Media que el hombre iba a caminar un día sobre la luna? Esta puede ser una analogía descabellada, pero buena parte de lo que es insustituible en el mundo está en riesgo, y eso establecería un límite a nuestras esperanzas y expectativas para el futuro. Poniendo nuestra situación en perspectiva, el registro fósil nos dice que la vida en nuestro planeta ha experimentado ya cinco grandes extinciones masivas globales. Después de cada uno de estos desastres, la recuperación de la biodiversidad llevó millones o incluso decenas de millones de años. Por hacer una comparación, los primeros homínidos en andar erguidos aparecieron hace entre cuatro y seis millones de años, y los humanos modernos hemos existido durante no más de unos 200.000 años. Por lo tanto, tenemos que actuar ahora y tomar medidas preventivas, como son los bancos de semillas, si es que existe la posibilidad de recuperar nuestro medio ambiente en el futuro. Afortunadamente, cada vez somos más conscientes de nuestro catastrófico impacto sobre el medio ambiente. Aunque pueda parecer perverso, el pánico emergente ante las amenazas de la sobrepoblación y el cambio climático es un rayo de esperanza. La raza humana, dando un paso más en la evolución del Homo sapiens sapiens (‘hombre sabio’), puede encontrar un camino para honrar su hasta ahora arrogante nombre y hacer que prevalezca la razón por encima de los instintos más egoístas. Quizás, un día, si los humanos logran sobrevivir, llegue una nueva especie que pueda llamarse a sí misma con orgullo Homo sapiens illuminens (‘hombre sabio iluminado’).

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Eucalyptus macrocarpa (Myrtaceae); nativo de Australia Occidental. Se trata de una especie inconfundible de un llamativo follaje gris plateado y espectaculares flores rojas de hasta 10 cm de diámetro. El fruto es una cápsula de 6 o 7 cm de ancho que produce numerosas semillas pequeñas, marrones y angulares. . abajo: fruto inmaduro; más abajo: flor; página siguiente: semilla, 3,6 mm de largo.

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abajo: Krameria erecta (Krameriaceae); nativa del sur de Estados Unidos y norte de México; frutos (aquenios); sin espinas, mide 8 mm de largo; presentados tal y como llegaron al Millenium Seed Bank después de haber sido recolectados en Arizona. Estos frutos, que se han adaptado para adherirse al pelaje de animales, están cubiertos por largas espinas ganchudas. más abajo: un fruto de Krameria erecta montado en una plataforma de aluminio y revestido de una capa de platino. Esta capa ultrafina mejora la emisión de electrones secundarios y, lo que es más importante, incrementa la conducción reduciendo así la carga electrostática del objeto.

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abajo: micrografía electrónica de barrido con la magnificación más baja posible. Para el SEM, que está diseñado para proveer imágenes magnificadas de objetos extremadamente pequeños, el fruto de la Krameria erecta es enorme.

abajo: el microscopio electrónico de barrido Hitachi S-4700 (SEM, siglas en inglés) del Laboratorio Jodrell del Jardín Botánico de Kew, que fue usado para producir las imágenes microscópicas de este libro. más abajo: la pequeña plataforma de aluminio con el fruto dentro de la cámara del espécimen del SEM donde, al vacío, el objeto es escaneado mediante un haz de electrones.

más abajo: después de ensamblar las imágenes parciales en una sola imagen compuesta del fruto entero, el trabajo del artista puede comenzar. La imagen original en blanco y negro es transformada digitalmente, se trabaja con cuidado, utilizando una tarjeta gráfica que permite obrar con la misma sensibilidad de un pincel o un dedo. De esta manera cada imagen está en realidad hecha a mano y es artísticamente única, y no únicamente el producto de la tecnología digital.

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Las ciencias tienen las raíces amargas, pero muy dulces los frutos. Aristóteles

APÉNDICES

Tordylium apulum (Apiaceae); pimpinela romana; nativa de Europa y del oeste de Asia; fruto (polaquenario); 5 mm de largo. Como suele suceder con los miembros de la familia de la zanahoria, el fruto en un momento dado se divide en dos frutículos. La forma aplanada y el margen inflado, cuyo tejido esponjoso y ligero está subdividido en un anillo de bolsas de aire, indican que se ha adaptado a la dispersión a través del viento.

GLOSARIO NOTAS EXPLICATIVAS Como ocurre en otras disciplinas científicas, la botánica en general y la carpología en particular poseen su propio vocabulario. Para evitar perturbar la lectura fluida del texto se ha incluido un glosario destinado a los lectores aún no familiarizados con estos términos. Los nombres comunes de plantas se utilizan siempre que sea posible, pero sus nombres científicos (en latín) son indispensables porque son únicos y cualquier naturalista podría comprenderlos, independientemente de su lengua materna. Los nombres comunes son diferentes en cada lengua y algunas especies pueden tener varios nombres comunes, y también puede darse que un mismo nombre común puede utilizarse para denominar varias especies distintas. Generalmente, los nombres científicos constan de dos partes, el nombre del género y el nombre de la especie (por ejemplo, Liriodendron tulipifera). Un nombre científico completo incluye además sus descriptores formales al final, como en el índice de plantas ilustradas que se adjunta al final del libro. Un grupo de especies estrechamente emparentadas forman un género y un grupo de géneros muy relacionados, una familia (por ejemplo, Magnoliaceae). Con la utilización de las técnicas moleculares para elucidar las relaciones naturales de las plantas, su clasificación —especialmente en el caso de las plantas con flores— ha sufrido cambios profundos. Las delimitaciones de muchas familias, establecidas desde hace mucho tiempo, han cambiado y algunas se han dividido (como ha sucedido hace poco con las Scrophulariaceae). Para la clasificación de las familias hemos adoptado el sistema de Peter Stevens (Stevens, P. F. [2001 y subsiguientes]. Angiosperm Phylogeny Website, versión 8, junio 2007), que sigue en gran medida la última clasificación del Angiosperm Phylogeny Group, un equipo internacional de científicos que investiga las relaciones naturales de las angiospermas. El sitio web de IPNI (International Plant Names Index; www.ipni.org), el Servicio de Información y Base de Datos de Leguminosas (www.ildis.org), el Catálogo Mundial de Monocotiledóneas (aaps.kew.org/wcsp/home.do) y el sitio web de W3TROPICOS del Jardín Botánico de Missouri han sido muy útiles para la verificación de los nombres científicos. (http://mobot.mobot.org/W3T/Search/vast.html) Con las excepciones indicadas, la mayoría de las fotografías son obras originales de los autores. Las fotografías fueron realizadas con cámaras digitales Nikon (modelo D100 y D70) usando objetivos nikkor micro 60 mm y nikkor macro 35-105. Las micrografías electrónicas de barrido digitales se produjeron con un microscopio electrónico de barrido (SEM) Hitachi S-4700. Rob Kesseler posteriormente coloreó las imágenes de SEM en blanco y negro originales, pero por lo demás las dejó inalteradas. La selección de colores se inspiró en los colores naturales de las plantas o sus flores, la estructura y la función de la cubierta Los frutos ilustrados en este libro se han obtenido principalmente de las colecciones del Jardín Botánico de Kew, incluyendo colecciones vivas del Jardín de Kew, Wakehurst Place, el Banco de Semillas Millennium, la Colección de Semillas del Herbario de Kew (que actualmente conserva el Banco de Semillas Millennium) y la colecciones carpológicas y otras colecciones del Herbario de Kew. Abreviaturas utilizadas frecuentemente: sp. = especie (singular); spp. = especies (plural); definiciones de tipos de frutos modificadas de Spjut (1994). abrojo: estructura que consiste en cuatro espinas apuntando a las cuatro esquinas de un tetraedro de tal manera que, como quiera que caiga, se posará sobre tres de las espinas con la cuarta apuntando hacia arriba. En un principio los abrojos se diseminaban por el terreno y reducían la velocidad de los caballos y sus jinetes, y más tarde se comprobó que eran igualmente de efectivos con los neumáticos de los coches. acrosarcum (del griego acro = ‘extremidad’ + sarx = ‘carne’): fruto simple indehiscente parecido a una baya pero cuya capa exterior carnosa proviene principalmente de tejidos distintos de la pared del ovario. En la familia de los cactus, por ejemplo, toda la flor se hunde literalmente en un pedazo del vástago, por lo que el fruto puede estar cubierto por hojas. anemobalista: planta que dispersa sus diásporas por anemobalística; ver también anemobalística. anemobalística (del griego anemos = ‘viento’ + ballistes, de ballein = ‘lanzar’): forma de dispersión en la que las diásporas están sujetas a los efectos indirectos del viento, lo que significa que este no transporta las diásporas directamente sino que ejerce su influencia sobre el fruto. El fruto —generalmente una cápsula— está normalmente expuesto al final de un tallo largo y flexible que lanza las diásporas a medida que es balanceado por el viento; por ejemplo la amapola (Papaver rhoeas, Papaveraceae). anemocoria (del griego anemos = ‘viento’ + chorein = ‘dispersar’): dispersión de diásporas por el viento. anemócoro: dispersado por el viento; ver anemocoria. anfisarco (del griego amphi = ‘a ambos lados’, ‘alrededor’ + sarx = ‘carne’): fruto simple indehiscente caracterizado por un pericarpio diferenciado externamente en una cáscara seca e internamente en una o más capas carnosas, por ejemplo el baobab (Adansonia spp., Malvaceae).

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angiospermas (del griego angeion = ‘vaso’, ‘envase pequeño’ + sperma = ‘semilla’): división de las plantas con semillas (espermatofitos) que tienen sus óvulos y semillas encerrados en megasporofilos (carpelos); en contraste con las gimnospermas, que tienen sus óvulos y semillas expuestos, llevándolas «desnudas» en los megasporofilos. Las angiospermas pueden distinguirse por un proceso de reproducción sexual único denominado «doble fertilización». De acuerdo con el número de hojas (cotiledones) presentes en el embrión pueden dividirse en dos grandes grupos, las moncotiledóneas y las dicotiledóneas. A las angiospermas normalmente se las conoce como «plantas con flores», aunque los órganos reproductivos de algunas gimnospermas están también dispuestos en estructuras que cumplen con la definición de flor. antecoso (del griego anthos = ‘flor’ + oikos = ‘casa’ + osum): fruto compuesto de las Poaceae que está constituido por partes fusionadas de ramas, hojas o glumas que forman una cubierta espinosa o involucro alrededor de los flósculos; por ejemplo, el Cenchrus spinifex. antera (del latín medieval anthera = ‘polen’, derivado del griego antheros = ‘floral’, de anthos): la parte que lleva el polen de un microsporofilo (estambre) de la angiosperma. Una antera consta de dos valvas fértiles llamadas tecas, cada una de las cuales lleva dos sacos de polen (microsporangios) los cuales generalmente se abren por dos ranuras longitudinales o poros (como en las Ericaceae) o por valvas (como en las Lauraceae). Las dos tecas están conectadas por una parte estéril llamada conectivo, la cual es también el punto donde la antera está adherida al filamento. antocarpo: ver fruto antocárpico. antofitos (del griego anthos = ‘flor’ + phyton = ‘planta’): literalmente ‘plantas con flores’, un término usado con frecuencia como sinónimo de angiospermas. Sin embargo, los antofitos también incluyen a las gimnospermas, las extintas Bennettitales, el pariente cercano Pentoxylon y el actual orden Gnetales (que comprende los tres géneros Ephedra, Gnetum y Welwitschia). apertura: abertura preformada en la pared de los granos de polen a través de la cual penetra y sale el tubo polínico. aquenio (del griego a + khainein = ‘que no se abre’): fruto pequeño indehiscente, normalmente de una sola semilla, con un pericarpio pegado a la semilla pero que se puede distinguir de la cubierta seminal; como sucede en el girasol (Helianthus annuus, Asteraceae). aqueneto: fruto múltiple de carpelos indehiscentes con el pericarpio de cada frutículo (tipo aquenio) adherido a la semilla. arilo (del latín arillus = ‘semilla de uva’): apéndice comestible de la semilla que tiene varios orígenes en gimnospermas y angiospermas. Generalmente, los arilos se desarrollan como una recompensa para los animales dispersores. arilocarpo (del latín arillus = ‘semilla de uva’, aquí refiriéndose al arilo, un crecimiento carnoso alrededor de la semilla + del griego karpos = ‘fruto’): fruto de las coníferas que consiste en una semilla cubierta por un apéndice carnoso (arilo); como en las Taxaceae. -ario: terminación que en la terminología carpológica indica que se trata de un fruto esquizocárpico. autocoria (del griego autos = ‘auto’ + chorein = ‘dispersar’): autodispersión. balística por lluvia: ver ombrohidrocoria. banco de semillas aéreo: ver serotinia. banco de semillas: la totalidad de las semillas viables presentes sobre y en el suelo de un área determinada. bacca (del latín, ‘baya’): ver baya. baya: fruto simple cuyo pericarpio (pared del fruto) es enteramente carnosa. bayario (del latín bacca = ‘baya’ + -arium): fruto esquizocárpico cuyos frutículos indehiscentes parecen bayas. bayeto: fruto múltiple que consta de frutículos (carpelos) indehiscentes semejantes a bayas. Bennettitales: orden extinto de las plantas gimnospermas que apareció primero en el periodo Triásico (hace entre 206 y 248 millones de años). A causa de su apariencia también se las denomina cicadoides (parecidas a las cícadas). bibaya (del latín, ‘doble baya’): fruto compuesto y conformado por dos ovarios maduros parcialmente fusionados; por ejemplo, la Lonicera xylosteum (Caprifoliaceae). bráctea: hoja reducida o rudimentaria asociada a la flor o a la inflorescencia. Las brácteas pueden ser pequeñas, verdes y no llamar la atención o, por lo contrario, ser más bien grandes y de colores llamativos. bracteola (del latín moderno bracteole, diminutivo de bractea = ‘hoja de oro’): bráctea pequeña especializada situada inmediatamente debajo de una flor. A diferencia de las brácteas, las bracteolas se asocian únicamente con flores individuales. cáliz (del griego kalyx = ‘copa’): todas los sépalos de una flor, es decir, el verticilo externo de hojas florales en un perianto. cámara (del griego kamara = ‘cámara’, ‘bóveda’): fruto indehiscente o tardíamente dehiscente, formado por un solo carpelo. Las cámaras pueden ser secas internamente (por ejemplo el cacahuate, Arachis hypogaea, Fabaceae) o carnosas (como el tamarindo, Tamarindus indica, Fabaceae). capítulo (del latín ‘cabeza pequeña’; diminutivo de caput = ‘cabeza’): inflorescencia con el eje principal condensado y aplanado, con las flores densamente agrupadas, usualmente rodeada por un involucro de brácteas; por ejemplo, las Asteraceae o las Dipsacaceae. capsicono (del latín capsa = ‘caja’ + conum, del latín conus = ‘cono’): fruto compuesto que está formado por frutículos capsulares; por ejemplo, la Liquidambar styraciflua (Hamamelidaceae). cápsula: fruto dehiscente desarrollado de un gineceo sincárpico —compuesto por dos o más carpelos fusionados— en el que las semillas se dispersan mediante la apertura del pericarpio. cápsula circuncisida: ver pixidio. cápsula denticida: fruto capsular que se abre regularmente a lo largo de sus suturas pero no en toda su longitud (no más de una quinta parte de la longitud de la cápsula).

cápsula fisuricida (del latín fissura = ‘fisura’): fruto capsular que se abre irregularmente —por una o más ranuras paralelas— o regularmente a lo largo de las suturas situadas entre los extremos del ápice y la base, que permanecen cerrados. cápsula foraminicidal: fruto capsular que se abre irregularmente a través de ranuras divergentes; por ejemplo la boca de dragón (Antirrhinum spp., Plantaginaceae). cápsula loculicida: fruto capsular que se abre completamente a lo largo de las suturas dorsales, cuyas valvas representan dos mitades de carpelos adyacentes. cápsula poricida: fruto capsular que libera sus semillas a través de un poro localizado en cada lóculo. cápsula septicida: fruto capsular que se abre completamente a lo largo de las suturas ventrales, comprendiendo cada valva un carpelo entero con la placenta adherida. cápsula septifraga: fruto capsular que se abre parcialmente a lo largo de las suturas ventral o dorsal a través de la ruptura de las particiones (septos) cerca del eje central, dejando una columela persistente después de la separación de las valvas. Carbonífero: periodo de tiempo geológico que abarca desde hace 290 hasta 354 millones de años. carcérulo (diminutivo del latín carcer = ‘prisión’): fruto simple indehiscente formado por un gineceo sincárpico, con dos o más semillas rodeadas por un espacio de aire dentro del firme pericarpio. cariopsis, cariópside (del griego karyon = ‘nuez’, ‘corazón de la semilla’ + -opsis = ‘semejanza’): el nombre tradicional del fruto (nuez) de los miembros de la familia de las gramíneas (Poaceae). La cariopsis es muy similar al aquenio. La única diferencia es que en una cariopsis el pericarpio no se distingue de la cubierta seminal, excepto con un altísimo aumento de la imagen. carpelo (del latín moderno carpellum = ‘fruto pequeño’; originalmente del griego karpos = ‘fruto’): en las angiospermas, una hoja fértil (megasporofilo) que encierra uno o más óvulos. Los carpelos normalmente están constituidos por la región que lleva el óvulo (ovario), el estilo y el estigma. Los carpelos de una flor pueden estar separados unos de otros para formar un gineceo apocárpico o unidos para configurar un gineceo sincárpico. carpóforo (del griego karpos = ‘fruto’ + phorein = ‘cargar’, ‘llevar’; literalmente ‘portador del fruto’): la columna central (eje) de un fruto esquizocárpico, del cual los frutículos se separan en la madurez excepto en un punto; es el caso del fruto típico de la familia de la zanahoria (Apiaceae). Cenozoico, era Cenozoica (del griego kainos = ‘nuevo’ + zoion = ‘ser vivo’ o ‘animal’, por lo que significa ‘nuevos animales’): periodo de tiempo que abarca desde hace 65. 000 millones de años hasta la actualidad. El Cenozoico se dividide en dos periodos que, a su vez, están subdivididos en épocas —Terciario (Paleoceno, Eoceno, Oligoceno, Mioceno y Pleistoceno) y Cuaternario (Pleistoceno y Holoceno)—. Una clasificación alternativa separa la era Cenozoica en los periodos Paleogeno (Paleoceno a Oligoceno) y Neogeno (Mioceno a Holoceno). cícadas (del griego kykas = ‘palma’, alude a su parecido con las palmas): antiguas gimnospermas superficialmente semejantes a las palmas. Las cícadas son plantas leñosas que se distinguen generalmente por sus troncos gruesos y no ramificados, grandes hojas pinnadas, similares a las de las palmas, y conos de gran tamaño. Estos fósiles vivientes fueron una fuente importante de alimento para los dinosaurios. cicadeoides: ver Bennettitales. cigoto (del griego zygotos = ‘unidos’): ovocélula fertilizada (diploide). cipsela (del griego kypselé = caja, vaso hueco): fruto de una sola semilla con aristas, cerdas, plumas o estructuras similares, orientadas longitudinalmente y derivadas de partes accesorias de la flor o la inflorescencia. Las cipselas son típicas de las Asteraceae y Dipsacaceae pero también de algunas Proteaceae y otras familias. cocario (del griego kokkos = ‘grano’, semilla + ‘arium’): fruto esquizocárpico caracterizado por frutículos que se abren a lo largo de sus suturas ventral y dorsal; los frutos capsulares que no se fragmentan completamente en sus carpelos sino que simultáneamente despliegan dehiscencia loculicida, septicida y septifraga, son también incluidos aquí (como los frutos de Euphorbiaceae, Hamamelidaceae y algunas Rubiaceae). coco (del griego kokkos = ‘grano’, ‘semilla’): fruto simple indehiscente formado por un carpelo que se abre a lo largo de dos suturas (al coco de las Fabaceae normalmente se le llama legumbre). cola de caballo: nombre común de un miembro de Sphenophyta, un grupo de plantas vasculares sin semillas, productoras de esporas. Hace trescientos millones de años, en el Carbonífero, los bosques de tierras bajas y los pantanos estaban constituidos por una gran variedad de árboles productores de esporas, los más prominentes entre ellos eran parientes de los licopodiales y las colas de caballo. Los miembros de las Sphenophyta se diferencian por sus tallos rectos con ramas u hojas dispuestas en verticilos regulares. Hoy en día, Sphenophyta está formado por el único género que ha sobrevivido, Equisetum, con alrededor de quince especies en todo el mundo. columela (diminutivo del latín columna = ‘columna’): eje central persistente de una cápsula o de un fruto esquizocárpico. coma (en latín, ‘pelo’, del griego come = ‘pelo’): mechón de pelos de las semillas plumosas que facilita la dispersión por el viento. coníferas (del latín conus = ‘cono’ + ferre = ‘llevar’, ‘soportar’): grupo de las gimnospermas generalmente caracterizado por hojas aciculares o escuamiformes y flores unisexuales dispuestas en conos. Ejemplos de coníferas muy conocidas son los pinos, las piceas y los abetos. Cordaitales: orden de gimnospermas paleozoicas extinto considerado un grupo directamente relacionado con las coníferas modernas. Las Cordaitales eran árboles de hasta 30 metros de alto con hojas en forma de cinta. Fueron abundantes durante el periodo Carbonífero (hace entre 290 y 354 millones de años) y se extinguieron en el Pérmico temprano (hace entre 248 y 290 millones de años). corola (del latín corolla = ‘guirnalda’, ‘corona pequeña’): todos los pétalos de una flor, es decir, el verticilo interno de hojas florales de un perianto.

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

cotiledón (del griego kotyle = ‘objeto hueco’; aludiendo a la forma de cuchara o cuenco de las hojas del embrión): la primera hoja (en las monocotiledóneas) o el primer par de hojas (en las dicotiledóneas) del embrión. craspedio (del griego kraspedon = ‘borde’): fruto formado por un solo carpelo que se desarticula en segmentos de una sola semilla. Los segmentos seminíferos están separados trasversalmente entre ellos y longitudinalmente del marco marginal. Cretácico o Cretáceo: periodo de tiempo geológico de hace entre 65 y 142 millones. criptógamas (del griego kryptos = ‘escondido’ + gamein = ‘casarse’, ‘copular’): antiguo término colectivo que se refería a todas las plantas sin flores reconocibles. Las criptógamas incluyen a las algas, hongos (aunque estos no son realmente plantas), musgos, helechos y sus aliados. El significado griego, ‘aquellos que copulan en secreto’, se refiere a la ausencia de flores como indicadores obvios de la propagación sexual. cultígeno: especie vegetal conocida solo en forma de cultivo. cúpula (del latín cupula = ‘casco pequeño’): órgano en forma de copa que rodea las flores femeninas y frutos de los robles y encinos (Quercus spp.), hayas (Fagus spp.), castaños (Castanea spp.) y otras Fagaceae. Devónico: periodo de tiempo geológico que abarca desde hace 354 a 417 millones de años. diáspora (del griego diaspora = ‘dispersión’, ‘diseminación’): la unidad de dispersión más pequeña de las plantas. Las diásporas pueden ser semillas, frutículos o frutos compuestos o esquizocárpicos, frutos enteros o plántulas (por ejemplo, los mangles). diclesio (del latín moderno a partir del griego di- = ‘dos’, ‘doble’ + kleis = ‘un llamado superior’ + -ium): fruto simple antocárpico formado por un ovario maduro cubierto parcialmente o enteramente por un perianto adherente laxo o apretado; por ejemplo, el tomatillo (Physalis philadelphica, Solanaceae), la uchuva (Physalis peruviana), cazador de pájaros (Pisonia brunoniana, Nyctaginaceae). Dicotiledóneas (del griego di = ‘dos’ + kotyledon): uno de los dos grandes grupos de angiospermas que se distingue por la presencia de dos hojas (cotiledones) en el embrión. Otras características típicas de las dicotiledóneas son la venación reticulada, los órganos florales habitualmente unidos en grupos de cuatro o cinco, los haces vasculares dispuestos en un círculo, un sistema radical primario persistente que se desarrolla a partir de la radícula y un engrosamiento secundario (presente en árboles y arbustos, normalmente ausente en plantas herbáceas). Se pensó durante mucho tiempo que las dicotiledóneas eran una entidad homogénea. Solo recientemente han sido divididas en dos grupos, las Magnoliidae y las eudicotiledóneas. dioecia (del griego di = ‘doble’ + oikos = ‘casa’): 1) la formación de los órganos sexuales masculino y femenino en gametofitos separados (por ejemplo, en algunos musgos y helechos); 2) en plantas con semillas, la formación de las flores masculinas y femeninas en individuos separados. dioico: ver dioecia. diplocoria (del griego diplous = ‘doble’ + chorein = ‘disperar’; literalmente significa ‘dispersión en dos fases’): dispersión por una secuencia de dos o más pasos o fases, cada una involucrando un agente de dispersión diferente. dispersión balística: modo de dispersión en el que las diásporas son catapultadas activa o pasivamente lejos de la planta. Esto puede pasar espontáneamente o ser iniciado por un detonante externo. dispersión por salpicaduras de lluvia: ver ombrohidrocoria. dormancia (del latín dormire = ‘dormir’): generalmente hace referencia a un periodo de inactividad en la vida de una planta. Cuando nos referimos a las semillas, la dormancia resume los diversos mecanismos con los que se asegura que las semillas no germinarán inmediatamente, ni siquiera bajo las condiciones más favorables. drupa (del latín drupa = ‘oliva muy madura’, del griego dryppa = ‘oliva’): fruto indehiscente con un mesocarpio carnoso y un endocarpio endurecido que produce uno o más huesos. drupeto: fruto múltiple formado por carpelos indehiscentes con el pericarpio de cada frutículo, similar a una drupa, diferenciado en un epicarpio delgado como una piel, un mesocarpio carnoso y un endocarpio endurecido. eliosoma o eleosoma (del griego elaion = ‘aceite’ + soma = ‘cuerpo’): literalmente significa cuerpo graso; un término ecológico general referido a los apéndices carnosos y comestibles de las diásporas, normalmente en el contexto de dispersión por hormigas. embrión (del latín embryo = ‘feto no nacido’, ‘germen’, originalmente del griego embryon: en- = ‘in’ + bryein = ‘estar completamente lleno’): en las plantas, el esporofito que se desarrolla a partir de la ovocélula tras la fertilización. endocarpio (del griego endon = ‘dentro’ + karpos = ‘fruto’): la capa más interior de la pared del fruto (pericarpio) que constituye los duros huesos de las drupas. endosperma (del griego endon = ‘adentro’ + sperma = ‘semilla’): tejido nutritivo de las semillas. Generalmente, el término endosperma se refiere solo al tejido nutritivo de las semillas de las angiospermas donde forma (habitualmente) un tejido triploide como resultado de la doble fertilización. El almacén de nutrientes de las semillas de las gimnospermas consiste en el tejido haploide del megagametofito. Para distinguir los dos tipos, a los tejidos nutricios de las gimnospermas y angiospermas se los llama endosperma primario y endosperma secundario, respectivamente. endozoocoria (del griego endon = ‘adentro’ + zoon = ‘animal’ + chorein = ‘dispersar’, ‘deambular’): dispersión de las diásporas de una planta al ser comidas y transportadas dentro del tracto digestivo de animales (y humanos); las semillas o endocarpios, normalmente duros, pasan intactas a través de los intestinos para ser luego depositadas con las heces. endozoócoro: fruto o semilla dispersado a través del transporte en el tracto digestivo de un animal; ver también endozoocoria. epicarpio (del griego epi = ‘en’, ‘sobre’ + karpos = ‘fruto’): la capa más exterior de la pared del fruto (pericarpio), generalmente una piel blanda o una cáscara coriácea. epispermacio (del griego epi = ‘arriba’ + spermatos = ‘semilla’): semilla gimnospérmica de las Podocarpaceae subtendida o circundada por un apéndice inflado.

Glosario

epizoocoria (del griego epi = ‘en’, ‘sobre’ + zoon = ‘animal’ + chorein = ‘dispersar’, ‘deambular’): dispersión de las diásporas en la superficie del cuerpo de un animal. Las diásporas epizoocoras se adhieren a la lana, al pelaje o a las plumas de animales o aves o las ropas de los humanos por medio de ganchos o sustancias pegajosas. epizoocoro: fruto dispersado a través de la adhesión a las partes externas de un animal; ver también epizoocoria. espermatofitos/espermatofitas (del griego spermatos = ‘semilla’ + phyton = ‘planta’): plantas productoras de semillas. Grupo de plantas caracterizado por desarrollar y retener el gametofito femenino dentro de un megasporangio integumentado (óvulo) que, tras la fertilización de la ovocélula, se desarrolla para formar una semilla. Los espermatofitos comprenden dos grandes grupos, las gimnospermas y las angiospermas. -etum: terminación que en el lenguaje carpológico indica que se trata de un fruto múltiple. espora: célula que sirve para la reproducción asexual. esporangio (del griego sporos = ‘germen’, ‘espora’ + angeion = ‘vaso’, ‘envase’): estructura, rodeada por una pared celular externa, que contiene células que dan lugar a esporas. esporofilo (del griego sporos + phyllon = ‘hoja’): hoja fértil que presenta uno o más esporangios. Las plantas heterospóricas suelen tener microsporofilos espercializados que producen (micro)esporas masculinas y megasporofilos productores de (mega)esporas femeninas. esporofito (del griego sporos + phyton = ‘planta’; literalmente ‘la planta que produce esporas’): la generación diploide del ciclo de vida de las plantas que produce esporas asexuales diploides que dan lugar a gametofitos haploides. estambre (del latín stamen = ‘hilo’): microsporofilo de las angiospermas que consta de un filamento estéril que sostiene en su ápice la antera fértil. Cada antera está formada por cuatro sacos polínicos (microsporangios) que contienen los granos de polen (micrósporas). estigma (del griego = ‘mancha’, ‘cicatriz’): extremo superior de un carpelo capacitado para recibir los granos de polen. Normalmente está elevado por encima del ovario por un estilo. estilo (del griego stylos = ‘columna’, ‘pilar’): en las angiospermas, la porción elongada de un carpelo o pistilo que conecta el estigma y el ovario. A través del estilo los tubos polínicos crecen hacia abajo en busca del ovario. familia: una de las principales unidades en el sistema jerárquico de la clasificación taxonómica de los organismos vivos. Las unidades de clasificación más importantes son, en orden descendente, clase, orden, familia, género y especie. filamento (del latín filum = ‘hilo’, ‘cuerda’): el tallo o filamento de un estambre. flor: eje reproductivo corto con crecimiento determinado que presenta al menos uno de los órganos sexuales reproductivos (masculino o femenino). Esta definición se aplica a las estructuras reproductivas tanto de las angiospermas (plantas con flores) como de las gimnospermas. flor epigina o epígina (del griego epi = ‘arriba’ + gyne = ‘femenino’): flor cuyos sépalos, pétalos y estambres están insertados por encima del ovario. Como resultado, el ovario es ínfero y no visible. flor hipogina o hipógina (del griego hypo = ‘debajo’, ‘bajo’ + gyne = ‘femenino’): flor en la que los sépalos, pétalos y estambres están insertados por debajo del ovario (súpero) expuesto y claramente visible. flor perigina o perígina (del griego peri = ‘alrededor’ + gyne = ‘femenino’): flor en donde el gineceo está rodeado por un hipantio pero permanece separado del mismo. folicario: fruto esquizocárpico cuyos carpelos están separados unos de otros antes de la maduración y con dehiscencia a lo largo de sus suturas ventrales; por ejemplo, en las Apocynaceae. foliqueto: fruto múltiple formado por frutículos dehiscentes que se abren a lo largo de una sutura (ventral o dorsal). folículo (del latín folliculus = ‘bolsa pequeña’, diminutivo de follis = ‘fuelle’): un fruto o frutículo derivado de un único carpelo dehiscente a lo largo de una sutura (normalmente ventral); por ejemplo, en los frutículos de la calta (Caltha palustris, Ranunculaceae). folícono (del latín folliculus): fruto compuesto formado por frutículos foliculares unidos; por ejemplo, en las Banksia menziesii (Proteaceae). frugrívoro (del latín frug- = ‘fruto’ + vorare = ‘tragar’, ‘devorar’): animal que come frutos. Frugívoros facultativos, —como muchas aves en regiones templadas— se alimentan principalmente de frutos cuando están disponibles, pero también de otras materias animales o vegetales, mientras los frugívoros obligados son animales especializados —predominantemente en los trópicos— que se alimentan exclusivamente de frutos. frutículo: unidad separada de dispersión de un fruto que puede ser 1) un carpelo o mitad de un carpelo de un fruto esquizocárpico maduro; 2) un carpelo único de un fruto múltiple maduro; 3) un ovario multicarpelar maduro de un fruto compuesto. fruto agregado: ver fruto múltiple. fruto antocárpico (del griego anthos = ‘flor’ + karpos = ‘fruto’): fruto en el tanto el gineceo como otras partes florales han sufrido un desarrollo marcado durante la posfertilización para ayudar a la diseminación de la semilla. fruto climatérico: fruto que entra en un proceso repentino e irreversible de maduración marcado por un incremento claro de la respiración (producción de CO2) y de la producción de la fitormona volátil etileno. Por el contrario, los frutos no climatéricos sufren un proceso de maduración gradual y continúo. fruto compuesto: fruto derivado de más de una flor. La mayoría de los libros de texto modernos le atribuyen el significado de fruto múltiple, un término que debería, sin embargo, aplicarse a los frutos que se desarrollan de flores con gineceo apocárpico; ver también fruto múltiple. fruto esquizocárpico (del latín moderno, y este del griego skhizo-, de skhizein = ‘dividir’ + karpos = ‘fruto’): fruto en el que los carpelos están parcial o completamente unidos en el momento de la polinización pero que se separan en la madurez en sus constituyentes carpelares. Algunas veces se dividen en mericarpos, cada uno de los cuales funciona como una unidad de dispersión. fruto múltiple: fruto que se desarrolla a partir de un gineceo apocárpico. La mayoría de los autores modernos aplican este término al fruto derivado de más de una flor (fruto compuesto) y llaman a

los frutos desarrollados de un gineceo apocárpico frutos agregados. Sin embargo, fruto agregado es históricamente sinónimo de fruto compuesto, ambos definidos como ‘frutos formados por más de una flor’ (Spjut y Thieret 1989). Spjut y Thieret (1989) rastrearon la confusión hasta llegar a Lindley (1832), que revirtió los significados de agregado y múltiple tal y como fueron definidos por De Candolle (1813). Generalmente, los libros de texto ingleses han adoptado los errores de Lindley, mientras que los libros de texto no ingleses han seguido las definiciones de De Candolle o han empleado otros términos relacionados. Para evitar más confusión entre agregado y múltiple, Spjut y Thieret recomendaron que la palabra fruto compuesto fuese adoptada en lugar de fruto agregado para designar los frutos compuestos de más de una flor, y que el significado original y correcto de fruto múltiple fuese mantenido. La distinción entre frutos múltiples y frutos compuestos la estableció por primera vez Gärtner (1788), pero fue planteada más claramente por Link (1798). fruto simple: fruto que se desarrolla a partir de una flor con un solo pistilo; el cual puede tener un solo carpelo o varios carpelos unidos. funículo (del latín funiculus = ‘cuerda delgada’): tallo por el que un óvulo o semilla está conectado a la placenta en el ovario. Los funículos actúan como un cordón umbilical, suministrando al óvulo o a la semilla en desarrollo el agua y los nutrientes de la planta madre. gametofito (del griego gametes = ‘cónyuge’ + phyton = ‘planta’): generación, habitualmente haploide, del ciclo de vida de una planta que produce gametos. Son ejemplos el prótalo de los helechos o el megaprótalo (gametofito femenino) y el grano de polen germinado (microprótalo o gametofito masculino) de las plantas con semillas. geocarpía (del griego geo = ‘tierra’ + karpos = ‘fruto’): condición de las plantas cuyos frutos maduran bajo tierra; como el cacahuete (Arachis hypogaea, Fabaceae). gimnospermas (del griego gymnos = ‘desnudo’ + sperma = ‘semilla’): grupo heterogéneo de plantas con semillas que presentan sus óvulos en megasporofilos abiertos (o en escamas seminíferas en las coníferas) y no en megasporofilos cerrados (= carpelos) como en el caso de las angiospermas. Las gimnospermas comprenden tres grupos lejanamente emparentados: coníferas (8 familias, 69 géneros, 630 especies), cícadas (3 familias, 11 géneros, 292 especies) y Gnetales (3 familias, 3 géneros, 95 especies). gineceo (del griego gyne = ‘mujer’ + oikos = ‘casa’): todos los carpelos de una flor, independientemente de si están unidos o separados. gineceo apocárpico (del griego apo = ‘separado de’ + karpos = ‘fruto’): gineceo compuesto de dos o más carpelos separados, cada uno de ellos formando un pistilo individual. gineceo sincárpico (del griego syn = ‘junto’ + karpos = ‘fruto’; literalmente ‘una casa de mujeres conjunta’): gineceo compuesto de dos o más carpelos unidos. glandario: fruto formado por un gineceo esquizocárpico sobre un receptáculo ensanchado y carnoso. glande (‘bellota’ en latín): fruto indehiscente constituido por un ovario maduro subtendido o rodeado por una estructura ariloide que puede derivar de la unión de las brácteas (como en las Fagaceae) o un pedicelo (como en el Anacardium occidentale), receptáculo o perianto inflados. glandeto: fruto múltiple de carpelos indehiscentes que maduran sobre un receptáculo agrandado, los frutículos embebidos en el receptáculo; por ejemplo, Fragaria spp. (Rosaceae). Gnetales: grupo heterogéneo de gimnospermas que comprende solo tres familias con tres géneros (Gnetum, Ephedra, Welwitschia) y un total de 95 especies. gota de polinización: gota de líquido secretada por el micrópilo de muchas gimnospermas como medio para recolectar polen. La gota de polinización es finalmente reabsorbida y el polen capturado es succionado hacia el interior de la cámara de polen. granívoro (del latín grani-, de granum = ‘grano’ + vorus, de vorare = ‘tragar’, ‘devorar’): animal que come semillas. herbívoro (del latín herba = ‘vegetación’ + vorus): animal que come plantas. hermafrodita: individuo o estructura que presenta ambos órganos reproductivos, masculino y femenino, por ejemplo una flor bisexual, que tiene tanto estambres fértiles como carpelos. En la mitología griega Hermafrodito (o Hermafrodita) era el nombre del apuesto hijo de Hermes y Afrodita, que se unió a la ninfa Salmacis formando un solo cuerpo: mitad hombre, mitad mujer. hidrocoro: dispersado por el agua; ver también hidrocoria. hidrocoria (del griego hydro = ‘agua’ + chorein = ‘dispersar’): dispersión de diásporas de plantas a través del agua. A su vez, puede subdividirse en nautohidrocoria (dispersión a través de corrientes de agua) y ombrohidrocoria (dispersión a través de la lluvia y/o el rocío). higrocasia (del griego hygros = ‘mojado’, ‘húmedo’ + chasis = ‘grieta’, ‘garganta’): producción de cápsulas higroscópicamente dehiscentes que se abren solo cuando están humedecidas y a menudo se cierran de nuevo cuando se secan, como sucede con las cápsulas de muchas Aizoaceae suculentas. higrocástico: ver higrocasia. hipantio (del griego hypo = ‘debajo’, ‘bajo’ + anthos = ‘flor’): órgano de la flor en forma de copa tubular derivado de un receptáculo que contiene los sépalos y pétalos o tépalos, y los estambres. En las flores periginas, el hipantio rodea el gineceo pero permanece separado de este. En las flores hipoginas, las partes dorsales del gineceo están incluidas en la formación del hipantio, lo que desemboca en un ovario ínfero. inflorescencia: parte de una planta que presenta un grupo de flores; las inflorescencias pueden ser un grupo laxo de flores, como en los lirios, o estructuras altamente condensadas y diferenciadas parecidas a una flor individual; como en la familia del girasol (Asteraceae). infrutescencia: flores de una inflorescencia en el estado de fruto. involucro: uno o más verticilos de brácteas en la base de una inflorescencia; como en un capítulo de las Asteraceae y Dipsacaceae. Jurásico: periodo de tiempo geológico que abarca desde hace 142 a 206 millones de años. legumbre (del latín legumen = ‘haba’, ‘judía’): fruto dehiscente típico de las Fabaceae, desarrollado a partir de un solo carpelo que se abre a lo largo de dos suturas —ventralmente y dorsalmente—, con las semillas adheridas a la sutura ventral. lóculo (del latín loculus = ‘lugar pequeño’, diminutivo de locus = ‘lugar’): cavidad de un carpelo que contiene las semillas.

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mamocoria (del latín mamma = ‘pecho’ + chorein = ‘dispersar’): dispersión de diásporas de plantas por mamíferos. mamócoro: dispersado por mamíferos; ver también mamocoria. megagametofito (del griego megas = ‘grande’ + gametes = ‘cónyuge’ + phyton = ‘planta’): prótalo femenino desarrollado a partir de la megáspora y productor de los gametos femeninos (ovocélulas). El megagametofito de las gimnospermas da lugar a los arquegonios y proporciona el tejido nutricio de la semilla. En las angiospermas, el homólogo del megagametofito es el saco embrionario. megáspora (del griego megas = ‘grande’ + sporos = ‘germen’, ‘espora’): espora más grande producida por plantas heterospóricas que da lugar a un gametofito femenino. megasporangio (del griego megas + sporos + angeion = ‘vaso’, ‘envase pequeño’): órgano de un esporofito que produce las megásporas femeninas. El término suele aplicarse a las criptógamas, mientras la estructura homóloga en las plantas con semillas se denomina nucela. megasporofilo (del griego megas + espora + phyllon = ‘hoja’): hoja fértil especializada productora de megasporangios con esporas femeninas; como los carpelos que contienen los óvulos de las angiospermas. mericarpo: frutículo que representa la mitad de un carpelo; como en los frutos esquizocárpicos de las Lamiaceae. mesocarpio (del griego mesos = ‘medio’ + karpos = ‘fruto’): en una drupa, la capa carnosa intermedia del pericarpio (la pared del fruto). microbasario (mikros = ‘pequeño’ + basis = ‘base’ + arium): fruto derivado de un gineceo esquizocárpico que en la madurez se desarticula en mitades discretas de carpelos que contienen una semilla (mericarpos); como las Boraginaceae o las Lamiaceae. micrómetro (del griego mikros = pequeño): una millonésima de un metro (una milésima de un milímetro); abreviatura: µm. micrópilo (del griego mikros + pyle = ‘puerta’): abertura de los integumentos en el ápice del óvulo o semilla que actúa como paso para el tubo polínico en su camino hacia el saco embrionario. El micrópilo está formado por uno o por dos integumentos, el exterior produce el exostoma y el interior el endostoma. microscopio electrónico de barrido: instrumento científico que produce imágenes de objetos muy pequeños a una resolución extremadamente alta por medio del uso de un haz de electrones que escanea la superficie del espécimen. micróspora (del griego mikros + sporos = ‘germen’, ‘espora’): espora más pequeña formada por una planta heterospórica que da lugar a un gametofito masculino. microsporangio (del griego mikros + sporos + angeion = vaso, envase pequeño): órgano de un esporofito que produce las micrósporas masculinas. El término normalmente se aplica a las criptógamas, mientras que la estructura homóloga en las plantas con semillas se denomina saco polínico. mirmecócoro o mirmécoro: dispersado por hormigas; ver también mirmecocoria. mirmecocoria o mirmecoria (del griego myrmex = ‘hormiga’ + chorein = ‘deambular’, ‘dispersar’): dispersión de frutos y semillas a través de hormigas. miscrosporofilo (del griego mikros = ‘pequeño’ + sporos = ‘germen’, ‘espora’ + phyllon = hoja): hoja fértil especializada productora de microsporangios con esporas masculinas; como en los estambres que producen el polen en las angiospermas. monocarpo: carpelo entero de un fruto esquizocárpico que funciona como una diáspora; ver también frutículo. monocárpico o monocarpelar: que consta de un único carpelo. monocotiledóneas (del griego monos = ‘uno’ + cotyledon): uno de los dos grandes grupos de angiospermas diferenciado por la presencia de una sola hoja (cotiledón) en el embrión. Otras características típicas de las monocotiledóneas son: venación paralela, órganos florales en grupos de tres, haces vasculares dispersos, una raíz primaria rudimentaria que es remplazada tempranamente por raíces laterales adventicias (es decir, raíces formadas por el tallo) y ausencia de engrosamiento secundario. Esta es la razón por la que la mayoría de las monocotiledóneas son plantas herbáceas (si el engrosamiento secundario está presente, como en Agave, Aloe, Dracaena, Xanthorrhoea y otras). Las monocotiledóneas incluyen gramíneas, ciperáceas, juncos, lirios, orquídeas, bananas, aroides, palmas y grupos relacionados. monoecia (del griego monos = ‘uno’ + oikos = ‘casa’): 1) formación de los órganos sexuales masculinos y femeninos en el mismo gametofito (como sucede en muchos musgos y helechos); 2) en plantas con semillas, formación de las flores masculinas y femeninas en el mismo individuo. monóico: ver monoecia. morfología (del griego morphe = ‘forma’ + logos = ‘palabra’, ‘discurso’): estudio de la forma en su sentido más amplio pero principalmente restringido a la estructura externa de un organismo, en contraste con la anatomía que hace referencia a la estructura interna de un organismo. nucela (del latín moderno nucellus = ‘nuez pequeña’): megasporangio de las plantas con semillas. núcleo espermático: gameto masculino, extremadamente reducido e inmóvil, de las coníferas y angiospermas. núcula: diminutivo de nuez; carpelo individual o mitad de un carpelo (mericarpo), parecido a una nuez, de un fruto derivado de un gineceo apocárpico o esquizocárpico. nuculario: fruto simple con pericarpio seco, que se diferencia por su endocarpio duro y por su fibrosa capa externa y coriácea que puede o no ser dehiscente; como es el caso de Cocos nucifera (Arecaceae) y Prunus dulcis (Rosaceae). nuez: fruto seco, indehiscente y normalmente de una sola semilla. nuez simple: ver cámara. ombrohidrocoria (del griego ombros = ‘ducha’, ‘lluvia’ + hydro = ‘agua’ + chorein = ‘dispersar’): dispersión de diásporas por la lluvia o el rocío, bien sea al arrastrar las semillas fuera de sus frutos (dispersión por salpicaduras de lluvia), o indirectamente por medio de la activación de un mecanismo de trampolín (balística por lluvia). ornitocoria (del griego ornis = ‘ave’ + chorein = ‘dispersar’, ‘deambular’): dispersión de frutos y semillas a través de aves.

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ornitocoro: dispersado por aves; ver también ornitocoria. -oso: terminación que en el lenguaje carpológico indica que un fruto es compuesto. ovario (del latín moderno ovarium = ‘lugar o dispositivo que contiene huevos’): la parte agrandada, usualmente inferior, del pistilo que contiene los óvulos. ovario ínfero: ver flor epigina. ovario súpero: ver flor perigina. óvulo (del latín moderno ovulum = ‘huevo pequeño’): integumento del megasporangio de las plantas con semillas. Paleozoico, era Paleozoica (del griego palaios = ‘antiguo’ + zoion = ‘ser o animal’, literalmente ‘animales antiguos’): periodo de tiempo que abarca desde hace 248 a 540 millones de años, incluyendo los periodos Cámbrico, Ordovícico, Silúrico, Devónico, Carbonífero y Pérmico. Pangea: antiguo supercontinente en el que todos los continentes actuales de la Tierra estuvieron una vez unidos antes de que los separase la deriva continental. papus (del latín pappus = ‘hombre viejo’, y este del griego pappos = ‘abuelo’, ‘viejo’, ‘barba de hombre viejo’): cerdas, aristas, pelos o escamas que se desarrollan en el margen superior del fruto de las Asteraceae, posiblemente representando un cáliz reducido. Un papus es a menudo una adaptación del fruto (cipsela) para la dispersión por el viento; como en el diente de león (Taraxacum officinale) o en los salsifíes de los prados (Tragopogon pratensis). Ver también coma. partenogénesis (del griego parthenos = ‘virgen’ + genesis = ‘nacimiento’, ‘comienzo’): forma de reproducción sexual en la que una ovocélula se convierte en un embrión sin ser fertilizada previamente por un gameto masculino. La partenogénesis suele ser el resultado de una meiosis anormal que da lugar a un núcleo huevo sin reducción del número de cromosomas; como en el diente de león, Taraxacum officinale, Asteraceae. paseriformes: aves pertenecientes al orden Passeriformes, más conocidas como aves de percha o aves cantoras. Más de cinco mil especies, o lo que es lo mismo, más de la mitad de las especies conocidas de aves, pertenecen a los paseriformes. Entre los ejemplos familiares están los gorriones, los pinzones y los zorzales. pepo o pepónide (del latín pepo = ‘melón’ o ‘calabaza’, y este del griego pepon = ‘maduro’): tipo especial de baya que está cubierta por una cáscara coriácea y gruesa, y que presenta sus semillas en placentas parietales. El pepo es similar al hesperidio pero el último posee placentas axiales. perianto (del griego peri = ‘alrededor’; anthos = ‘flor’): envoltura floral que está claramente dividida en cáliz (verticilo externo del perianto) y corola (verticilo interno del perianto). pericarpio (del latín moderno pericarpum, y este del griego peri + karpos = ‘fruto’): pared del ovario en su estado de fruto. El pericarpio puede ser homogéneo (como en las bayas) o diferenciado en tres capas (como en las drupas) denominadas epicarpio, mesocarpio y endocarpio. perigonio: envoltura floral compuesta por hojas florales uniformes, es decir, sin diferenciación entre sépalos (cáliz) y pétalos (corola). Pérmico: periodo de tiempo geológico que abarca desde hace 248 a 290 millones de años. pétalo (del latín moderno petalum, y este del griego petalon = ‘hoja’): en las flores donde el verticilo externo del perianto es diferente del interno, los elementos del verticilo interno de la envoltura floral son llamados pétalos. El conjunto de todos los pétalos forman la llamativa y brillantemente coloreada corola de una flor. pistilo (del latín pistillum = ‘mortero; alude a la forma): ovario individual con uno o más estilos y estigmas, compuesto de uno o más carpelos; término introducido en 1700 por Tournefort, ahora en gran medida reemplazado por el término gineceo. pistilo compuesto: pistilo formado por dos o más carpelos unidos. placenta (del latín moderno placenta = ‘tarta plana’, originalmente del griego plakoenta, acusativo de plakoeis = ‘plano’, relacionado con plax = ‘cosa plana’): región dentro del ovario donde se forman los óvulos y a través de la cual permanecen adheridos (usualmente por el funículo) a la planta madre hasta que las semillas maduran. El término fue adoptado por la botánica de una estructura similar presente en los embriones de animales y humanos. placentación central: tipo de placentación en la que los óvulos están colocados en una placenta situada en el centro del ovario, como en las Primulaceae. placentación parietal: tipo de placentación en la que los óvulos están adheridos a las placentas sobre las paredes del ovario. plantas con flores: el significado difiere dependiendo de la definición local de flor. En Europa continental comprende gimnospermas y angiospermas; en la América anglosajona y el Reino Unido se usa solo para las angiospermas. En un sentido científico estricto, plantas con flores está circunscrito por lo que se define como antófito. plantas con semillas: plantas que producen semillas; ver también espermatofitos. Pleistoceno (del griego pleistos = mayoría + kainos = nuevo): periodo de tiempo geológico que abarca desde hace 11. 550 a 1,8 millones de años. pluricarpelar: ovario compuesto de dos o más carpelos. polen (latín para ‘harina fina’): micrósporas de las plantas con semillas capaces de germinar en o cerca del megasporangio para producir un microgametofito muy pequeño y extremadamente simplificado. pomo (del latín pomum = fruto): fruto simple, antocárpico e indehiscente, compuesto por un hipantio carnoso y un pericarpio diferenciado en una capa externa delgada (fusionada con el hipantio) y un endocarpio crustáceo o con aspecto pétreo; por ejemplo, Rosaceae-Maloideae como la manzana (Malus pumila, Rosaceae), la pera (Pyrus communis) y el membrillo (Cydonia oblonga). pometo: fruto múltiple formado por carpelos embebidos en un hipantio o receptáculo constituido de una sola cavidad; como los escaramujos de rosas (Rosa spp., Rosaceae). pseudoantecio (pseudos = ‘falso’, ‘mentira’, de pseudein = ‘mentir’ + anthos = flor + oikos = casa + ium): fruto de las Cyperaceae en el que el ovario maduro —parecido a un aquenio— está encerrado en un saco suelto o inflado formado por brácteas modificadas connadas (como la Kyllingia squamulta). pseudocarpo (del griego pseudos + karpos = ‘fruto’): término usado en los libros de texto modernos para denotar un fruto en el que no solo participa el gineceo sino también otras partes florales. El término correcto para estos frutos es antocarpo.

pseudosámara (del griego pseudos = ‘falso’ + del latín sámara = ‘fruto del olmo’): fruto antocárpico con alas distales más largas que el ovario maduro; por ejemplo, los sépalos acrescentes en Dipterocarpaceae. pteridospermas (del griego pteris = ‘helecho’ + spermatos = ‘semilla’): grupo fósil de gimnospermas que se asemeja superficialmente a los helechos; por ello, también se los llama helechos con semilla. pirenio (del griego pyren = ‘piedra o hueso de un fruto’): endocarpio duro y huesudo de una drupa, normalmente denominado hueso o piedra. Los huesos de las drupas suelen ser de una sola semilla pero los hay con varias (como el Pleiogynium timoriense, Anacardiaceae). El término pirenio se utiliza principalmente cuando una drupa contiene más de un hueso (como en Ilex spp., Aquifoliaceae, Uapaca spp. Phyllanthaceae); también se usa para referirse al fruto entero si se trata de una drupa con múltiples huesos. pixidio, píxide (del latín moderno, y este del griego pyxidion, diminutivo de pyxis = ‘caja’): fruto capsular que se abre con una tapa creada por una sutura trasversal que corta a través de todos los lóculos del fruto. quiropterocoro: dispersado por murciélagos; ver también quiropterocoria. quiropterocoria (del latín moderno chiroptera = ‘murciélagos’ [y este del griego kheir = ‘mano’ + pteron = ‘pluma’, ‘ala’] + chorein = dipersar): dispersión de diásporas vegetales a través de murciélagos. radícula (del latín radicula = ‘raíz pequeña’): en un embrión, la parte basal del eje de la raíz del hipocótilo que produce el primer sistema radical de las plántulas jóvenes, a menudo también denominada raíz embrionaria. rafe (del griego raphe = ‘sutura’, ‘costura’, de rhaptein = ‘coser’): línea o sutura longitudinal sobre la cubierta seminal donde se concentran los haces vasculares que alimentan la semilla en desarrollo. restinga: tipo de vegetación boscosa tropical y subtropical sobre suelos ácidos y pobres en nutrientes de la costa atlántica de Brasil. saco polínico: microsporangio de las angiospermas. Una antera típica posee cuatro sacos polínicos. sámara (nombre latino para el fruto del olmo): nuez o aquenio alado en los que las alas (o el ala) son más largas que la porción seminal. samario: fruto esquizocárpico que se fragmenta en frutículos indehiscentes alados, con alas más largas que la porción seminal; como Acer spp., Dipteronia spp. (ambos Sapindaceae). sarcotesta (del griego sarko = ‘carne’ + del latín testa = ‘cáscara’): cubierta seminal carnosa. semilla: órgano de las plantas con semillas (espermatofitos) que contiene el embrión encerrado junto con el tejido nutricio dentro de una cubierta protectora (cubierta seminal). Las semillas se desarrollan a partir de los megasporangios integumentados (óvulos), los órganos que definen las plantas con semillas. sépalo (del latín moderno sepalum, una palabra inventada, tal vez una mezcla de del latín petalum = ‘hoja’ y del griego skepe = ‘cubierta’, ‘cobija’): en flores donde el verticilo exterior del perianto es diferente del verticilo interior, los elementos del verticilo exterior son denominados sépalos. El conjunto de todos los sépalos forma el cáliz, generalmente verde y poco llamativo, de una flor. septo (del latín dissepimentum = ‘pared’, ‘división’): partición o diafragma dentro de un ovario. serotinia (del latín serotinus = ‘llegando tarde’, de sero = ‘a una hora tardía’, de serus = ‘tarde’; ‘tarde en el desarrollo o floración’): en el contexto de las semillas serótinas se refiere a la condición de plantas que mantienen un «banco de semillas aéreo» de retener sus frutos y semillas largo tiempo después de que han madurado. Es una adaptación a hábitats propensos al fuego: los frutos de plantas serótinas liberan sus semillas tras una exposición a altas temperaturas. sicono (del griego sykon = ‘higo’): fruto compuesto carnoso cuyos frutículos están encerrados en un pedúnculo invaginado (eje de la inflorescencia). sincarpo (del griego syn = ‘junto’ + karpos = ‘fruto’): fruto múltiple derivado de una flor con carpelos separados (en el estado de flor), que se fusionan posteriormente en la madurez. soroso (del latín, y este del griego soros = ‘pila’, ‘montón’): fruto compuesto por muchos frutículos suculentos que se desarrolla sobre un pedúnculo donde los frutículos pueden estar libres (como en Broussonetia papyrifera, Morus nigra; ambas Moraceae) o fusionados (por ejemplo, en Ananas comosus, Bromeliaceae, Cornus kousa subsp. chinensis, Cornaceae). sutura (del latín sutura): línea que marca la unión o fusión de órganos, algunas veces representando líneas preformadas de dehiscencia a lo largo de las cuales, por ejemplo, un carpelo de un fruto dehiscente se abre; usualmente, la sutura dorsal de un carpelo coincide con el haz vascular central del carpelo y, normalmente, la sutura ventral con la línea de fusión de los márgenes de los carpelos. teoría celular: teoría publicada en 1839 por Matthias Jakob Schleiden y Theodor Schwann, que defiende que todos los organismos están compuestos de unidades básicas de organización similares, llamadas células. En 1858, Rudolf Virchow completó la teoría celular clásica añadiendo sus conclusiones, en las que afirmaba que todas las células provienen de células preexistentes. tépalo (= tepalum, palabra latina creada, anagrama de petalum como analogía de pétalo y sépalo): miembro de un perianto indiferenciado en cáliz y corola, es decir, una hoja floral del un perigonio. Terciario: periodo de tiempo geológico que abarca desde hace 2 a 65 millones de años. Triásico: periodo de tiempo geológico que abarca desde hace 206 a 248 millones de años. trimeto: fruto múltiple que se caracteriza por tener ovarios maduros que se desarrollan dentro de un hipantio o brácteas unidas, que más tarde son dispersados en la madurez por el desdoblamiento o apertura del hipantio o de las brácteas; por ejemplo, Monimiaceae (Palmeria scandens). trimoso: fruto compuesto formado por ovarios maduros que se desarrollan dentro de brácteas unidas o dentro de un receptáculo, y que son liberados en la madurez a través de la ruptura u otros movimientos de las brácteas o del receptáculo; por ejemplo, Fagaceae (el Fagus sylvatica o la Castanea sativa). trimocono: fruto compuesto formado por frutículos que están organizados en estructuras en forma de cono, donde cada frutículo dispersa su ovario maduro a través de brácteas dehiscentes; por ejemplo, Casuarinaceae (Casuarina spp., Allocasuarina spp.). tubo polínico: estructura tubular formada por la germinación del grano de polen. En las cícadas y el Ginkgo, el tubo polínico libera los espermatozoides móviles directamente en la cámara de polen donde estos nadan para alcanzar los arquegonios. En las coníferas y angiospermas, el tubo polínico transporta los núcleos espermáticos directo hacia las ovocélulas.

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

vaina: término genérico usado coloquialmente para denominar cualquier fruto seco compuesto de uno o más carpelos, con un pericarpio firme rodeando una cavidad que contiene una o más semillas. Algunos botánicos restringieron el uso del término vaina a ciertos frutos de la familia de las leguminosas (Fabaceae). zoocoria (del griego zoon = ‘animal’ + chorein = ‘dispersar’, ‘deambular’): dispersión de frutos y semillas a través de animales. zoocoro: dispersado por animales; ver también zoocoria.

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ARTÍSTICA Adam, H. C., Karl Blossfeldt, Prestel, Múnich, 1999 Diffey, T. J., «Natural Beauty without Metaphysics» en Landscape, natural beauty and the arts, Cambridge University Press, Cambridge, 1993 Ede, S., Strange and Charmed, Calouste Gulbenkian Foundation, Londres, 2000 Frankel, F., Envisioning Science,The Design and Craft of the Science Image, MIT Press, Cambridge, Massachusetts, 2002 Gamwell, L., Exploring the Invisible, Art Science and the Spiritual, Princeton University Press, Princeton, 2002 Haeckel, E., Art Forms in Nature, Prestel, Múnich, 1904 (1998) Kesseler, R., Pollinate, Grizedale Arts and The Wordsworth Trust, Cumbria, 2001 Stafford, B. M., Artful Science, Enlightenment, Entertainment and the Eclipse of the Visual Image, MIT Press, Cambridge, Massachusetts, 1994 Stafford, B. M., Good Looking, Essays on the Virtue of Images, MIT Press, Cambridge, Massachusetts, 1996 Thomas, A., The Beauty of Another Order, Photography in Science,Yale University Press, New Haven, 1997 Tongiorgi Tomasi, L., The Flowering of Florence, Botanical Art for the Medici, Lund Humphries, Farnham, 2002

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ÍNDICE DE PLANTAS ILUSTRADAS Familia

Nombre científico

Página

Nombre común

Distribución geográfica

Fabaceae Fabaceae Fabaceae Ranunculaceae Actinidiaceae Malvaceae Rosaceae Fabaceae Sapindaceae Casuarinaceae Cucurbitaceae Malvaceae Anacardiaceae Primulaceae Bromeliaceae Plantaginaceae Asteraceae Apiaceae Moraceae Moraceae Apocynaceae Annonaceae Solanaceae Oxalidaceae Proteaceae Proteaceae Sapindaceae Arecaceae Moraceae Cyperaceae Arecaceae Arecaceae Asteraceae Sapindaceae Caricaceae Fabaceae Fabaceae Fagaceae Poaceae Fabaceae Cupressaceae Ranunculaceae Rutaceae Rutaceae Rutaceae Rutaceae Verbenaceae Arecaceae Cornaceae Hamamelidaceae Betulaceae Lecythidaceae Bignoniaceae Cucurbitaceae Cycadaceae Cucurbitaceae Rosaceae Boraginaceae Podocarpaceae Ruscaceae Solanaceae Apiaceae Poaceae Dicksoniaceae Ebenaceae Dipterocarpaceae Sapindaceae Moraceae Salicaceae Winteraceae Malvaceae Cucurbitaceae Polygonaceae Zamiaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Apiaceae Apiaceae Apiaceae Rutaceae Myrtaceae Myrtaceae Myrtaceae Celastraceae Santalaceae Moraceae Moraceae Moraceae Moraceae Rutaceae Rosaceae

Abrus precatorius L. Acacia cyclops A. Cunn. y G. Don Acacia vittata R. S.Cowan y Maslin Actaea pachypoda Elliot Actinidia deliciosa (A. Chev.) C. F. Liang y A. R. Ferguson Adansonia rubrostipa Jum. y H. Perrier Agrimonia eupatoria L. Albizia bernieri E.Fourn. ex Villiers Alectryon excelsus Gaertn. Allocasuarina tesselata (C. A. Gardner) L. A. S. Johnson Alsomitra macrocarpa (Blume) Cogn. Alyogyne huegelii (Endl.) Fryxell (syn. Hibiscus huegelii Endl.) Anacardium occidentale L. Anagallis arvensis L. Ananas comosus (L.) Merr. Antirrhinum orontium L.(syn. Misopates orontium (L.) Raf.) Arctium lappa L. Artedia squamata L. Artocarpus altilis (Parkinson) Fosberg Artocarpus heterophyllus Lam. Asclepias physocarpa (E. Mey.) Schltr. (syn. Gomphocarpus physocarpus E. Mey.) Asimina triloba (L.) Dunal Atropa belladonna L. Averrhoa carambola L. Banksia candolleana Meisn. Banksia menziesii R. Br. Blighia sapida K.D. Koenig Borassus aethiopum Mart. Broussonetia papyrifera (L.) Vent. Bulbostylis hispidula (Vahl) R.W. Haines subsp. pyriformis (Lye) R.W. Haines Calamus aruensis Becc. Calamus longipinna K. Schum. y Lauterb. Calotis breviradiata (Ising) G. L. R. Davis Cardiospermum halicababum L. Carica papaya L. Carmichaelia aligera G. Simpson Cassia grandis L.f. Castanea sativa L. Cenchrus spinifex Cav. Centrolobium ochroxylum Rose ex Rudd Chamaecyparis lawsoniana (A. Murray) Parl. Cimicifuga americana Michaux Citrus hystrix DC. Citrus margarita Lour. (syn. Fortunella margarita (Lour.) Swingle) Citrus medica L. var. sarcodactylis (Hoola van Nooten) Swingle Citrus sinensis (L.) Osbeck Clerodendrum trichotomum Thunb. Cocos nucifera L. Cornus kousa Hance subsp. chinensis (Osborn) Q. Y. Xiang Corylopsis sinensis Hemsl. var. calvescens Rehder y E. H. Wilson Corylus avellana L. Couroupita guianensis Aubl. Crescentia cujete L. Cucumis melo L. subsp. melo var. cantalupensis Naudin ‘Galia’ Cycas revoluta Thunb. Cyclanthera brachystachya (Ser.) Cogn. (syn. Cyclanthera explodens Naudin) Cydonia oblonga Mill. Cynoglossum nervosum Benth. ex C. B. Clarke Dacrydium cupressinum Soland. ex Forst. f. Dasylirion texanum Scheele Datura ferox L. Daucus carota L. Deschampsia antarctica Desv. Dicksonia antarctica Labill. Diospyros kaki Thunb. Dipterocarpus grandiflorus (Blanco) Blanco Dipteronia sinensis Oliv. Dorstenia contrajerva L. Dovyalis caffra (Hook. f.) Warb. Drimys winteri J.R. Forst. y G. Forst. Durio zibethinus Murray Ecballium elaterium (L.) A. Rich. Emex australis Steinh. Encephalartos ferox Bertol. f. Entada gigas (L.) Fawc. y Rendle Entada rheedii Spreng. (syn. Entada gigas Gilbert y Boutique) Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. Eryngium creticum Lam. Eryngium leavenworthii Torr. y A. Gray Eryngium paniculatum Cav. y Dombey ex F. Delaroche Esenbeckia macrantha Rose Eucalyptus macrocarpa Hook. Eucalyptus regnans F. Muell. Eucalyptus virginea Hopper y Wardell-Johnson Euonymus europaeus L. Exocarpos sparteus R.Br. Ficus carica L. Ficus dammaropsis Diels Ficus sansibarica Warb. subsp. sansibarica Ficus villosa Blume Flindersia australis R. Br. Fragaria x ananassa (Weston) Decne y Naudin

194 213 92, 93 207 58, 59 222 164 192 215 134, 135 146 151 75 50, 51 116 154, 155 170 147 122 123 153 239 195, 196 62 132 133 198 230 136 12 1 14 18 153 226, 227 212 237 73 172 78 43 104, 105 46, 47, 56 64, 65 66, 67 57 207 102 118, 119 160 49 99 239 201 25 162 217 141 176 145 85 108, 109 37 24 199 79 78 128 60 30, 31, 32, 33 224, 225 162 168 26 95 95 236 140 11 10 84 252, 253 38 39 214 74 124, 125, 128 129 129 2, 3 84 114, 115

abro, bugallón, ojo de cangrejo, regaliz americano sin nombre común sin nombre común baya blanca venenosa «ojos de muñeca» kiwi baobab agrimonia común árbol de seda árbol titoki casuarina sin nombre común hibisco lila anacardo, manzana del anacardo, marañón, merey pimpinela escarlata, muraje piña, ananás boca de dragoncillo lampazo flor de corona fruto de pan yaca algodoncillo asimina belladona carambola banksia hélice banksia acki, seso vegetal palma elefante mora papirífera sin nombre común palma ratán palma ratán sin nombre común amor en un globo, vid globo papaya escoba de la Isla del Norte cañafístola, cañafístula castaño cadillo costero amarillo de Guayaquil ciprés de Lawson, ciprés de Oregón sin nombre común lima kaffir naranja china mano de buda, cidra digitada naranja, naranja dulce sin nombre común coco, cocotero cornejo chino hamamelis de invierno avellano, avellana bala de cañón calabazo, taparo melón galia palma sagú pepinillo explosivo membrillo lengua de perro peluda rimu, pino rojo sotol de Texas, sotol verde chamico zanahoria silvestre pasto antártico helecho arborescente de Tasmania caqui japonés keruing belimbing (malayo) dipteronia contrayerva, tusilla manzana kei canelo durián pepinillo del diablo sin nombre común sin nombre común escalera de mono escalera de mono guanacaste sin nombre común sin nombre común cardoncillo sin nombre común sin nombre común sin nombre común sin nombre común bonetero escoba ballart higo, higo común higo plato de cena higo nudoso higo velludo fresno corvino, teca australiana fresa de jardín

pantropical sudoeste de Australia Australia Occidental este de Norteamérica sur de China costa oeste de Madagascar recolectada en el Reino Unido; nativa del Viejo Mundo Madagascar Nueva Zelanda Australia Occidental Indomalasia sur y sudoeste de Australia noreste de Brasil, ampliamente cultivada en todos los trópicos nativa de Europa pero naturalizada en otras regiones cultivada desde antiguo, originalmente nativa de Sudamérica nativa de Europa, naturalizada en Norteamérica Eurasia templada endémica de Chipre y el este del Mediterráneo (Israel, Líbano, Jordania, Siria,Turquía) península malaya e islas del oeste del Pacífico origen probable India (Ghats occidentales), ampliamente cultivada en todos los trópicos nativa del sudeste de África este de Norteamérica Europa, norte de África, oeste de Asia, naturalizada en Norteamérica cultivada por siglos en el sudeste de Asia, probablemente originaria de India, Sri Lanka, Indonesia Australia Occidental Australia Occidental nativa del oeste de África, ampliamente cultivada en los trópicos, especialmente en el Caribe África nativa del este de Asia, naturalizada en Norteamérica y en muchas islas del Pacífico este de África de Nueva Guinea a las islas Salomón, islas Aru y la punta del Cabo York, Australia Nueva Guinea e islas Salomón Australia América tropical, naturalizada en muchas regiones nativa de América tropical, cultivada en todos los trópicos Nueva Zelanda Central y Sudamérica, Caribe originalmente nativa de sudeste de Europa y el Mediterráneo nativa de America Ecuador noroeste de Norteamérica este de Norteamérica Indonesia cultivada por siglos en Asia, origen probable China meridional cultígeno antiguo; originalmente del norte de la India cultivada desde la antigüedad; probablemente originaria de China o India Japón regiones tropicales centro y norte de China China Eurasia América tropical América tropical variedad seleccionada en Israel Japón Centro y Sudamérica posiblemente nativa de Turquía y el norte de Irak, naturalizada en el sur de Europa Pakistan, India Nueva Zelanda Texas, norte de México (Coahuila, Chihuahua) sudoeste de Norteamérica nativa de Europa y sudoeste de Asia sur de Sudamérica, Antártida marítima Australia (Nueva Gales del Sur, Victoria, Tasmania) este de Asia sudeste de Asia China sur de México hasta norte de Sudamérica África meridional desde México a Tierra del Fuego sudeste de Asia Mediterráneo nativa de África meridional, maleza en Australia y otras regiones África meridional América tropical y África África, Asia, Australia, Océano Índico, Océano Pacífico América tropical sudeste de Europa, oeste de Asia y Egipto Norteamérica sur de Sudamérica (Argentina, Chile) México Australia Occidental sur de Australia, Tasmania sudoeste de Australia desde Europa al oeste de Asia Australia cultígeno antiguo, especielmente en el Mediterráneo, probablemente originario del sudoeste de Asia Nueva Guinea sudeste de África tropical Asia este de Australia solo en cultivo

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Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

Cyperaceae Amaryllidaceae Asteraceae Rubiaceae Clusiaceae Ginkgoaceae Fabaceae Gnetaceae Malvaceae Poaceae Proteaceae Pedaliaceae Sapindaceae Zingiberaceae Hernandiaceae Malvaceae Celastraceae Fabaceae Elaeagnaceae Araliaceae Cactaceae Fabaceae Solanaceae Aquifoliaceae Iliciaceae Fabaceae Iridaceae Juglandaceae Cupressaceae Bignoniaceae Krameriaceae Cyperaceae Lamiaceae Lamiaceae Lecythidaceae Zamiaceae Altingiaceae Sapindaceae Moraceae Zamiaceae Zamiaceae Zamiaceae Magnoliaceae Euphorbiaceae Rosaceae Anacardiaceae Martyniaceae Fabaceae Fabaceae Myrtaceae Rubiaceae Moraceae Myristicaceae Nitrariaceae Arecaceae Ochnaceae Lamiaceae Rhamnaceae Monimiaceae Pandanaceae Papaveraceae Fabaceae Passifloraceae Lauraceae Picrodendraceae Phytolaccaceae Pinaceae Pinaceae Fabaceae Nyctaginaceae Fabaceae Anacardiaceae Martyniaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Fagaceae Rafflesiaceae Ranunculaceae Ranunculaceae Strelitziaceae Grossulariaceae Annonaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Apiaceae Amaranthaceae Rosaceae Dipsacaceae Sapotaceae Solanaceae Solanaceae Solanaceae

Plantas ilustradas

Fuirena mutali Muasya y Nordal, ined. Galanthus nivalis L. subsp. imperati (Bertol.) Baker (syn. Galanthus nivalis L.) Galinsoga brachystephana Regel Galium aparine L. Garcinia mangostana L. Ginkgo biloba L. Gleditsia triacanthos L. Gnetum L. sp. Gossypium hirsutum L. «Bravo» Hackelochloa granularis (L.) Kuntze Hakea orthorhyncha F. Muell. Harpagophytum procumbens DC. ex Meisn. Harpullia pendula Planch. ex F. Muell. Hedychium horsfieldii R. Br. ex Wall. Hernandia bivalvis Benth. Hibiscus mutabilis L. Hippocratea parvifolia Oliv. Hippocrepis unisiliquosa L. Hippophae rhamnoides L. Hydrocotyle coorowensis H. Eichler ms Hylocereus undatus (Haw.) Britton y Rose Hymenaea courbaril L. Hyoscyamus niger L. Ilex aquifolium L. Illicium simonsii Maxim. Inga feuilleei DC. Iris foetidissima L. Juglans regia L. Juniperus flaccida Schltdl. Kigelia africana (Lam.) Benth. Krameria erecta Willd. ex Schult. Kyllinga squamulata Thonn. ex Vahl Lamium album L. Lamium galeobdolon (L.) L. Lecythis pisonis Cambess. Lepidozamia peroffskyana Regel Liquidambar styraciflua L. Litchi chinensis Sonn. subsp. chinensis Maclura pomifera (Raf.) CK Schneid. Macrozamia lucida L. A. S. Johnson Macrozamia moorei F. Muell. Macrozamia fraseri Miq. Magnolia sp. Mallotus nudiflorus (L.) Kulju y Welzen (syn. Trewia nudiflora L.) Malus pumila Mill. Mangifera indica L. Martynia annua L. Medicago orbicularis (L.) Bartal. Medicago polymorpha L. Melaleuca araucarioides Barlow Mitchella undulata Siebold y Zucc. Morus nigra L. Myristica fragrans Houtt. Nitraria billardierei DC. Nypa fruticans Wurmb Ochna natalitia (Meisn.) Walp. Ocimum basilicum L. Paliurus spina-christi Mill. Palmeria scandens F. Muell. Pandanus odorifer (Forssk.) Kuntze (syn. Pandanus odoratissimus L. f.) Papaver rhoeas L. Pararchidendron pruinosum (Benth.) I.C. Nielsen Passiflora edulis Sims Persea americana Mill. Petalostigma pubescens Domin Phytolacca acinosa Roxb. Pinus coulteri D. Don Pinus sabiniana Douglas ex D. Don Piscidia grandifolia (Donn. Sm.) I.M. Johnst. var. gentryi Rudd Pisonia brunoniana Endl. Pithecellobium excelsum (Kunth) Mart. Pleiogynium timoriense (DC.) Leenh. Proboscidea altheifolia (Benth.) Decne. Prunus armeniaca L. Prunus dulcis (Mill.) D. A. Webb (syn. Prunus amygdalus Batsch) Prunus persica (L.) Batsch var. persica Prunus spinosa L. Pyrus communis L. Pyrus pyrifolia (Burm. f.) Nakai Quercus robur L. Rafflesia keithii Meifer Ranunculus parviflorus L. Ranunculus pygmaeus Wahlenb. Ravenala madagascariensis Sonn. Ribes rubrum L. Rollinia mucosa (Jacq.) Baill. Rosa roxburghii Tratt. Rubus fruticosus L. Rubus idaeus L. Rubus laciniatus Willd. Rubus phoenicolasius Maxim. Rumia crithmifolia (Willd.) Koso-Pol. Salsola kali L. Sanguisorba minor Scop. subsp. muricata (Spach) Briq. Scabiosa crenata Cyr. Sideroxylon grandiflorum A. DC. (syn. Calvaria major (A. DC.) Dubard) Solanum betaceum Cav. (syn. Cyphomandra betacea [Cav.] Sendtn.) Solanum luteum Mill. subsp. luteum Solanum lycopersicum L. var. cerasiforme (Dunal) Spooner et al.

145 45 82 166, 167 222 163 236 29 152 181 89 96 210 89 206 150 146 97 70, 71 183 63 237, 238 197 199 103 94 209 72 62 229 8, 254 249 178, 179 179 88 27, 42 131 20, 21 240, 242, 243 187 245 186 208 232 188 200 170 61 165 130 116 120, 121 214 232 156, 157 206 106, 107 149 208 117 86, 87 211 48 53 180 44, 110, 111 42 175 143 173 216 244 171 188 72 68, 69 189 189 112 73 248 54 55 90, 91 184 102 113 100 101, 103 100 100 158, 159 142 148 80, 81 234 48 198 23

sin nombre común gota de nieve sin nombre común amor de hortelano mangostán ginkgo acacia de tres espinas gnetum algodón americano sin nombre común hakea de pico de pájaro garra del diablo sin nombre común jengibre de Java sin nombre común rosa de la confederación sin nombre común sin nombre común espino cerval de mar sin nombre común fruto dragón, pitahaya guapinol, jatoba beleño acebo sin nombre común ingá, pacae lirio hediondo nogal, nuez enebro llorón árbol salchicha sin nombre común sin nombre común ortiga blanca, ortiga muerta blanca ortiga muerta amarilla coco de mono zamia piña goma dulce lichi naranjo de los osages sin nombre común sin nombre común sin nombre común magnolia sin nombre común manzana mango uña del diablo de frutos pequeños caracolillo carretón sin nombre común sin nombre común moral, mora negra nuez moscada sin nombre común nipa, palma nipa boj costero albahaca, albahaca dulce espina santa, corona de cristo granada trepadora sin nombre común amapola palo de nieve granadilla, maracuyá aguacate quinina silvestre, arbusto de quinina sin nombre común sin nombre común pino gris sin nombre común árbol atrapapájaros chaquiro ciruela Burdekin uña del diablo dorada albaricoque almendro, almendra melocotón endrino pera, pera europea pera china roble común rafflesia ranúnculo de flor pequeña ranúnculo pigmeo palma de viajero grosella roja biriba, Anón amazónico sin nombre común mora, zarza mora frambuesa sin nombre común sin nombre común sin nombre común cardo ruso pequeña pimpinela sin nombre común árbol de tambalocoque árbol de tomate, tamarillo hierba mora amarilla, yerba mora amarilla tomate cherry

Kenia variedad de jardín, la forma silvestre nativa del sur de Europa Central y Sudamérica Eurasia, America sudeste de Asia una reliquia de China oriental este de Norteamérica fotografiada en Nueva Guinea variedad domesticada; la forma silvestre nativa de México pantropical Australia Occidental África meridional, Madagascar Australia (Queensland, Nueva Gales del Sur) Java Queensland nativa de China y Japón, naturalizada en el sur de los Estados Unidos África meridional nativa de Eurasia y África Eurasia sudoeste de Australia América tropical América tropical Eurasia templada, naturalizada en Norteamérica Europa, Mediterráneo Asia (India, China, Birmania) solo conocida en cultivo, probablemente nativa de Bolivia y Perú sur y oeste de Europa al norte de África Eurasia (sudeste de Europa al oeste de China) sur de Texas, México África tropical sur de Estados Unidos y norte de México nativa de África tropical, Madagascar, India e Indochina; naturalizada en muchas otras regiones nativa de Eurasia, naturalizada en el este de Norteamérica Eurasia (oeste de Europa hasta Irán) bosque lluvioso amazónico (Brasil, Colombia, Venezuela) este de Australia Norte y Centroamérica sur de China Norteamérica este de Australia (sudoeste de Queensland, noreste de Nueva Gales del Sur) Queensland Australia Occidental Fotografiada en Yunnan, China De la India, Nepal y Sri Lanka y todo el sudeste de Asia cultivada desde la antigüedad, origen Asia cultigen, origen probable en algún lugar entre India y la Península Malaya America; ampliamente naturalizada en los trópicos Mediterráneo Eurasia, norte de África sudoeste de Australia este de Asia (Japón, Corea del Sur, Taiwán) cultivada desde la antigüedad; probablemente originaria de China Indonesia (Molucas) Australia Asia meridional a Australia septentrional, naturalizada en el oeste de África y Panamá África meridional cultivada durante más de 5.000 años, originalmente de Asia tropical Mediterráneo y oeste de Asia este de Australia Asia tropical y subtropical Eurasia, norte de África este de Australia, Nueva Guinea y Malasia Sudamérica Centroamérica Papua Nueva Guinea (Provincia Occidental) y norte y este de Australia este de Asia (desde China a la India) sudoeste de Norteamérica (California y México) California México Australia, Nueva Zelanda y otras islas del Pacífico, incluída Hawái Sudamérica (Ecuador, Peru) Malasia central al Pacífico sur de los Estados Unidos y México norte de China oeste de Asia originalmente de China, naturalizada en Norteamérica, ampliamente cultivada Eurasia Eurasia este de Asia (China, Laos, Vietnam) Europa, Mediterráneo endémica de Borneo oeste de Europa y Mediterráneo, naturalizada en otras regiones templadas norte de Europa, Alpes orientales, montes Cárpatos occidentales, Norteamérica Madagascar Eurasia Sudamérica China Europa, Mediterráneo Eurasia, Norteamérica solo conocida en cultivo, origen desconocido norte de China, Corea, Japón; cultivada en Europa y Norteamérica Crimea Europa; naturalizada en Norteamérica, Sudáfrica, Australia, Nueva Zelanda, etcétera nativa de Eurasia y África Mediterráneo central y oriental endémica de Mauricio Sudamérica, ampliamente cultivada en los trópicos Mediterráneo primero domesticada en México pero probablemente originaria de Sudamérica (Andes)

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Strelitziaceae Fabaceae Meliaceae Myrtaceae Arecaceae Fabaceae Taxaceae Combretaceae Malvaceae Fabaceae Apiaceae Araliaceae Zygophyllaceae Malpighiaceae Ericaceae Valerianaceae Violaceae Santalaceae Vitaceae Welwitschiaceae Araceae Asteraceae Poaceae Zosteraceae

Strelitzia reginae Aiton Sutherlandia frutescens (L.) R. Br. Swietenia mahagoni (L.) Jacq. Syzygium jambos (L.) Alston Tahina spectabilis J. Dransf. y Rakotoarinivo Tamarindus indica L. Taxus baccata L. Terminalia catappa L. Theobroma cacao L. Tipuana tipu (Benth.) Kuntze Tordylium apulum Trachymene ceratocarpa (W. Fitzg.) Keighery y Rye Tribulus terrestris L. Tristellateia africana S. Moore Vaccinium corymbosum L. Valerianella coronata (L.) DC. Viola sororia Willd. Viscum album L. Vitis labrusca L. «Isabella» Welwitschia mirabilis Hook. f. Wolffia columbiana H. Karst. Xanthisma texanum DC. Zea mays L. Zostera marina L.

88 152 85 98 52 94, 241 163 156 223 143 256 182 169 149 204, 205 5 160 185, 190 16 28 40, 41 83 76, 77 36

ave del paraíso guisante globo caoba de Cuba pomarrosa sin nombre común tamarindo tejo, tejo inglés almendro de mar, almendrón cacao árbol tipu pimpinela romana zanahoria rastrera abrojo, espina del diablo fruto helicóptero arándano, arándano americano sin nombre común violeta azul común muérdago europeo uva isabella sin nombre común sin nombre común margarita dormilona de Texas maíz hierba marina

NOTAS 1

En un contexto científico el uso de los términos primitivo y avanzado requiere de una explicación para así evitar confusiones. Denominar a ciertas plantas «avanzadas» sugiere que estas poseen algunas mejoras en comparación con las plantas «primitivas». No obstante, por definición, las plantas actuales están todas igualmente evolucionadas, ya que han estado en la tierra prácticamente la misma cantidad de tiempo desde que comenzó la vida y están bien adaptadas a sus ambientes específicos. Una gimnosperma moderna no está menos evolucionada que una angiosperma. Las gimnospermas son más «primitivas» que las angiospermas solo en el sentido de que las primeras son más similares a formas ancestrales extintas, a partir de las cuales han evolucionado. 2 Una teoría alternativa postula que el carpelo primitivo no era conduplicado (es decir, formado por medio del plegado del megasporofilo) sino ascidiado (o lo que es lo mismo, formado desde el inicio como una excrecencia cilíndrica). Aunque formalmente el carpelo conduplicado se consideraba el tipo más basico de carpelo, las angiospermas más basales (Amborellaceae, Nymphaeales y Austrobaileyales) poseen sobre todo carpelos ascidiados, lo cual explica por qué este tipo de formación carpelar actualmente se considera el estado más primitivo de la evolución del carpelo en las angiospermas. Sin embargo, los carpelos conduplicados están presentes en muchas angiospermas (por ejemplo, en las Magnoliales) y proporcionan un modelo válido para ilustrar uno de los posibles caminos en la evolución carpelar. Los dos tipos de desarrollo carpelar, el conduplicado y el ascidiado, son tan diferentes entre ellos que la pregunta sobre su vínculo evolutivo todavía no tiene respuesta. 3 Una ventaja todavía más significativa que las angiospermas tienen sobre las gimnospermas está relacionada con la manera en que estas producen sus semillas. Mientras las angiospermas concentran su energía en la formación de un tejido seminal de almacenamiento que sea rico en energía (endosperma) solo después de la fertilización del óvulo, las gimnospermas, al igual que los ginkgos, las cícadas y las coníferas, producen su tejido de almacenamiento (el masivo gametofito) con anterioridad, incluso antes de la fertilización de la ovocélula. En la carrera evolutiva, conservar recursos es siempre una gran ventaja. 4 En muchas angiospermas basales el carpelo está cerrado por un muscílago, en lugar de por un cierre por fusión en los bordes del carpelo. 5 A los lectores que deseen conocer más detalles íntimos sobre la intrigante vida sexual de las angiospermas les sugerimos consultar el libro Semillas. La vida en cápsulas de tiempo. 6 Observación personal de Gwilym Lewis.

CRÉDITO S D E L A S F OTO G R A F Í A S Página 23: © Mike Bailey & SteveWilliams; página 28 y 29: Andrew McRobb © RBG Kew; página 36: ©Vidar.a; página 38: © JamesWood, Hobart, Tasmania; página 52: Hannelore Morales © RBG Kew; página 53: © Mike Bailey & SteveWilliams; página 74: © Suzana Profeta; página 78 (última abajo): © Gwilym Lewis; página 94 (arriba): © Mike Bailey & SteveWilliams; página 95: Legume section at Herbarium © RBG Kew; página 108: © Mike Bailey & Steve Williams; página 116 (última abajo) y 117: Elly Vaes, foto en el Fairchild Tropical Botanic Garden, cortesía de Fairchild Tropical Botanic Garden; página 122: © Tim Waters, www.flickr.com/photos/tim-waters; página 123 (arriba): © Alex V. Popovkin; página 123 (última abajo): © Dinesh Valke; página 142: NHPA / Rich Kirchner; página 146 (arriba): © Stephen Lyle, BBC Bristol; página 176 (arriba): NHPA / A.N.T. Photo Library; página 176 (última abajo): Crown Copyright: Department of Conservation/Te Papa Atawhaipage; página 192: Rachael Davies © RBG Kew; página 195: © Mike Bailey & Steve Williams; página 196 y 197: Paul Little © RBG Kew; página 198 (última abajo): © Kolade Nurse; página 203: NHPA / Haroldo Palo Jr.; página 214: ©Veronica Olivotto; página 215: ©Trevor James; página 216: © Gwilym Lewis; página 219: Getty/Tim Laman; página 220: NHPA/ Kevin Schafer; página 229: © Kim Wolhuter, www.wildcast.net; página 231: © Nigel Dennis / Africa Imagery; página 233: © Lucy Commander; página 233: © Filipe de Oliveira; página 235: © The Natural History Museum, Londres; página 239 (arriba): © Phillip Merritt; (última abajo): Andrew McRobb © RBG Kew; página 246: Dromornis stirtoni, publicada por primera vez en Murrey P. F. y Vickers-Rich, P., Magnificent Mihirungs, Indiana University Press, Indiana, 2004; página 248: © Jamili Nais Agradecemos la concesión del permiso para usar estas imágenes. Hemos hecho todo lo posible para identificar y contactar con los poseedores de los derechos de autor. Los posibles errores u omisiones han sido inadvertidos y serán corregidos en las ediciones siguientes.

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Sudáfrica Sudáfrica América tropical sudeste de Asia endémico de Madagascar cultígeno con origen probable en África tropical Europa, Mediterráneo cultivado en todos los trópicos como árbol ornamental; probablemente originario de Indomalasia ya domesticada en tiempos precolombinos, originalmente del bosque amazónico Sudamérica (Brasil, Bolivia, Argentina) de Europa al oeste de Asia Australia nativo del Viejo Mundo nativo de Kenia, Tanzania este de Norteamérica centro y sur de Europa, norte de África, sudoeste y centro de Asia este de Norteamérica Eurasia variedad cultivada, naturalizada localmente en Europa desierto del sudoeste de África (Angola, Namibia) Norte y Sudamérica sudeste de Estados Unidos (Texas, Oklahoma, New México) origen Centroamérica, ampliamente cultivada Europa

AGRADECIMIENTOS Ha habido mucha gente que de diversas maneras, directa o indirectamente, ha contribuido, con la increíble riqueza de material, conocimiento e ideas que constituyeron la base de este libro. Aunque es imposible mencionar a todos los científicos cuyas esmeradas observaciones y publicaciones a lo largo de décadas han revelado tantísimos hechos fascinantes sobre los frutos, y a la gente que descubrió, recolectó o cultivó los frutos aquí mostrados, nos gustaría recordar especialmente a los siguientes. Agradecemos a nuestro editor, Andreas Papadakis, el apoyo y la libertad que nos ha dado a lo largo de la preparación de este libro y a su hija Alexandra su excepcional gusto y habilidades artísticas para crear el hermoso diseño que proporciona el espectacular fondo para el texto y las imágenes. Tenemos una gran deuda con Richard Bateman, Paula Rudall y Richard Spjut, por sus minuciosas revisiones del manuscrito y con Sheila de Vallée por editar el texto. Estamos muy agradecidos a Paul Smith, jefe del Departamento de Conservación de Semillas (SCD, Seed Conservation Department) y John Dickie, jefe de la Sección de Información, por permitirnos utilizar los recursos del Banco de Semillas Millenium para la preparación de este libro. El Banco de Semillas Millenium está financiado por la Comisión Millenium del Reino Unido y el Wellcome Trust. El Jardín Botánico de Kew recibe fondos de ayuda anuales del Departamento de Medio Ambiente, Alimentación y Asuntos Rurales (Department of Environment, Food and Rural Affairs) del Reino Unido. Agradecemos al personal del Jardín Botánico de Kew y del Wakehurst Place, particularmente a la Sección de Micromorfología, a todos los miembros del Departamento de Conservación de Semillas y a los numerosos socios del Millenium Seed Bank Project en todo el mundo, su contribución a través de la extraordinaria colección en la cual hemos encontrado tantísimos ejemplos de frutos inusuales y asombrosos. Queremos agradecer especialmente la utilización del material recolectado en los siguientes países socios del Millenium Seed Bank Project: Australia, Burkina Faso, Kenia, Líbano, Mali, México, Madagascar, Sudáfrica, Ucrania y los Estados Unidos. Del Herbario de Kew nos gustaría mostrar nuestro agradecimiento a los miembros de la Sección de Leguminosas, la Sección de Palmas, la Sección de Malphigiales y al Equipo Regional del Sudeste de Asia por permitirnos el acceso a sus colecciones, y a la Sección de Micromorfología del Laboratorio Jodrell, especialmente a Paula Rudall y Chrissie Prychid, por permitirnos acceder a su Microscopio Electrónico de Barrido y por el apoyo técnico. Del SCD, estamos especialmente agradecidos por su amable apoyo a los miembros de la Sección de Conservación, y especialmente a Janet Terry, que fue de gran ayuda con la recopilación de material. Además, ambos queremos agradecer a los colegas y amigos de Kew, quienes gentilmente nos han ayudado ofreciéndonos sus conocimientos, su apoyo técnico y su tiempo para ayudarnos a responder preguntas difíciles, proporcionarnos comentarios útiles e ideas sobre el manuscrito, por darnos acceso a material importante y apoyarnos con fotografías, en particular, en el SCD: John Adams, Matthew Daws, Ilse Kranner, Hannelore Morales y EmmaYork. En el Herbario, WS desea dar un agradecimiento especial a Gwilym Lewis de la Sección de Leguminosas, quien nunca dejó de responder preguntas y gentilmente nos permitió usar su colección de diapositivas de Fabaceae. También en el Herbario, nuestro agradecimiento a: Bill Baker, Gill Challen, Martin Cheek, Tom Cope, Aaron Davis, John Dransfield, David Goyder, Yvette Harvey, Petra Hoffmann, Terry Pennington, Brian Schrire, David Simpson, Tim Utteridge y Sue Zmarzty. Anne Griffin de la Biblioteca de Kew merece un agradecimiento especial por la rapidez con la cual localizó los innumerables libros y artículos científicos necesarios para nuestra investigación. Vaya nuestro agradecimiento a Julia Buckley y Anne Marshall, también de la Biblioteca. En el HPE: David Cooke, Laura Giuffrida, Mike Marsh y Wesley Shaw. También de Kew: Andrew McRobb y Paul Little (Recursos Multimedia), Mark Nesbitt (Centro de Botánica Económica) e Ian Parkinson (Wakehurst Place). En el Museo de Historia Natural de Londres, agradecemos a Christopher Lyal su ayuda con la identificación del escarabajo picudo de Madagascar. Fuera del Reino Unido agradecemos a Reto Nyffeler, del Institut für Systematische Botanik und Botanischer Garten de la Universidad de Zurich, Suiza, por proporcionarnos material sobre la Wolffia columbiana y a Jean-Yves Rasplus, del INRA (Centre de Biologie et de Gestion des Populations), en Montferrier-sur-Lez, Francia, por ofrecernos especímenes de Blastophaga psenes. Por la ayuda de campo WS desea agradecer a Sarah Ashmore, Phillip Boyle, Richard Johnstone, Andrew Crawford, Andrew Orme, Andrew Pritchard y Tony Tyson-Donnelly en Australia, y a Ismael Calzada y Ulises Guzmán en México. En Sudáfrica, WS agradece a Ernst van Jaarsveld y Anthony Hitchcock (Kirstenbosch Botanical Garden, Ciudad del Cabo), y Johan Hurter (Lowveld National Botanical Garden, Nelspruit) por su tiempo, hospitalidad y por el permiso para realizar fotografías en sus colecciones. En Australia, al personal del Kings Park y Jardín Botánico de Perth, al Jardín Botánico de Geelong, al Jardín Botánico de Brisbane en Mt Coottha, al Real Jardín Botánica de Melbourne, al Real Jardín Botánico de Sídney y al Jardín Botánico de Mount Annan, de Nuevas Gales del Sur, por su hospitalidad y permiso para fotografiar sus colecciones botánicas. En Nueva Zelanda, WS desea agradecer a su amigo y colega Trevor James por su hospitalidad y compañía en el campo mientras visitaba su país y por fotografiar los frutos del árbol titoki (Alectryon excelsus, Sapindaceae) especialmente para este libro. También en Nueva Zelanda, gracias a Jane Marshall y Phil Knightbridge (Departamento de Conservación, Hokitika) por compartir sus ideas acerca de la ecología de la dispersión. A otros colegas y amigos que amablemente nos apoyaron con imágenes, incluyendo a Lucy Commander (Perth, Australia), a Phil Knightbridge, a Stephen Lyle (BBC Unidad de Historia Natural, Bristol), a Andrew McRobb (Kew), a Filipe de Oliveira (Reino Unido), a Elly Vaes (Hawai) y James Wood (Hobart, Tasmania). Estamos particularmente agradecidos a Peter Trusler (Australia) por el permiso para reproducir su maravilloso cuadro del Dromornis. Del Central Saint Martins College of Art & Design queremos mostrar nuestro agradecimiento a Jane Rapley OBE (Director), Jonathan Barratt (Jefe de Diseño Gráfico e Industrial), Kathryn Hearn (Director de Curso, Diseño de Cerámica). En Papadakis, nuestro agradecimiento vaya para Hayley Williams por su esmerado trabajo en la producción de este libro, y a Mike Bailey y Steve Williams por sus fotografías, que fueron hechas especialmente para este libro. Como siempre, cuidando del resto de mi vida, Agalis Manessi. RK Finalmente, mi más cálido agradecimiento a mi esposa, Emma Lochner-Stuppy, por su amor y apoyo, siempre paciente, siempre estimulante, sin quejarse nunca, a pesar de la ausencia física y mental de su esposo durante un año mientras trabajaba en este libro. WS

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

F RU I T. EDIBLE, INEDIBLE, INCREDIBLE RO B K E S S E L E R & M A D E L I N E H A R L E Y

The word “fruit” conjures up a mouth-watering treat – crunchy apples, aromatic strawberries, juicy oranges. The well travelled among us may also recall the splendid cornucopia of tropical fruits that thrive in the warmer climates of our planet and have become increasingly prominent on supermarket shelves. There are some 2,500 edible tropical fruits worldwide but most are used only locally by indigenous people. Those that have gained commercial importance are some of the finest tasting fruits that nature has to offer, such as mango, durian and mangosteen. Whether they are tropical, subtropical or temperate, we enjoy fruits in a great many ways, either fresh, dried, cooked or preserved, in yoghurts, ice creams, jams and biscuits, as juices or alcoholic drinks. Some serve as spices in the form of peppercorns, cardamom and chilli peppers. The most valuable of all, the fermented pods (“beans”) of the vanilla orchid (Vanilla planifolia, Orchidaceae), are traded as a highly priced ingredient in chocolate, ice cream and many other sweet dishes. Others, such as the fruits of the West African oil palm (Elaeis guineensis, Arecaceae) and olive (Olea europaea, Oleaceae) are pressed for their valuable oils. Countless other fruits are important to humans as a source of natural raw materials such as fibres, dyes and medicine, or simply ornaments. As wonderful a gift from nature as it may seem, providing us with delicacies and other useful commodities is not the reason that plants produce these glorious fruits. It is therefore legitimate to ask why fruits exist and why we are so attracted to them. As this book will reveal, fruits are part of an elaborate plot. Their true nature is revealed by what is buried in their core: their seeds. Seeds are the most complex and precious organs plants ever produce, as it is the seeds that carry the next generation. They constitute the only means by which most plants travel, and thus bear the ultimate responsibility for the dispersal and reproductive success of the species. This key role played by fruits and seeds in the survival of a species explains the great variety of dispersal strategies that plants have developed during the course of evolution. The kind of strategy pursued – whether it involves wind, water, animals and humans or the plant’s own explosive force – is reflected in a plethora of different colours, sizes and shapes – some of them edible, many of them inedible, and quite a number of them incredible! Following our earlier book, Seeds – Time Capsules of Life, in which we revealed the astounding beauty of seeds, we now embark on an exploration of the natural history of one of nature’s most fruitful inventions.

ANGIOSPERMS, GYMNOSPERMS AND THOSE THAT COPULATE IN SECRET Living seed-bearing plants or spermatophytes fall within two categories: gymnosperms, including cycads, Ginkgo, conifers and the Gnetales; and angiosperms, better known as flowering plants. In the evolutionary hierarchy of the plants of our planet the spermatophytes are the most advanced. Their level of organization reaches far beyond their much more primitive1, sporeproducing relatives, the cryptogams. The latter comprise the algae, mosses (including liverworts and hornworts), clubmosses, horsetails and ferns. Reproducing through spores rather than seeds, cryptogams generally lack obvious sexual reproductive organs such as cones or flowers and fruits, which is why they are named as they are: cryptogams is derived from Greek and means “those who copulate in secret” (kryptos = hidden + gamein = to marry, to copulate). Their method of sexual reproduction is much more primitive and totally dependent on the presence of water. This is why cryptogams are usually confined to water (algae) or permanently humid environments and areas where wet periods are common in an otherwise dry climate (e.g. xeric ferns and selaginellas). Seed plants have managed to overcome this limiting impediment. By turning their male spores into pollen and by transforming the containers of their female spores into ovules that, once fertilized by the pollen, develop into seeds, the spermatophytes became independent of water for their sexual reproduction. This crucial step took place some 360 million years ago, towards the end of the Devonian time period (417-354 million years ago), a few million years before the beginning of the Carboniferous (354-290 million years ago). It was the invention of the seed – which enabled their ovules to achieve fertilization in even the driest climates – that allowed the spermatophytes to conquer nearly every habitat on earth, from the hottest deserts of Africa to the frozen plains of Antarctica. Just how successful the emergence of the seed is in evolutionary terms is demonstrated by the fact that today 97% of all land plants belong to the spermatophytes. This most exciting chapter in the history of the evolution of the Earth’s land plants is discussed in detail in our earlier book on seeds. In the context of the present book, where we focus on fruits and how they develop, it will suffice for the reader to simply remember that ovules are the organs that turn into seeds once they have been fertilized. Topo-graphically, ovules are borne on specialized fertile leaves, called megasporophylls. The arrange-ment of the ovules on the megasporophylls differs among the spermatophytes, most notably between the gymnosperms and the angiosperms.

WHAT IS A FRUIT AND WHAT IS A VEGETABLE? “What is a fruit?” may seem a trivial question but even when shopping for groceries, we unknowingly enter a world of contradictory and inconsistent concepts. We are in no doubt that apples, oranges and bananas are fruits. They offer everything we expect from a “proper” fruit, such as soft or crunchy, succulent flesh with a sweet taste that is best enjoyed raw and on its own. Professional (and even not so professional) fruit farmers are also conscious of the fact that in order for a plant to produce fruits, it has to flower first. Therefore, the golden rule of fruit farming is: no flowers, no fruits! But what about fruits without flowers? When shopping in a supermarket we may fancy a jar of jam made from carrots (the taproots of Daucus carota subsp. sativus, Apiaceae) or rhubarb (the leaf stalks of Rheum x hybridum, Polygonaceae). Provided the jar is correctly labelled as prescribed by the European Union Council Directive 2001/113/EC of 20 December 2001, somewhere on the label it will tell us about the percentage of fruit content. The botanically aware reader may discern a degree of inconsistency here. After all, jam makers are no botanists and they usually neither know, nor need to know, the difference between a fruit and a root or leaf stalk. But there is an alternative interpretation. Returning to our weekly grocery shopping we will undoubtedly also choose edible plant parts that we confidently label as “vegetables.” Unlike fruits, vegetables offer a different – albeit no less delicious – culinary experience. With some exceptions, their taste is generally not sweet but savoury. Some of them, such as lettuce and radish, are best enjoyed raw but more commonly vegetables are used in cooking and require seasoning in order to enhance their otherwise somewhat uninteresting taste. Keen allotment gardeners will also know that many vegetables are not produced by flowers.Very often they consist of other parts of a plant such as leaves (lettuce, cabbage, spinach), leaf stalks (celery, rhubarb), stems (asparagus), roots (carrots, radish), underground tubers (potatoes, Jerusalem artichoke), bulbs (onions, garlic) or even young inflorescences (artichoke, broccoli, cauliflower). However, there are also plenty of examples of vegetables that develop from the ovaries of successfully pollinated flowers, such as cucumbers, squashes, pumpkins, green beans, sugar snaps and tomatoes. At the more exotic end of this kind of vegetable we find avocado, aubergine, bitter gourd and chayote. But are these really “proper” vegetables? If we recall our earlier definition of a fruit as expressed in the golden rule of fruit farming, should these vegetables not be labelled as fruits? After all, they develop from flowers and, what is more, they often contain seeds, just as fruits, and only fruits, do. The classic question as to whether a tomato is a fruit or a vegetable has at times been highly contentious. Once, this seemingly inconsequential distinction held such great importance that it was even brought in front of the United States Supreme Court in the famous court case Nix versus Hedden (149 U.S. 304). The final verdict, proclaimed on 10 May 1893, ruled that a tomato is to be classified as a vegetable, at least in the sense of the Tariff Act of 3 March 1883, which at the time prescribed a tax for imported vegetables but not for fruit. Despite this authoritative decision, denying a tomato the status of a fruit reflects political rather than scientifically logical considerations. To escape from this dilemma we can seek the objective opinion of scientists. Indeed, from a scientific point of view, “vegetable” is a culinary and not a scientific term. Its definition is subjective, arbitrary, and hence bound to be unclear. Otherwise, how would it be possible for greengrocers to classify mushrooms, which are not even plants, as vegetables? Obscured by such ambiguity, the word “vegetable” is entirely omitted from a botanist’s scientific vocabulary. But even botanists are not free from conceptual worries when it comes to naming and classifying the various organs of plants. Their plight is not so much the distinction between fruit and vegetable. The botanists’ problem is far more fundamental. However incredible it may seem, formulating a definition that describes precisely what a fruit is in a botanical-morphological sense, and deciding which plants should be entitled to have their mature reproductive organs addressed as such, has troubled the minds of botanists for centuries. In order to understand the root of the dilemma we need to know more about the different kinds of plants that surround us.

The naked-seeded ones Today, the gymnosperms form a heterogeneous category of seed plants that includes four very different groups: cycads, Ginkgo, conifers, and the enigmatic Gnetales. There are also several extinct groups of gymnosperms that are known only from fossils, such as the cycad-like Bennettitales (also called cycadeoids) and the conifer-like Cordaitales, together with the earliest seed plants, the pteridosperms. The early seed plants bore their ovules and seeds “naked” on branches or along the margins of megasporophylls, which is why botanists named them gymnosperms, literally “the naked-seeded ones.” The most ancient seed plants alive today, the cycads, still arrange their ovules in this primitive way. Modern-day cycads are dioecious, which means that the pollen and ovules are produced on separate individuals. In the primitive genus Cycas, the apex of the female plant alternately produces normal leaves and smaller, ovule-bearing megasporophylls. This eerily old-fashioned method of simply interspersing sporo-phylls with normal leaves along the same shoot is found only in female specimens of Cycas. All other gymnosperms bear both their ovule-bearing megasporophylls and pollen bearing leaves (microsporophylls) within dedicated structures, specific side-shoots characterized by determinate growth. In the case of most cycads, this simply means that they crowd their hardened, scale-like sporophylls together – separated by gender – in male pollen cones and female seed cones. Interestingly, contrary to their obviously more conservative female counterparts, male specimens of Cycas also arrange their microsporophylls in cones. The prehistoric appearance of cycads is fascinating but not surprising, considering the fact that they already formed an integral part of the dinosaurs’ diet. Fossils of cycads, including members of the most ancient-looking genus Cycas, are found in sediments that date back to the earliest Permian (290-248 million years ago). During their heyday in the following Mesozoic era (spanning the Triassic, Jurassic and Cretaceous periods), cycads were so abundant and diverse that this period is often referred to as the “age of cycads and dinosaurs.” Despite a steep decline during the last 200 million years, cycads have managed to survive almost unchanged, as true “living fossils” with some 290 species. The ginkgo (Ginkgo biloba) is a unique tree from China with no living relatives and therefore classified in its own division (Ginkgophyta), own class (Ginkgoopsida), own order (Ginkgoales), own family (Ginkgoaceae) and own genus (Ginkgo). Because its fan-shaped leaves vaguely resemble the leaflets of a frond of the maidenhair fern (Adiantum), the ginkgo is also called the maidenhair tree. Although they belong to ancestral species long extinct, fossils of gingko leaves have been found in sediments dating back 270 million years, to the Permian, which makes the ginkgo another example of a living gymnosperm fossil. Only the modern species, Ginkgo biloba, survived in a small area of south-east China, where it has long been revered as a sacred tree by Buddhists and planted in temple gardens. Like cycads, the ginkgo is dioecious. Although they do not look quite so antiquated, conifers appeared a few million years earlier than the cycads, probably in the late Carboniferous. During the Permian and Mesozoic they dominated many forest ecosystems from tropical to boreal climates. Since then, conifers have suffered a similar decline and only 630 species survive. When it comes to their reproductive organs, conifers produce cones that look similar to those of the cycads, albeit usually much smaller. Like the male cycad cone, the male conifer cone is simply a short branch carrying many tightly packed microsporophylls. However, the micro-sporophylls of cycads produce numerous pollen sacs on their underside whereas modern conifers have just two. Superficially, the female cones of cycads and conifers also look very similar, with each scale bearing just two ovules. Despite this striking similarity, female conifer cones have evolved from much more complicated branched structures, as fossils demonstrate. Regardless of the fact that they evolved along different paths, the armoured seed cones of cycads and conifers fulfil the same very important function: they protect the ovules from physical damage and hungry predators. Nevertheless, in order to capture the vital pollen without which the egg cells cannot be fertilized, the ovules must still be exposed to the environment. When the time for pollination comes the cone scales loosen and separate in order to provide access for airborne pollen and pollinating insects. Both cycads and conifers are therefore still deemed to be naked-seeded gymnosperms.

English texts

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The fourth and most enigmatic group of gymnosperms that survived to the present day are the Gnetales. They include only three living genera, Gnetum, Ephedra and Welwitschia. The three are so radically different that botanists classify each of them in its own family, Gnetaceae, Ephedraceae and Welwitschiaceae. Members of the tropical genus Gnetum look very much like a “normal” broad-leaved tree (i.e. like an angiosperm) and nothing like a typical conifer or a cycad. One of the approximately 28 species, Gnetum gnemon, called “melindjo” in its native south-east Asia, is cultivated for its edible seeds, which are delicious when cooked or roasted. Flattened or ground into flour, the seeds are also used to prepare “emping” or “melindjo” crackers, a popular Indonesian snack. It was probably Sir Francis Drake who first brought the seeds of Gnetum gnemon to the attention of Europeans when he returned from his famous voyage around the world in 1580. Not knowing exactly what he had found on the island of Beretina in the Philippines, he named them “Fructus Beretinus.” Ephedras are distributed from the Mediterranean to China and occur also in the Americas. They are shrubby plants with green twigs that superficially resemble horsetail – cryptogams belonging to the genus Equisetum. Certain species of Ephedra contain useful alkaloids that have been used in Chinese traditional medicine for more than five thousand years. Ephedrine is the most famous of these alkaloids and is still used today in treating colds, asthma and sinusitis. It also acts as a stimulant, a side effect sometimes abusively exploited by athletes. The third family of the Gnetales, the Welwitschiaceae, is represented by a single species, Welwitschia mirabilis. At home in the deserts of south-west Africa, the plant was named after the Austrian botanist Friedrich Welwitsch (1806-72), who discovered the first specimens in southern Angola in 1860. As indicated by its Latin name, which means “wondrous Welwitschia,” the appearance of the plant is startlingly bizarre, which makes it a popular tourist attraction in the Namib Desert. Consisting of little more than a short, cup-shaped stem with two very long, opposite leaves in whose axils short, cone-bearing branches appear, Welwitschia is indeed one of the most unusual plants on earth. Throughout its long life – up to 1,500 years – Welwitschia keeps the same two strap-like leaves, which grow up to 14cm a year while withering away at their tips. Above ground, the stem can reach up to one metre in diameter. Underground, a huge taproot stretches deep down to the water table. In the extremely dry conditions of the Namib Desert Welwitschia has also developed the ability to absorb moisture from sea-fog dew. The non-naked-seeded ones If the gymnosperms have naked seeds, their spermatophyte brethren, the angiosperms, should logically have non-naked seeds, and this is indeed the case. Like many other botanical terms, the name angiosperm is derived from Greek (angeion = vessel and sperma = seed) and alludes to their seeds being borne inside tightly closed megasporophylls, called carpels. The most likely evolutionary pathway of the angiosperm carpel is via primitive leaf-like megasporophylls, similar to the kind we can still observe in Cycas. The transformation of such a primitive megasporophyll into a carpel can be achieved by simply folding it along the midrib and sealing the opposite edges to form a bag that encloses the ovules. But although it provides better protection, enveloping the ovules poses a significant problem: how can the pollen reach them to deliver its sperm nuclei for fertilization of the egg cells inside? In present-day cycads and conifers, the ovules receive the pollen grains directly via a pollination drop, which they exude through the micropyle, an opening at the apex of the ovule. The pollination drop captures pollen from the surrounding air or visiting insects. After a certain time, the pollination drop is reabsorbed, carrying the gathered pollen grains inside the ovule where they can germinate close to the egg cells. In angiosperms such a mechanism would not work because the ovules are no longer exposed to the environment. Enveloping the ovules denies pollen grains direct access. However, the angiosperms would not be the most successful and innovative group of land plants if they had failed to devise an elegant solution to this problem. Their carpels developed a stigma (Greek for spot or scar), a wet tissue on the surface specifically devised to receive pollen. We hypothesize that, in the beginning, a primitive stigma was formed along the seam where the opposite margins of the folded megasporophyll originally fused together2. During the course of evolution, the angiosperms perfected the structure of their megasporophylls by reducing the stigma to a small platform at the tip of the carpel.To ensure enhanced exposure, in some species the stigma is raised above the swollen ovule-bearing part by a slender extension of the tip of the carpels, the style. On the wet, glandular surface of the stigma pollen grains find the right conditions for germination. Often within minutes of their arrival, pollen tubes emerge from pre-formed openings (apertures) in the wall of the pollen grains and penetrate the surface of the stigma. Underneath, the pollen tubes soon enter a special canal or transmitting tissue that nourishes and guides them as they grow towards the ovules inside the loculus, the fertile chamber of the ovary. With the evolution of the stigma, the angiosperms had not only solved the problem of providing vital access for fertilizing pollen. The stigma automatically became the carpel’s single entry point for all incoming pollen and a centre for transmission of the pollen tubes to the ovules. With the stigma in place, a single pollination event, the visit of a pollen-laden insect for example, could potentially deliver sufficient pollen to fertilize all the ovules in an ovary.This is an incredibly efficient mechanism compared with the gymnosperms, whose naked ovules all have to be pollinated individually3. An abominable mystery The first plants with carpels appeared some time between the late Jurassic (206-142 million years ago) and the early Cretaceous (142-65 million years ago), at a time when the dinosaurs were still in their prime. Although it cannot be disputed that the angiosperms must have a gymnosperm ancestry, their closest (living or extinct) relatives are still unknown and so are any intermediate forms that could help us document the evolutionary steps that led from gymnospermous to angiospermous organization. What is even more puzzling is that the angiosperms seem to have appeared abruptly out of nowhere, undergoing a remarkably rapid evolution. This observation was already baffling the greatest scientist of the nineteenth century, Charles Darwin (1809-1882), who, in a letter to the Swiss botanist Oswald Heer (1809-83) on 8 March, 1875, described the sudden appearance of the angiosperms in the fossil record as a “most perplexing phenomenon.” Four years later, in a letter to the director of Kew Gardens, Joseph Dalton Hooker, dated 22 July, 1879, he famously called the rapid rise and early diversification of the angiosperms “an abominable mystery.” To the present day, the question of the evolutionary origin of the angiosperms has remained unanswered. Some blame the sudden appearance of the angiosperms on a patchy fossil record. Others believe that they did indeed appear suddenly and with considerable diversity in the earth’s history without any obvious antecedents. Recent research suggests an answer to this unresolved but fundamental issue in the evolutionary biology of plants. Scientists have gathered evidence indicating that the angiosperms underwent a whole-genome duplication event (i.e. a doubling of all their genes) early in their evolutionary history. Such a duplication of the entire genome yields an extra full set of genes that provides plenty of raw material for evolutionary experiments via random mutations. While most mutations have neutral or detrimental effects on the vitality of an organism and soon become eradicated by natural selection, an important few trigger the expression of new advantageous traits. Offering the maximum spectrum of opportunities for the development of new beneficial genes, whole-

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genome duplications are regarded as a possible mechanism that drives sudden bursts of evolution such as the origin of the angiosperms and their subsequent spread. Whatever the answer may be, the fact remains that the carpel, together with several other significant progressions that we shall explore later, afforded the angiosperms tremendous evolutionary advantages over the gymnosperms. As a consequence, with an estimated 422,000 species, angiosperms vastly outnumber the little more than one thousand species of gymnosperms left today. It is not surprising, therefore, that the overwhelming majority of plants around us – magnolias, beeches, oaks, daffodils, roses, cacti, palms and orchids – are all angiosperms. The great angiosperm proliferation took place around the mid-Cretaceous (some 100 million years ago). Although gymnosperms and ferns still dominated the forests, it is then that a large number of different angiosperms appeared in the fossil record. By the late Cretaceous (some 80 million years ago), the angiosperms seem to have become the predominant group of land plants in most environments (although boreal forests were still dominated by conifers), and many fossils can be identified as relatives of our modern beeches, maples, oaks and magnolias. Just as quickly, the angiosperms diversified and spread into every habitat, wherever plant life is possible, from the poles to the equator. Today, angiosperms dominate most vegetation types. Two species have even entered the inhospitable Antarctic Circle, which is otherwise reserved for the toughest mosses, liverworts, lichens and fungi. These are the Antarctic hair grass (Deschampsia antarctica, Poaceae) and the Antarctic pearlwort (Colobanthus quitensis), a member of the pink family (Caryophyllaceae). Both occur on the South Orkney Islands, the South Shetland Islands, and along the western Antarctic Peninsula. Some angiosperms reverted back to an aquatic lifestyle similar to that of their distant algal ancestors. Aquatic angiosperms occur abundantly in streams, rivers and fresh-water lakes (e.g. water lilies (Nymphaea spp., Nymphaeaceae), sacred lotus (Nelumbo nucifera, Nelumbonaceae), certain buttercups such as Ranunculus aquatilis and R. baudotii). A very small elite, most notably the sea grasses (Zostera spp., Zosteraceae), even adapted to the saline conditions of the sea where they thrive in depths of up to 50 metres. This extreme diversity of habitats and lifestyles mirrors a perplexing variety of growth forms. Angiosperm extremists The spectrum of angiosperm life forms begins with the tiny floating aquatic Wolffia angusta (Araceae) from south-east Australia. Measuring only 0.6 x 0.33mm the plant’s body shows no differentiation into stem and leaves and consists of little more than a green thalloid (not differentiated into leaves, roots and stems) lump. Coincidentally, we find the opposite extreme on the same continent. One of Australia’s eucalypts, the Australian Mountain Ash (Eucalyptus regnans, Myrtaceae), reaches a vertiginous height of nearly 100 metres. The largest living specimen, popularly named Icarus Dream, grows in the Styx Valley of Tasmania’s Andromeda Reserve and currently measures 97 metres. One historic specimen of the same species felled in Gippsland, Victoria in around 1872 is said to have been 132.5 metres and some claim that it was 152.4 metres tall. In either case, it would have been the tallest tree ever found. However, the present world record for the tallest living organism is not held by an angiosperm but a gymnosperm, namely a gigantic coast redwood tree (Sequoia sempervirens,Taxodiaceae). Measuring 115.55 metres (379.1 feet) tall, the tree was discovered during summer 2006 in the northern Californian Redwood National Park and admiringly baptized “Hyperion” after the Titan of light. In Greek mythology, Titan was the son of the earth goddess Gaia and the sky god Uranus, and the father of Helios, the goddess personifying the sun. Even though they currently lose the competition for the world’s tallest tree, the angiosperms outnumber the gymnosperms by more than 400 times in terms of species diversity. This superiority in numbers is reflected in a much greater diversity of life forms than can be found among their extant naked-seeded cousins. Between the minuscule Wolffia angusta and the gigantic Mountain Ash the angiosperms enrich life on Earth with nearly half a million different herbs, trees and shrubs, creepers, climbers and scramblers, water-storing succulents, epiphytes, parasites and carnivores and many more natural wonders. NO FLOWER, NO FRUIT? Armed with this outline of the principal differences between the various groups of seed plants, we can now return to our original question and further explore what a fruit is in a strict scientific sense. To many botanists, defining a fruit has caused little if any headache. In 1694 Joseph Pitton de Tournefort (1656-1708) defined a fruit as “the product of a flower,” as do many textbooks today (e.g. Judd et al. 2002; Leins 2000). This definition convinces through its simplicity and clarity and, after all, we arrived at the same interpretation earlier when reviewing our grocery shopping. However, in order to fully understand the consequences of this definition, we need to delve somewhat deeper into the science of botany and establish what a flower is. Is a pine cone a fruit? Most botany textbooks tell us that today’s gymnosperms have no flowers and therefore – logically – no fruits. For example, pine cones and the often enormous seed cones of the cycads cannot be considered fruits despite the fact that they are packed with seeds. In accordance with our definition, real fruits have to come from real flowers and these are allegedly only present in the socalled angiosperms, which are therefore more commonly called “flowering plants.” Scientifically, a flower is defined as a short, specialized branch whose growth terminates with the production of one or more fertile leaves, called sporophylls. These sporophylls bear either male or female reproductive organs, the pollen sacs and ovules respectively. The ovules are particularly important in our context since they are the organs from which the seeds develop; the seeds, after all, are a fruit’s raison d’être. This far, and without any further restrictions made to the definition, the male and female cones of cycads, for example, would qualify as male and female flowers. However, cycads are gymno-sperms and therefore, strictly speaking, cannot have flowers. As a logical consequence, cycads are therefore also unable to bear fruits, despite their hard-to-overlook seed cones, which, in the case of the pineapple zamia (Lepidozamia peroffskyana, Zamiaceae) from Australia, can be up to 90cm long and weigh more than 45kg. So just how did scientists maintain the flowering plants’ exclusivity over the possession of flowers and fruits? Simply by adding a requirement that most gymnosperms find it impossible to meet. Apart from representing a specialized shoot with determinate growth bearing male and/or female sporophylls, a scientifically acceptable flower must also possess some kind of perigone or perianth in the form of additional sterile leaves surrounding the sporophylls. This may sound complicated to the non-botanist but it means nothing more than that a “proper” flower should have some more or less showy petals or similar leaves (sepals or tepals) associated with the sporophylls. And once again, most of us would agree. After all, when flowers are supposed to speak for us, who would choose a selection of humble pine cones rather than a bunch of flamboyant roses with bright red petals to catch the attention of a beautiful woman? Nevertheless, no matter how hard botanists try to exclude the gymnosperms from the elite circle of flowering plants, there remain a few “extravagant” representatives that spoil this otherwise convincing concept. If we seek scientific truth we have to

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

admit that the bizarre Gnetales do indeed bear real flowers. Admittedly, their flowers are very small and not at all showy but their sporophylls are clearly surrounded by a perianth, just as the scientific definition of a flower requires. In order to clearly separate what we generally call “flowering plants” from the more primitive gymnosperms, it is therefore more appropriate to call the former angiosperms. The name angiosperm is not only scientifically accurate, it also better reflects one of the crucial characters that permits a clear-cut distinction from gymnosperms, namely, the possession of closed carpels.4 NO CARPEL, NO FRUIT? Successfully foiled by the Gnetales, the rule “no flower, no fruit” turns out to not entirely fulfil its purpose and limit the possession of fruits to the angiosperms. More successful in this respect is the definition adopted by many botanists that “a fruit is a mature ovary including the seeds.” The inspiration for this narrow concept probably goes back to the first carpological treatment in history, Joseph Gaertner’s (1732-91) well-known book De fructibus et seminibus plantarum (On the fruits and seeds of plants), published 1788-92. Gaertner distinguished between fruit (“fructus”), which he applied (inter alia) to the cone of Pinus, whereas for most angiosperm fruits he used the term pericarpium, which he defined as a “mature ovary.” This may seem confusing today but Gaertner formulated his ideas long before 1827 when Robert Brown (1773-1858) pointed out the fundamental difference between gymnosperms and angiosperms, which until then were not treated separately by botanists. Also, at the end of the eighteenth century, the detailed structure of the gynoecium was not yet fully understood. In fact, in the thinking of Gaertner and his contemporary, the great Carl von Linné (1707-78), many angiospermous fruits (e.g. those of the sunflower family, Asteraceae) were deemed to be naked seeds. In the nineteenth century, John Lindley (1832) summarized Gaertner’s terms for pericarpia as names for fruit types and defined fruit as “the ovarium or pistillum arrived at maturity; but, although this is the sense in which the term is strictly applied, yet in practice it is extended to whatever is combined with the ovarium when ripe.” Although the history is more complicated than can be explained here, little has changed over the past 170 years. Most “modern” authors still choose to define a fruit as the product of a mature ovary, although some allow other parts of the flower to be included (e.g. Raven et al. 1999; Mauseth 2003; Heywood et al. 2007), an “inconsistency” already pointed out by Lindley. Since gymnosperms have no carpels and therefore no ovaries, they are, as a logical consequence, unable to bear fruits – at least according to this popular definition. Admittedly, carpels are a remarkable invention and have some merit. In fact, the possession of closed carpels instead of open megasporophylls is one of the most significant advantages that angiosperms have over gymnosperms. Advances in other areas, such as a more sophisticated wood structure with improved water conductivity, a refined sex life, a highly economical method of seed production5 and greater flexibility in seedling establishment have also helped to make the angiosperms currently the ruling class among plants. However, as discussed in our previous book on seeds, sexual reproduction and seed dispersal remain the most crucial events in the life cycle of a seed plant. Therefore, probably more than anything, it was the amazing ability to adapt and perfect their flowers, fruits and seeds in so many different ways that bestowed on angiosperms their evolutionary success. Alas, the botanists’ difficulty in defining a fruit does not end with the exclusion of the gymnosperms. As we are about to discover, the complexity of the problem increases within the angiosperms themselves, and the conceptual dilemma deepens. The reasons for this lie in the sheer versatility and adaptability of the angiosperms. They not only generated the most beautiful, fascinating and useful plants on Earth but at the same time present us with an incomprehensible and, as a challenge to many botanists, an almost unclassifiable diversity of flowers and fruits. A shameless display Applying human moral standards to the angiosperms, their flowers can only be described as a shameless and offensively flamboyant display of (plant) genitals. The first person to discover that angiosperm flowers contain a plant’s male and female sexual organs was the English naturalist and physician Nehemiah Grew (1641-1712). Much of the terminology we use today to describe flowers scientifically was invented by Grew in his great work The Anatomy of Plants, published in 1682. In the eyes of a botanist, an angiosperm flower typically (but not universally) consists of at least four distinct whorls of specialized leaf-like structures. Initially covering and protecting the flower bud the outermost ones, called sepals, form the plate- or cup-shaped calyx (Latin: cup) of the open flower. The sepals are mostly green and smaller than the large, colourful petals that develop inside them, where they form the showy corolla (Latin: little crown) of the flower. Calyx and corolla together form what botanists refer to as the perianth. If all floral leaves look the same, as in a tulip, for example, they are called tepals and the perianth-like structure they produce is called a perigone. Sepals and petals often appear in threes (typical of Monocotyledons such as lilies, orchids and agaves) or fives (typical for Dicotyledons such as pinks, beans and mallows). As we move past the petals towards the centre of the flower we pass through the androecium, a term derived from Greek literally meaning “man’s quarters.” Behind what in 1826 Johannes August Christian Roeper (1801-85) humorously called the “man’s quarters” are the flower’s male sexual organs, represented by one or two whorls of microsporophylls or stamens. Each stamen consists of a slender stalk, the filament, which carries an anther at the tip. The anther is the fertile part of the stamen and contains the pollen grains distributed among four containers, the male microsporangia or pollen sacs. The carpels, representing the female reproductive organs, are located in the very centre of the flower. Once again, thanks to Roeper’s creativity, the sum of all carpels of a flower is scientifically addressed as the “women’s quarters” or gynoecium (plural gynoecia). More familiar terms referring to the female parts of a flower are pistil or ovary, but, as will be explained later, they are by no means synonymous. Whilst many flowers exhibit their female sexual organs in full nudity, quite a few angiosperms have the decency to cover themselves up, limiting the “phytopornographic” display to their stigmas and stamens only. They hide their female parts in a cupor tube-like extension of the floral axis (receptacle), the part of the shoot that carries the floral organs. As this floral tube or hypanthium develops, it carries all other floral organs with it on its upper rim. The result is an epigynous flower (Greek: epi = above + gyne = female) in which sepals, petals and stamens sit above the now inferior and no longer visible ovary. Rather than creating a more virtuous appearance, the true evolutionary significance of epigynous flowers is that they provide better protection for their vital female parts by hiding them from potentially damaging insect visitors. Their “exhibitionist counterpart,” called hypogynous flower (from Greek: hypo = under, beneath), bears its female organs in a superior position where stamens, petals and sepals are attached to the receptacle below the exposed ovary. An intermediate condition is found in perigynous flowers (Greek: peri = around) in which a hypanthium surrounds the gynoecium but remains separate from it. Cherry blossoms, whose ovary sits in the centre of a tiny nectar-gathering, cup-shaped hypanthium, are a familiar example of a perigynous flower. By now some readers may begin to wonder why the author is racking his brains with all these confusing terms and subtle theoretical distinctions. The truth is that a clear comprehension of the evolution and architecture of flowers, especially the

English texts

structure and position of the gynoecium, is key to an understanding of how fruits are formed. For example, the wall (pericarp) of a fruit developing from a hypogynous flower consists of only the ovary wall, whereas an epigynous flower produces a fruit with a wall formed by the ovary wall and the hypanthium. Most of what we eat when indulging in an apple is tissue produced by the hypanthium – very little is contributed by the ovary wall. Not quite the ovary of Eve Independently of their arrangement and position relative to the other floral organs, the carpels are the womb of a flower. They bear the ovules, the organs that become seeds after fertilization. Inside the ovary, the ovules are attached to the carpel wall in special, often raised areas called placentas. The function of the placenta in plants is similar to the human placenta. In both cases the term refers to an organ that nourishes the developing offspring, although the analogy is not perfect. In its original meaning, “ovule” (Latin: ovulum, the diminutive of ovum = egg) suggests homology with an animal or human egg cell, but the ovule of the seed plants consists of more than just an egg cell. It is a very complicated organ – with a complex evolutionary history – that at its core hosts an egg cell. The usage of the term ovule goes back to the days of Nehemiah Grew in the seventeenth century, long before Wilhelm Hofmeister made his revolutionary discovery in 1851. By demonstrating that the alternation of generations in seed plants follows the same principle as in mosses and ferns, Hofmeister (1822-77) proved their evolutionary link for the first time and revealed the complicated nature of the ovule of seed plants. As a logical consequence, since the ovule is not an egg, the ovary of plants is not the same as the ovary of mammals. But old habits die hard and the usage of both terms has survived in English botanical language. Unwitting couriers The angiosperms’ sophisticated arrangement of sepals, petals, stamens and carpels has proved a valuable evolutionary innovation. Whereas gymnosperms produce their pollen and ovules in different cones (conifers), if not on separate individuals (cycads), most angiosperms combine their microsporophylls (stamens) and megasporophylls (carpels) in a single, bisexual flower. Such bisexual flowers have certain advantages that reflect the way in which they are pollinated. What made the flowers of the angiosperms a great success was their popularity with animals. Stamens produce energy-rich pollen, and special glands inside the flower secrete sugary nectar. The free availability of food and drink is advertised by large, showy petals to which an enticing perfume can be added. Both aim to attract hungry visitors, especially insects but also bats, birds (such as humming birds) and a few other vertebrates. During their brief visits, the animals are not only rewarded with a tasty meal, they also become contaminated with the flower’s pollen. On their targeted food-gathering journeys, the animals transfer pollen to flowers of other individuals of the same species, even if they are widely scattered. And this is when it pays off to have bisexual flowers rather than separate male and female flowers, both of which would have to be equipped with “advertisements” and rewards for pollinators. By bringing microsporophylls (stamens) and megasporophylls (carpels) together in the same flower, pollen can be received from a visiting insect and at the same time some of the flower’s own pollen becomes attached to the unwitting courier. Wind, sex and gender separation Bisexual flowers are clearly advantageous when animals are the pollinating agent. However, there are situations when separate male and female flowers seem more appropriate, even for angiosperms. This is especially the case in situations where pollinating animals are rare but wind is freely available, as in the case of temperate forests, savannahs, steppes, and places with an arctic-alpine climate. It is then that some angiosperms sensibly abstain from showy floral displays and produce small, inconspicuous unisexual flowers which, in the absence of large petals and sepals, offer easy access to the pollen-laden wind. Because wind is entirely untargeted, it is an unreliable dispersal medium and requires both a huge amount of pollen and a large number of tiny flowers, especially male ones. To give just one example, the hazel (Corylus avellana, Betulaceae) produces 2.5 million pollen grains for each female flower. Nevertheless, despite the high investment in producing vast amounts of pollen grains, wind pollination (anemophily) turns out to be quite cost-efficient in communities where many individuals of the same species grow closely together. The material and energy saved on the production of large petals and nectar to attract animals can be invested in the production of more pollen. Not all anemophilous angiosperms have unisexual flowers, as shown by the majority of grasses (Poaceae). Generally though, in wind-pollinated species, keeping male and female flowers apart either on the same plant (monoecy) or on separate male and female individuals (dioecy) helps prevent self-pollination and inbreeding. Because of the haphazard nature of pollination, female flowers frequently catch only a single pollen grain, if any at all. Therefore, their ovaries contain a much reduced number of ovules, of which usually only one develops into a seed, as demonstrated by the single-seeded fruits they produce (e.g. hazelnuts, chestnuts, beechnuts, grass caryopses). While most gymnosperms, especially conifers, have always been wind pollinated, almost all anemophilous groups of angiosperms descend from lineages that were originally insect pollinated. Their unisexual flowers still show rudimentary reminders of their bisexual past. Many of the trees forming the angiospermous broadleaf forests of temperate regions possess unisexual wind-pollinated flowers, often crowded together in catkins. Alder, birch, beech, oak, chestnut and hazelnut, whose airborne pollen causes much anguish to hayfever sufferers every spring, are good examples that prove the success of this strategy. Good news for those who are allergic to pollen is that insect-rich tropical rainforests are almost free from wind-pollinated angiosperms. WHAT’S IN A FRUIT? However pollination is achieved, provided that at least some pollen reaches the stigma of a member of the same species, the pollen grains germinate and send their growing pollen tubes through the stylar tissue into the loculus of the ovary where they fertilize the ovules. Once successfully pollinated, the flower prepares to become a fruit: the petals wilt and drop, the ovules begin to turn into seeds and the ovary starts to swell. Most fruits consist of only the mature gynoecium – all other parts of the flower have long since withered away by the time the seeds are ready for dispersal. This explains why early botanists concluded that a fruit can be defined as a mature ovary or gynoecium. Hence, the two essential components of a ripe fruit are the seeds (which are only absent in specifically bred, seedless cultivars such as bananas and grapes) and the fruit wall or pericarp containing the seeds. The seed contains the precious embryo – the miniature offspring that, upon germination, gives rise to a new plant. In terms of size, seeds can range from the enormous Seychelles nut (Lodoicea maldivica, Arecaceae, actually a single-seeded indehiscent fruit) which can weigh more than twenty kilos, to those of the orchid family (Orchidaceae), some of which measure less than a quarter of a millimetre in length. In such dust-like seeds the embryo is tiny and consists of just a few dozen cells. In the horse chestnut (Aesculus hippocastanum, Sapindaceae), avocado (Persea americana, Lauraceae) and mangrove (e.g. Rhizophora spp., Rhizophoraceae),

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to name but a few, the embryos are very large. The largest embryo of any plant, weighing up to one kilogram, is found in the seeds of a member of the legume family, Mora megistosperma (syn. Mora oleifera), from tropical America. In addition to the embryo, seeds may also contain a special tissue that stores energy-rich nutrients to provide a reserve to kick-start the germinating embryo. This storage tissue, called endosperm, is usually large in seeds with small embryos such as those of magnolias (Magnoliaceae), buttercups (Ranunculaceae) and palms (Arecaceae).The latter include the colossal (not to say erotic) Seychelles nut palm and its distant relative, the coconut (Cocos nucifera). In other seeds such as the horse chestnut, the avocado and many legumes, the embryo has already absorbed the entire endosperm during its development, storing its nutrients in its own tissues. “Beefed-up” with plenty of food deposited in their swollen bodies (mostly in the cotyledons), seeds with such storage embryos have a great advantage. “Ready to go,” they are able to germinate much faster than seeds whose embryo digests and absorbs the nutrients from the endosperm only during germination. Assigned the vital responsibility of nourishing, protecting and finally dispersing these miraculous parcels of life, it is hardly surprising that the structure of the gynoecium has great influence on the internal and external organization of the mature fruit. In order to gain a better understanding of the tremendous diversity of fruit types, we shall explore more carefully the various types of gynoecia found among the angiosperms. Babylonian confusion One of the first differences we notice on a closer examination of female floral parts is that the number of carpels per flower varies among different groups of angiosperms. Strictly speaking, a single carpel is typical of members of the legume family (Fabaceae), which includes “fruit vegetables” such as beans and peas, and also many ornamentals such as sweet peas (Lathyrus odoratus), Chinese wisteria (Wisteria sinensis), black locust (Robinia pseudoacacia) and gorse (Ulex europaeus). Other familiar examples with such monocarpellate flowers are cherries, plums and peaches (Prunus spp., Rosaceae). If there are two or more carpels in a flower, as in the majority of angiosperms, the carpels are either separate, forming an apocarpous gynoecium, or joined, creating a single pistil or syncarpous gynoecium. This may sound confusing, and indeed it is. Although there is a fine distinction between the three terms pistil, ovary and gynoecium, even many botanists use them interchangeably. The most complex-sounding term, gynoecium, is actually the simplest to explain because it refers to the sum of all the carpels of an individual flower, whether there is just one (monocarpellate gynoecium) or many (pluricarpellate gynoecium), irrespective of whether they are separate or joined. The other two are used inconsistently. In a strictly scientific sense, pistil refers either to the individual carpel of an apocarpous gynoecium or to a syncarp – the structure formed by several joined carpels of a syncarpous gynoecium. For example, the flower of a buttercup (Ranunculus spp., Ranunculaceae) with its apocarpous gynoecium has as many pistils as it has carpels. In contrast, the syncarpous ovary of tulips (Tulipa spp., Liliaceae) consists of a single pistil, but this is formed from three joined carpels. The term ovary has almost the same meaning as pistil except that it refers only to the swollen, ovule-containing part, and excludes both style and stigma. Enhanced female performance After this pernickety attempt to restore scientific precision it is time to return to the more exciting task of exploring the diversity of female floral genitalia. Whether a species has separate or joined carpels is a fundamental trait, the significance of which lies buried deep in the history of the angiosperms. The possession of separate carpels, each equipped with its own stigma, means that each carpel has to be pollinated individually. Although not entirely absent in more advanced families (e.g. Rosaceae), this condition is predominantly found among primitive living members of the angiosperms such as the Annonaceae, Lardizabalaceae, Winteraceae and Ranunculaceae. During the course of evolution, the tendency of the angiosperms to fuse their floral organs, especially the carpels, has resulted in the development of syncarpous gynoecia, in which the joined carpels share a single stigma. A stigma shared by several carpels means enhanced female performance through rationalised pollination: in progressive angiosperms with syncarpous gynoecia, all ovules in not only one but several carpels are fertilized in a single pollination event. This affords them a clear evolutionary advantage over their old-fashioned apocarpous brethren, with the result that the majority of living angiosperms are characterized by syncarpous rather than apocarpous gynoecia. Irrespective of the numerical disparity between apocarpous and syncarpous angiosperms, their fundamentally different gynoecia would lead us to anticipate major differences in their fruits. How to be a carpologist The fact that there are flowers with single and multiple pistils is the most important character that carpologists – people who devote their lives to the study and classification of fruits – use to bring some order into the bewildering diversity of fruits. Flowers with a single pistil produce what is called a simple fruit. Most fruits that we eat belong in this category. Fruits developing from flowers with multiple pistils consist of a cluster of individual fruitlets, each representing a mature carpel. Such fruits, which include the raspberry (Rubus idaeus, Rosaceae) and blackberry (Rubus fruticosus), are called multiple fruits. Technically (but not evolutionarily) in limbo between simple and multiple fruits is a somewhat tricky category of fruits: they are produced by syncarpous ovaries that disintegrate into their individual carpels. This separation of the carpels can happen either soon after pollination, as in the dogbane family (Apocynaceae) and the cacao family (Sterculiaceae, now included in the mallow family, Malvaceae), or only at maturity, as in the soapberry family (Sapindaceae, for example, Acer spp.) and mallows (Malva spp., Malvaceae). In either case, the fruit is considered schizocarpic. Finally, mulberries (Morus nigra, Moraceae), although they appear similar to raspberries and blackberries, represent yet another type of fruit – a compound fruit. Despite the superficial resemblance, unlike raspberries and blackberries, mulberries are the product of a joint effort by several flowers. Although it might not be immediately obvious because of the small size of the flowers involved, compound fruits such as the mulberry develop from an entire inflorescence. This was just a brief overview – many more examples of the different fruit types will be discussed later. For now, it is important to remember that simple, multiple, schizocarpic and compound fruits are the four principal categories of fruits found in the angiosperms. They form the basis for any further classification. Once a fruit has been assigned to one of these four types, the second most important character to assess is the texture the fruit wall (pericarp) – whether it is soft or hard, juicy or dry.The third and final basic criterion of carpology distinguishes between fruits that open at maturity to release their seeds (dehiscent fruits) and those that remain closed (indehiscent fruits). Of course, angiosperms would not be angiosperms if their universal adaptability stopped at their fruits. Among the facts of life that would-be carpologists have to face is that when studying the fruits of angiosperms, nearly every imaginable texture and structure is possible. What is most unsettling for the keen botanist is that the first three fundamental characters traditionally used to classify fruits are encountered in every conceivable combination among the angiosperms.

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The true meaning of fruits Knowing how fruits are formed – and which organs plants utilize to achieve their baffling variety – is a fascinating topic even if the classification of fruits according to their structure may seem like an attempt to force their overwhelming diversity into a morphological straitjacket. However, searching for general patterns and defining precise categories is an essential scientific practice. It aims to facilitate communication within the scientific community and helps to bring some order into the otherwise unmanageable chaos, no matter what aspect of the natural world is studied. As for fruits, understanding their structure and development is only the starting point for the study of all other aspects of their natural history. In fact, pure morphology is an abstraction and why fruits look the way they do can only be fully understood when taking into account their biological function, namely the dispersal of the seeds they bear. For reasons that will be discussed later in detail, successful seed dispersal is crucial for the survival of a species. This vital function exposes fruits and seeds to highly adaptive pressures during the course of evolution. Effectively, the enormous diversity of fruit types displayed in nature is a direct consequence of these functional pressures, which often lead to astonishing similarities between unrelated species facing similar ecological challenges. Intriguing though such convergences are, they cause yet more controversy for carpologists because of the unnatural relationships among many of the taxa that are represented by a particular type of fruit. Armed with this brief introduction to the science of carpology, and without uncovering more disconcerting truths about the real nature of fruits, we shall now begin our journey into the carpological universe, starting with the simplest fruit type of all. SIMPLE FRUITS Since the majority of angiosperms have flowers with a single pistil, whether it consists of just one individual carpel or several joined carpels, we are most familiar with fruits that develop from such flowers, especially if we live in the temperate northern hemisphere. Fruits that develop from a single flower with a single pistil are called simple fruits, irrespective of whether they are fleshy or dry, dehiscent (opening) or indehiscent (non-opening). Green beans (Phaseolus spp.), pea pods (Pisum sativum) and carob (Ceratonia siliqua) are all simple fruits of the legume family and, as such, develop from a single carpel. Tomatoes (Solanum lycopersicum, Solanaceae), oranges (Citrus sinensis, Rutaceae), kiwi (Actinidia deliciosa, Actinidiaceae), giant pumpkins (Cucurbita maxima, Cucurbitaceae) and papayas (Carica papaya, Caricaceae) are simple fruits formed from compound pistils. Such syncarpous gynoecia, in which two or more carpels have joined to form a single pistil or ovary, are far more common than apocarpous gynoecia and found in evolutionarily advanced families (Asteraceae, Campanulaceae, Liliaceae, Solanaceae). If not enclosed by other flower parts, their gynoecium is visible as a single bottle- or finger-shaped pistil in the very centre of the flower (tulips, lilies, Citrus spp.). A syncarpous gynoecium looks broadly similar to a monocarpellate gynoecium. Often, the number of stigma lobes or branches gives a clue as to how many carpels participate in the formation of a pistil. For example, the three-lobed stigma of a tulip, a typical monocot, shows that the pistil consists of three joined carpels. However, in order to be entirely certain about the number of carpels involved in the formation of a particular ovary we need to resort to surgical means in the form of a cross-section through the middle of the ovary.The number of chambers or locules that can be distinguished inside the ovary generally indicates the number of carpels involved in the formation of the ovary, provided that the individual carpels retain their walls or septae. Take an orange or a lemon, for example. Each segment of the fruit represents one carpel and we are able to separate them so easily because the carpels retain their walls despite the fact that they are fused into a single pistil. We shall encounter more difficulties when examining a passion fruit or granadilla (Passiflora ligularis, Passifloraceae). Despite the fact that the fruit bears all its seeds in a single loculus, the pistil is also formed by three carpels. In a passion fruit the number of carpels joining to form the pistil is not disclosed by the number of partitions dividing the ovary but by the number of placentae – the areas on the inside of the pericarp where the seeds are attached. Depending on the texture of the fruit wall and whether or not they open at maturity to release their seeds, simple fruits that consist of only the mature ovary without any other organs attached are further subdivided into berries, drupes and nuts, on the one hand, and capsular fruits on the other. The truth about berries In common parlance and for culinary purposes, any small edible fruit with multiple seeds passes as a berry (Latin: bacca). However, botanists apply a scientifically more rigorous definition. Only simple indehiscent fruits whose pericarp (ovary wall) becomes entirely fleshy at maturity are considered true berries, whether they contain just one or many seeds. Therefore, botanically speaking, not only blueberries (Vaccinium corymbosum, V. myrtillus, Ericaceae), gooseberries (Ribes uva-crispa, Grossulariaceae), blackcurrants (Ribes nigrum) and grapes (Vitis vinifera, Vitaceae) qualify as berries but also avocados (Persea americana, Lauraceae), tomatoes (Solanum lycopersicum, Solanaceae), aubergines (Solanum melongena), star fruits (Averrhoa carambola, Oxalidaceae) and kiwis (Actinidia deliciosa, Actinidiaceae). On the other hand, despite their names, strawberries (Fragaria x ananassa, Rosaceae), mulberries (Morus nigra, Moraceae), raspberries (Rubus idaeus, Rosaceae) and blackberries (Rubus fruticosus) are not really berries at all but a very different type of fruit that will be discussed later. The worst misnomer of all is the “juniper berry.” Although of the utmost importance when it comes to giving gin its characteristic taste, “juniper berries” are not berries at all in the eyes of a botanist, and many would claim they are not even fruits. The reason for this rejection lies in the evolutionary position of juniper. Scientifically, “juniper berries” are the fleshy cones of Juniperus communis, a conifer belonging to the cypress family (Cupressaceae) and hence a member of the gymnosperms, which, as we have seen, are widely deemed to lack fruits in the strictest sense. During the two to three years it takes for the aromatic seed cones of this dioecious cypress to develop, the three uppermost scales develop into a blue, fleshy cover that looks deceptively like the pericarp of a true berry. It is worth taking a closer look at some rather unexpected examples of berries among the angiosperms. The miraculous miracle berry In tropical West Africa there is a shrub with small (2-3cm long), red berries that may not taste very sweet but have a quite extraordinary effect on our taste buds. A few moments after chewing the pulp of a miracle berry, as the fruit of Synsepalum dulcificum (Sapotaceae) is aptly called, our tongue is tricked into perceiving bitter and sour tastes as sweet, making lemons and limes taste as sweet as oranges. The miracle berry’s effect is caused by the glycoprotein miraculin. Exactly how miraculin works is still unknown but it probably causes the sweet receptors on our tongue to be activated by acids. Within an hour or less, the illusion fades and our taste buds return to normal. Miracle berries are highly perishable and therefore difficult to export. However, local tribes have used the fruits for centuries to “sweeten” their food and drink.

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West Africa is home to yet another remarkable fruit with an equally suggestive name. The flesh of the serendipity berry (Dioscoreophyllum cumminsii, Menispermaceae), which is actually a drupe, also contains an interesting protein called monellin. Unlike miraculin, monellin really does taste sweet – about two thousand times sweeter than sucrose. However, although monellin is potentially a great natural sweetener, it is expensive to extract and becomes denatured at high temperatures and so it would be unsuitable for use in processed food. Golden apples Although their fruit wall is predominantly soft, some berries have a particularly tough outer rind. The best-known examples of such armoured berries are citrus fruits.The twenty or so species of the genus Citrus occur naturally from northern India to China through south-east Asia, reaching their southernmost point in north-eastern Australia (Queensland). For sweet oranges (Citrus sinensis, Rutaceae), mandarins (C. reticulata), grapefruits (Citrus x paradisi) and other citrus fruits such as lemons (C. limon), pomelos (C. maxima), limes (C. aurantifolia), Seville oranges (C. aurantium, used for marmalade) and kumquats (C. margarita), botanists long ago coined a special name, hesperidium, an apparently unlikely name for such a harmless fruit, but not to those who enjoyed a classical education as did the botanists of yore. The orange was the golden apple of Greek mythology, and Hesperides was a garden in the west in which golden apples grew. The name hesperidium is simply the result of the Latinization of its Greek root. Despite this glorious name bestowed on them by the ancient Greeks, oranges are not always orange in colour. When travelling in the tropics one can look in vain for orange oranges, only to be surprised by the sweet taste of the very unripe-looking, dark-green fruits on offer everywhere. In tropical countries where it never gets cool, oranges remain green, even when mature. This is because the orange pigments (carotenes) are produced only at lower temperatures. If ambient conditions fluctuate between warm and cold, the fruits may well change colour accordingly. The edible part of an orange has a peculiar origin. Close examination of the segments of an orange, grapefruit, lemon or other citrus fruit reveals that the flesh is formed by multicellular hairs, the distal part of which becomes enlarged. These hairs emerge from the surface of the inner ovary wall and fill the entire space of the loculi around the seeds. When the cell walls inside the hair finally break down, the cavity is filled with juice, creating the “juice sacs” that are so enjoyable to eat. Fragrant citrons Citrons are prized for their thick aromatic peel rather than their fleshy pulp. Although most of us have never seen the fresh lemon-like fruits of Citrus medica, we have almost certainly consumed their candied peel, which is widely used in the food industry, especially as an ingredient in confectionery and fruit cakes. Like its relatives the lemon and lime, the citron probably originated in India, but because it has been cultivated by humans for thousands of years, its exact origin may never be known. Seeds of the citron dated to 4000 BC have been found in Mesopotamia (today’s Iraq). In ancient times, citrons were used mainly for religious and medicinal purposes, serving as a remedy for sea sickness, pulmonary and intestinal ailments, dysentery, and other health problems. With their pleasant fragrance, fresh citrons were also used as a source of perfume and served as natural air fresheners, a purpose for which they are still employed today in central and northern China. Long known to the people of the Orient, the citron finally reached Europe in about 300 BC, when the armies of Alexander the Great introduced the fruit to the Mediterranean, where it is still grown today. Buddha’s hand The first time that citrus fruits are mentioned in Chinese writings is during the Chou dynasty (1027-256 BC). However, the citron reached China only in around 300 AD. Either here or, as some scholars believe, in northern India, a “freak” variety emerged that has been named Citrus medica var. sarcodactylis. The epithet “sarcodactylis” (literally, fleshy fingers) aptly describes the bizarrelooking fruit in which the segments appear to have separated into finger-like lobes. Buddhist monks in China and Japan thought it looked like the praying hands of Buddha and adopted this graceful oddity of nature. They have revered it as a symbol of happiness, wealth and longevity for more than a thousand years. The fruit itself is usually green and consists of little more than the spongy rind with hardly any flesh or seeds. Used in the same way as other citrons, Buddha’s hands are esteemed for their curious shape and exquisite, non-bitter aroma. Today, the Buddha’s hand or “fingered citron” is grown commercially for its strongly aromatic zest, which is almost exclusively used for the manufacture of candied peel. Occasionally the fruits are sold in Western supermarkets where their eccentric appearance catches the attention of unsuspecting grocery shoppers. Fashionable chefs like to add fresh slices of this exotic delicacy to salads and fish dishes to give them a subtle yet familiar lemon taste. Sizeable pepos The “pepo” is another special case among berries. Like the hesperidium, it is a berry with a thick, leathery rind. A hint as to where to find pepos in nature gives us the name itself, which, once again, is a Latin word that has its roots in ancient Greek (pepon originally meant “ripe”). It was used by Galen, Theophrastus and Hippocrates to describe ripe fruits, for example sikuopepona (ripe cucumber). The word pepon became pepo (= large fruit) in Latin. In about 79 AD, Pliny noted that cucumeres (cucumbers), when of excessive size, are called pepones. During the course of history, the Latin pepo, used for any melon, gourd or pumpkin, became the French pompon, which became pompion or pumpion in English. Finally, early colonists of the New World somewhat inappropriately added the Old Dutch diminutive ending “-ken” to create the word “pumpkin.” Pumpkins – members of the genus Cucurbita (Cucurbitaceae) – originated in the tropical and warm climates of the Americas where they were already an important part of pre-Columbian culture. The fruits of Cucurbita maxima, better known as giant pumpkins, are the subject of fierce competition in both the United Kingdom and the United States. Every autumn ambitious gardeners jealously compare the size of their pumpkins. The largest pumpkin ever grown weighed 681.3kg, a world record established on 7 October, 2006 by Ron Wallace of Greene, Rhode Island, USA. This extraordinary berry (or, strictly speaking, pepo) was not only the biggest pumpkin but also the largest fruit of any angiosperm ever recorded. Besides the truly gargantuan giant pumpkins, many other fruits of Cucurbitaceae (the gourd, melon and pumpkin family) are pepos, including squashes, cucumbers, and the Mexican vegetable pear or chayote (Sechium edule), not to mention the much smaller fruits of many wild species. There are also several perhaps unexpected examples of pepos that do not belong to the pumpkin family, such as passion fruit (Passiflora spp., Passifloraceae), papayas (Carica papaya, Caricaceae) and bananas (Musa acuminata, Musaceae). Although they have a thick, leathery rind in common, the hesperidium and the pepo differ in one feature that can only be observed in a cross-section of the fruit. Most commercial citrus fruits are bred to be almost seedless, but we sometimes find the odd seed. If seeds are present, they are always found in the middle of the fruit, attached to the centre. A pepo lacks the septae between the carpels, which in an orange create its segments and, as a result, the seeds are attached to the inside of the surrounding fruit wall.

English texts

Soft shell, hard core or how to be a drupe In contrast to berries, where the entire pericarp (the ovary wall of a ripe fruit) is more or less soft, stone fruits or drupes are characterized by an indehiscent pericarp that is differentiated into three distinct layers: the thin skin (epicarp), the fleshy pulp (mesocarp) and the stone formed by the hard woody inner layer of the pericarp (endocarp). A typical, familiar example of a drupe is the fruit of Olea europaea (Oleaceae), better known as the olive. Apart from being immensely useful and delicious, the olive is particularly significant in the context of drupes. A closer look at the etymology of the word “drupe” reveals that it is derived from the Latin drupa, which itself stems from the Greek dryppa, the name of the olive in ancient Greece. The stone of a drupe is often mistaken for the seed itself but usually houses a single seed at its core. In a kind of “evolutionary takeover,” the hard endocarp provides for the physical protection of the seed, a role normally performed by the seed coat. Having lost its function the coat of a drupe-borne seed is usually thin and rudimentary, especially in phylogenetically old drupes. For example, the brittle, brown skin that covers shelled pistachios (Pistacia vera, Anacardiaceae) represents the remnants of the seed coat. The most common edible stone fruits in temperate climates belong to members of the rose family (Rosaceae). Most popular among these are cherries (Prunus avium), plums (Prunus x domestica), apricots (Prunus armeniaca), peaches (Prunus persica var. persica) and nectarines (Prunus persica var. nucipersica). Their stones contain only a single seed, which makes good sense from a dispersal point of view. Just like berries, drupes are adapted to be eaten by animals, who chew the fruit and swallow the pulp together with the seeds or stones. However, unlike drupes, berries often contain many small seeds, in line with the principle of safety in numbers. Even if some seeds get squashed by the grinding molars of the dispersing animal, at least some will pass through the mouth unharmed and end up in the gut, from where they will eventually be released unscathed and equipped with a pile of instant fertilizer. Drupes have evolved a slightly different strategy. Because their seeds are generally much larger, the chances of getting past the beak of a bird or the teeth of a mammal without being damaged are low. To ensure a safe passage, the fruit encapsulates its seed in an armoured stone, which is swallowed or, if too big, simply discarded by the feeding animal. Although most drupes contain only a single stone with a single seed, there are some exceptions. The West African sugar plum (Uapaca guineensis, Phyllanthaceae) contains three separate single-seeded stones (pyrenes) in one fruit, whereas the Australasian Burdekin plum (Pleiogynium timoriense, Anacardiaceae), bush tucker of the Aborigines in Queensland, has a single large stone with several seeds, each locked in its own individual compartment. Nuts about nuts By now we should be getting used to the fact that botanists use familiar fruit terms in a very different and much more rigorous sense than we do in our everyday language. This incongruence between culinary and botanical usage could hardly be greater when it comes to nuts. For the food industry, chefs and “regular” consumers who enjoy a tasty nibble, any large edible kernel that requires forceful liberation from a hard shell before consumption is unscrupulously addressed as a nut. In a botanical sense, a nut is only a nut if it consists of nothing but the mature ovary of an indehiscent simple fruit with a hard, dry pericarp, usually harbouring a single seed.This is true of hazelnuts (Corylus avellana, Betulaceae), sweet chestnuts (Castanea sativa, Fagaceae), walnuts (Juglans regia, Juglandaceae), pecan nuts (Carya illinoinensis, Juglandaceae), beechnuts (Fagus spp., Fagaceae), acorns (Quercus spp., Fagaceae), and unshelled peanuts (Arachis hypogaea, Fabaceae), although the latter often contain more than one seed. Other culinary “nuts” such as unshelled almonds (Prunus dulcis var. dulcis, Rosaceae), pistachios (Pistacia vera, Anacardiaceae), and, at least technically, cashew nuts (Anacardium occidentale, Anacardiaceae) are, in fact, the stones of drupes, whereas Brazil nuts (Bertholletia excelsa, Lecythidaceae), macadamias (Macadamia integrifolia and M. tetraphylla, Proteaceae), ginkgo nuts (Ginkgo biloba, Ginkgoaceae) and pine nuts (Pinus pinea, Pinaceae) simply represent seeds. We should not forget that ginkgos and pines are gymnosperms and as such are not officially entitled to bear fruits, not to mention real nuts. Because of their ambiguous meaning, even in the scientific literature, the most recent comprehensive carpological classification by Richard Spjut (1994) rejects “nut” and “nutlet” as scientific terms and replaces them with several more precisely defined terms (achene, camara, carcerulus, caryopsis and cypsela). Whilst we agree with Spjut, for the purposes of this book we have nevertheless chosen to use “nut” and “nutlet” in the strict sense defined above in order to keep the complexity of the subject at a level suitable for a broader, non-specialist audience. Walnuts or waldrupes? Those who hoped that this was the end of the confusion over nuts may be amused to learn otherwise. Many of the fruits that we just classed as proper nuts qualify only if nothing but the qualities of the mature ovary are taken into account. For example, fresh walnuts look more like drupes. They are covered by a fleshy green husk that peels off easily when the fruits are ripe. However, the bony shell of the walnut represents the pericarp (ovary wall) in its entirety, whilst the fleshy green husk is formed by a series of fused bracts (modified leaves) that initially subtend the ovary. As the fruit develops, the fused bracts grow until they cover the ovary completely and create the illusion of an epi- and mesocarp, rendering the walnut not a drupe but a pseudodrupe. This may seem to be a rather exceptional case but pseudo-drupes are also typical of members of the oleaster family (Elaeagnaceae) such as sea buckthorn (Hippophae rhamnoides), where the persistent hypanthium forms a loose, fleshy cover around the achene formed by the ovary. However, the walnut and the Elaeagnaceae are only two examples of a large group of carpological troublemakers assembled in a category labelled “anthocarpous fruits.” We shall meet more of these interesting eccentrics later. Glans quercus Although they are real nuts, beechnuts and sweet chestnuts pose a different problem. Borne in groups of usually two (beechnuts) or three (sweet chestnuts), they appear to be shed from spiny capsules, which would mean that they are seeds and not nuts. However, the spiny husk is not derived from the ovary wall but rather represents a very peculiar structural character of the beech family (Fagaceae), in which it is called a cupule (Latin cupula = little cask). The simplest cupules are found in oaks (Quercus spp.) in which the cup holds a single nut, the acorn. So unusual is the cupule of Fagaceae that its developmental origin has long been a mystery. Some have argued that it is derived from lobed extensions of the stalk beneath each female flower; others have demonstrated quite convincingly that the cupule represents a modified perianth. Whatever the origin of the cupule, it forms an integral part of the fruit and renders the acorn a rather special nut, aptly called glans (Latin = acorn) by hardcore carpologists. In beeches (Fagus spp.), chestnuts (Castanea spp.) and other members of Fagaceae, the cupule contains two or more nuts and effectively creates a kind of “super-fruit” or, in scientific terms, a compound fruit, correctly addressed as a trymosum.

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Two fruits in one – cashew nut and cashew apple Arguably the tastiest and botanically most interesting nut is the cashew nut. Nowadays cultivated and naturalized almost all over the tropics, the cashew tree (Anacardium occidentale, Anacardiaceae) is originally native to the coastal plains of north-eastern Brazil, where it forms part of the so-called restinga vegetation. Its fruits were utilized by Brazilian Indians long before European colonization in the sixteenth century. Called “acajú” by the members of the Tupi tribe, the name was converted by the Portuguese into “cajú” and eventually became “cashew” in English. Not quite creating a compound fruit, but nevertheless complementing the “nut” that it carries with a very special accessory, the stalk (pedicel) of the cashew nut (Anacardium occidentale) produces a large, fleshy, pear-shaped swelling known as the “cashew apple.” Dangling from the base of the cashew apple is the kidney-shaped seed-bearing part of the fruit, the actual cashew nut. Interestingly, upon closer examination of a fresh fruit, the cashew nut turns out not to be a real nut after all but a drupe, the type of fruit that is typical of so many of its close relatives in the sumac family (Anacardiaceae), such as the mango (Mangifera indica). Although hardly recognizable as a drupe, the leathery pericarp of the cashew nut does indeed display the three defining layers: an outer skin (epicarp), a very thin, quick-drying but nevertheless soft middle layer (mesocarp), followed by the dominating thick, woody endocarp. Whilst the pericarp of the cashew nut is poisonous owing to an acrid phenolic oil that causes dermatitis, the harmless, extremely juicy cashew apple can be enjoyed by drinking the juice and discarding the fibrous residue. Because of the problems caused by the toxic shell of the “nut,” Latin Americans, West Indians and West Africans have long used only the succulent “apple,” making it into wine and refreshing beverages, similar to lemonade, such as the Brazilian “cajuado.” However, on a worldwide scale the seed of the cashew tree is still the main commercial product, despite the laborious cleaning process that makes cashew nuts the most expensive of all nuts (in a culinary sense). In the wild, the brightly coloured, 5-10cm long cashew apple acts as a tasty reward for the animals it needs for dispersal. Fruit bats and monkeys pick the fruits to feed on the yellowto scarlet-coloured “apple” but discard the poisonous “nut,” leaving the seed inside unharmed. Although not closely related to the cashew tree, the Australian broom ballart (Exocarpos sparteus), a hemiparasitic member of the sandalwood family (Santalaceae), has evolved the very same type of fruit. Admittedly on a much smaller scale, the broom ballart offers a round, fleshy, bright red, miniature “apple” to entice birds into dispersing its fruits. Wheat “grain” and sunflower “seed” – caryopsis and achene We have already revealed that some of our most cherished nuts are seeds. However, the “nutty” confusion works both ways. With the pericarp having taken over the physical protection of the seed from the seed coat, many nuts look and behave deceptively like seeds. Mere mortals may therefore be forgiven for calling some nuts “seeds” in common parlance, especially if the respective specimens are very small and not at all nut-like in that they do not appear either chunky or delicious. The most common examples are the fruits of the grass family (Poaceae), to which most of our cereal grains belong. Each whole grain of wheat (Triticum aestivum), oat (Avena sativa), rye (Secale cereale), barley (Hordeum vulgare), rice (Oryza sativa), and maize (Zea mays) represents a single nut-type fruit, traditionally called a caryopsis. Although sunflowers and other members of the same family (Asteraceae) have little in common with grasses, their “seeds” are likewise single-seeded nuts. For nuts like these, the correct scientific label is achene. With various definitions scattered throughout the botanical literature, its precise meaning is obscure to most botanists who generally use it to categorize small nuts with a pericarp that is contiguous with the seed coat and soft enough to be squashed between one’s finger nails. Admittedly, this does not sound particularly scientific, and the distinction between achene and caryopsis can only be made with the help of additional requirements such as the degree of cohesion between the pericarp and the seed coat or the position of the ovary (superior or inferior). The truth is that, in botany, the fruit of the grasses has long been called a caryopsis. Old habits die hard, so it is simply easier to tailor definitions around established terms rather than breaking with long-standing tradition. Attentive readers may already suspect that there are yet more compromises of this kind to be revealed. Samaras – nuts gone airborne There remains one elite group of nuts, namely those that have developed sophisticated aerodynamic structures that allow them take advantage of air currents for their dispersal.The structures that enable these fruits to go airborne are usually wings or feathery appendages of various origins. Depending on the organ that contributes the flight aid, carpologists distinguish between various kinds of flying nut. The ovary wall can produce flat outgrowths acting as wings that are delicately balanced around the centre of gravity of the (usually) single-seeded fruit. In recognition of this ingenious “invention,” which it took humans centuries to design, botanists bestowed on them the name samara. Samaras can have a single, one-sided wing, as in the fruits of ash trees (Fraxinus spp., Oleaceae) and the fruitlets of maples (Acer spp., Sapindaceae), two of which jointly form a whole fruit (a samarium) until they break up at maturity. Surprisingly similar fruits have evolved independently in the legume family, which is otherwise characterized by bean-like pods. The place to look for the most spectacular leguminous samaras is Brazil. Here we find the tipu tree (Tipuana tipu), which has become a popular street tree throughout the tropics, the Pau de Moco (Luetzelburgia auriculata) and the Brazilian zebra wood tree (Centrolobium robustum), whose samaras consist of a viciously spiny, golf-ball sized structure bearing a gigantic wing up to 30cm in length. The samaras of elm (Ulmus spp., Ulmaceae), hop tree (Ptelea trifoliata, Rutaceae), and Christ’s thorn (Paliurus spina-christi, Rhamnaceae), to name but a few, are equipped with a continuous wing surrounding the central, seed-bearing part. Once again, the same model is found in some members of the legume family, most notably in wild teak (Pterocarpus angolensis). The large samaras of this African tree are similar to the fruits of the Brazilian Centrolobium robustum and cover their seed-bearing part with long soft spines. Since even a strong gust of wind would carry the heavy fruits only a few metres away from the parent tree, the spines developed as part of a two-pronged dispersal strategy, aimed at becoming entangled in the fur of passing mammals. Another example where a close relative has fruits with a peripheral rather than a unilateral wing is the Chinese Dipteronia, which together with Acer, formerly constituted the small family Aceraceae until both genera were subsumed in the Sapindaceae. A crosswise set of four wings occur along the sides of the nuts of the southern African raasblaar (Combretum zeyheri) and other Combretum species. Although the raasblaar boasts sizeable samaras of up to 8cm in diameter, it is beaten by one extraordinary member of the mallow family (Malvaceae). The fruits of the cuipo tree (Cavanillesia platanifolia), a giant tree that grows in the rainforests of Central America, are surprisingly similar but larger and bear more wings than the raasblaar. Even more impressive are the flying nuts of the Dipterocarpaceae. With either two, three or five large apical wings, they gracefully helicopter from the canopy to the ground of the lowland rainforests of south-east Asia. However, since their “rotor blades” are formed by the persistent sepals of the flower and not by the ovary wall, the fruits of the Dipterocarpaceae qualify only as pseudosamaras rather than genuine samaras.

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Cypselas – achenes gone airborne In order to get their plump, heavy nuts airborne, samaras need large aerodynamic wings. Tiny achenes can get by with just a plume of hairs or a feathery appendage that affords them high wind resistance. Many of the sunflower’s relatives in the family Asteraceae add delicate parachute-like structures to their achenes that enable them to hitch a ride on even the lightest breeze. The “seed head” of a dandelion (Taraxacum officinale) or a meadow salsify (Tragopogon pratensis), for example, is a densely packed crowd of “parachute” fruits waiting to go airborne. In the sunflower family a large number of tiny flowers are typically arranged together in inflorescences that mimic an individual flower, hence their densely clustered fruits. When it is present, the feathery appendage, called a pappus, develops from the highly modified calyx of the tiny flower. Its origin from sepals is more obvious in the less delicate sessile pappuses of the fruits of Galinsoga brachystephana and the Texas sleepy-daisy (Xanthisma texanum) than in the stalked feathery parachutes of dandelion and meadow salsify. A pappus significantly changes a fruit’s appearance and function, which is why in the eyes of the botanists it has become a cypsela. Similar but more elaborate cypselas than those of the Asteraceae are found in the related teasel family (Dipsacaceae). Here, the pursuit of a double dispersal strategy has resulted in a more sophisticated fruit structure. Contrary to the asteraceous pappus, the wind-catching parachute of a dipsacaceous cypsela is not produced by the flower’s calyx but by the collar of an external “air bag.” The air bag, which is formed by four laterally fused bracts surrounding the flower, helps to lower the specific weight of the fruit, thereby enhancing its buoyancy in the air. In addition, the calyx of the flower of the Dipsacaceae develops into a set of stiff awns, suitable for hooking onto the fur of a passing animal. The airborne qualities of the cypselas of the teasel family are far weaker than those of the sunflower family owing to their larger size and weight. Perhaps the pursuit of a double dispersal strategy – anemochory and epizoochory – compensates for the Dipsacaceae’s limited air-travel skills. Pods and such like We intuitively call any fruit that encloses one or many loose seeds within an air space a capsule or a pod, especially if it rattles when shaken. Botanists are less impressed by acoustic qualities and take a slightly different view. Many believe that every capsule can pass as a pod but not every pod qualifies as a capsule. Some even limit the usage of the term “pod” to fruits of the legume family (Fabaceae). We consider “pod” a colloquial rather than a scientific term, since it is commonly used for all dry fruits with a firm fruit wall surrounding a cavity that contains one or more seeds, irrespective of whether the underlying ovary is composed of one or several carpels and whether or not the fruit opens (dehisces) at maturity. Carefully distinguished from monocarpellate and indehiscent pods, which will be discussed later, botanically correct capsules are defined as simple dehiscent fruits formed by syncarpous gynoecia, that is, at least two or more joined carpels. Despite this rather narrow definition, the capsule is one of the most frequently encountered fruit types among the angiosperms. Capsules or seven ways to open a fruit To qualify as dehiscent fruits, capsules must somehow open at maturity to release their seeds. With respect to the opening (dehiscence) of the pericarp, there are several possible strategies. Most commonly, capsules open along pre-formed lines of dehiscence.These lines can run along the middle of each loculus, creating a loculicidal capsule, or coincide with the septae, resulting in a septicidal capsule. Loculicidal capsules are far more common than septicidal capsules. They are found in many species of both monocotyledons and dicotyledons. Typical monocots with loculicidal capsules are agaves (Agave spp., Agavaceae), aloes (Aloe spp., Aloeaceae), irises (Iris spp., Iridaceae), lilies (Lilium spp., Liliaceae) and the truly amazing bird-of-paradise flower (Strelitzia reginae, Strelitziaceae) from South Africa. The loculicidal capsule of Strelitzia is typical of monocots in that it is formed by three joined carpels and hence splits, when ripe, into three large valves, each consisting of two halves of adjoining carpels. Upon opening, the fruits reveal the most curious seeds. Lined up along the placenta, marked by the ridge (septum) that runs along the middle of each valve, are two rows of pea-sized black seeds, which attract the attention of birds by means of an appendage (aril) that looks like a shaggy, bright orange wig. The fact that it is almost impossible to find an open capsule with any seeds left is proof of the great success of this advertising strategy. Interestingly, the related traveller’s palm from Madagascar (Ravenala madagascariensis, Strelitziaceae) has very similar seeds but with a blue wig. Loculicidal capsules, which are obviously a very efficient method of dehiscence, are also common in dicots. One example that everyone remembers from childhood is the horse chestnut (Aesculus hippocastanum, Sapindaceae). Unlike its distant relative the sweet chestnut (Castanea sativa, Fagaceae), which bears true nuts, horse chestnuts are seeds, borne individually or as a pair, within large, spiny, loculicidal capsules. In septicidal capsules, where the carpels separate along their septae, each valve consists of one entire carpel. This is beautifully illustrated by the boat-shaped valves of the fruits of the eastern Australian crow ash (Flindersia australis), a member of the large citrus family (Rutaceae). A loculicidal capsule is easily distinguished from a septicidal capsule when septae are present. However, if the capsule has only a single loculus and the seeds are either attached to the inside wall of the pericarp (parietal placentation) or to a central column (central placentation), then the position of the dehiscence lines relative to the placenta(s) has to be determined. Teeth, fissures, cracks and lids Apart from these two mainstream types of capsules, there are some interesting variations on the theme. Some capsules open regularly along longitudinal sutures but only near the apex, not along their entire length. Their short valves look like little teeth, which has earned them the name denticidal capsules. To satisfy the requirements of a strict carpologist, a denticidal capsule is not supposed to split along more than one-fifth of its length. The capsules of the purple loosestrife (Lythrum salicaria, Lythraceae), campions (Silene spp., Caryophyllaceae) and primroses (Primula spp., Primulaceae), to name but a few, all comply with this rule. Their seeds are gradually dispersed through the narrow opening at the top of the capsule like salt from a saltshaker as the fruits sway back and forth in the wind on their flexible, slender stalks. Fissuricidal capsules open regularly along sutures between a closed apex and base. This seemingly impractical type of dehiscence has evidently evolved from regular types of capsules as a consequence of their development from an inferior ovary. Fissuricidal capsules are the typical fruit of orchids (Orchidaceae) and Cannaceae (e.g. Indian shot, Canna indica). When loculicidal or septicidal capsules open in a way that causes their septae to break near the central axis of the fruit leaving a persistent column in the centre, they become what botanists refer to as septifragal capsules. Some of the most beautiful fruits of this type are found in the mahogany family (Meliaceae). For example, the impressive capsules of the tree Swietenia mahagoni, the economically important Cuba mahogany of the trade, shed 40-50 large, winged seeds after the heavy pericarp has split and dropped off the stalk high up in the canopy. Birds rather than the wind are invited to carry away the seeds of the brightly

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

coloured septifragal capsules of Hedychium horsfieldii, a member of the ginger family (Zingiberaceae). When ripe, the vivid orange and – for a capsule – unusually fleshy pericarp peels back to reveal the central column, which carries three ridges of densely packed, deep red seeds, signalling an edible reward in the form of a fleshy seed coat. The two remaining ways in which a fruit can open to release its seeds do not follow the pre-formed longitudinal lines of dehiscence along the septae or down the middle of the loculi. One possibility is that the pericarp opens with a number of pores, each marking a loculus. For example, poppy capsules (Papaver spp., Papaveraceae) open with a ring of pores around the top, whereas bellflowers (Campanula spp., Campanulaceae) open with three pores at the base. Seed dispersal in such poricidal capsules follows the same strategy as in the denticidal capsules of the pink family (Caryophyllaceae), where the seeds are expelled as the fruits sway in the wind.The second unconventional method of capsular dehiscence is “self-circumcision:” a transverse split parallel to the equator cuts across all the carpels resulting in the formation of a lid. Fruits of this kind are called circumscissile capsules or pyxidia (singular pyxidium, New Latin, from Greek: pyxidion = small box). They are found in a variety of angiosperms, including the temperate scarlet pimpernel (Anagallis arvensis, Primulaceae), the twinleaf (Jeffersonia diphylla, Berberidaceae), plantains (Plantago spp., Plantaginaceae), and the tropical monkey pot (Lecythis pisonis, Lecythidaceae) from South America. Follicle and coccum In addition to this cornucopia of capsules, there are various pods that are considered “non-capsular” because they consist of only a single mature carpel and/or remain closed even when ripe. Familiar pods formed by hypogynous flowers whose gynoecium consists of a single carpel are from the legume family (Fabaceae) and the protea family (Proteaceae). Bearing in mind that a carpel is simply a folded, fertile leaf, we can distinguish between its ventral meridian, which represents the line along which the opposite edges of the leaf originally fused, and the dorsal meridian, which coincides with the midrib. These meridians are the two preferred longitudinal lines of dehiscence (sutures) along which pods open. A monocarpellate pod that splits only along the ventral suture is called a follicle, whereas one that splits in half along both the ventral and dorsal suture is called a coccum. Carpels that open in a follicle-like manner are often found in primitive angiosperms with multiple fruits such as the Ranunculaceae (e.g. Caltha palustris), Paeoniaceae (Paeonia spp.), and Illiciaceae (e.g. Illicium verum, star anise), but these will be discussed later. A rare example where a follicle truly represents a simple fruit is the Australian macadamia nut (Macadamia integrifolia and M. tetraphylla, Proteaceae). Each macadamia follicle contains a large single seed (the macadamia “nut”) and opens with a narrow split along the ventral suture. The gap in the pericarp is far too narrow for the seed to escape and appears to be a rudimentary reminder of its evolutionary past when the seeds were probably set free from the follicle as in some of its close relatives, such as grevilleas (Grevillea spp.). In south-western Australia we find representatives of the protea family, which possess some extraordinary examples of coccum-type fruits. Adapted to the dry, fire-prone environment of the Australian outback, many hakeas (Hakea spp.) retain their fruits for years after they have reached maturity, keeping them tightly closed to protect the precious seeds. Their often heavily armoured pods (cocci) open only when the water supply to the fruit is interrupted, which occurs naturally when the plants die through fire, disease or insect damage. The strategy of accumulating the entire crop on the plant year after year is called serotiny. Serotiny is a common adaptation of many woody plants in habitats where wildfires are a frequent, or even seasonal event, such as the Australian bush, African savannahs, the fynbos of South Africa’s Cape region and some forests in North America. In such environments, the safest time for seed dispersal is immediately after a fire. With hardly any organic matter left to burn, new fires are unlikely in the near future, providing a safe window of opportunity for seed dispersal and germination. Serotiny creates a natural canopy-stored seed bank, ensuring the survival of a species in an area even after the mature individuals have died in a fire. Considering the high temperatures they have to withstand, it is not surprising that the fruits of serotinous species are often equipped with a thick, hard pericarp. Research has shown that in strongly serotinous Hakea species, which retain their fruits for at least five years, the woody fruit wall is more likely to be thicker and harder than in non- or weakly- serotinous species. Although it is obvious that a thicker pericarp provides better insulation from heat, the amount of material some strongly serotinous hakeas invest in the physical protection of their fruits seems grossly exaggerated (e.g. Hakea orthorhyncha, H. sericea, H. platysperma). After all, the need to survive fire is just as critical for weakly-serotinous hakeas with thin-walled fruits. The true adaptive significance of the heavy body armour seems to be greater protection from the heavy-billed, seed-eating members of the parrot family (Psittacidae), which abound in Australia. Pods as in “pea pods” The legumes (Fabaceae) are the third largest family of angiosperms and second only to the grasses (Poaceae) in their economic importance. There are some 19,000 species of legumes, all of which have just one carpel per flower available to turn into a fruit. That this is by no means a handicap is shown by the astonishing array of shapes, sizes and dispersal strategies of legumes. The typical fruit of the legume family is a dry, dehiscent pod that opens along the dorsal and ventral suture, splitting the fruit in half. The alert reader will recall that this describes precisely what we have just identified as a coccum, and this is indeed so. Nevertheless, a coccum produced by a member of the Fabaceae is called a legume (Latin: legumen = bean). The reason for this dual terminology that permits two names for the same thing is yet another concession made by carpologists to accommodate older usage. Since the Fabaceae are such a large and economically important plant family, their familiar fruits have traditionally been called “legumes” since Carl von Linné introduced the term in 1751. We are particularly familiar with the edible members of the Fabaceae, such as peas (Pisum sativum), beans (Phaseolus spp.), and popular ornamentals such as sweet peas (Lathyrus odoratus), lupins (Lupinus spp.), gorse (Ulex europaea), Chinese wisteria (Wisteria chinensis), black locust (Robinia pseudoacacia) and flamboyant (Delonix regia). Pods of this type often explode to eject their seeds. Their catapult mechanism is based on cross-textured fibres in the pericarp that cause the carpel halves to twist in opposite directions as they dry out. Eventually, the tension is released when the dorsal and ventral sutures burst suddenly. Lupins, gorse and sweet peas all use this self-dispersal mechanism effectively, but they can hardly compete with some of their tropical relatives. Tetraberlinia morelina, a legume that grows in the rainforests of west Gabon and south-west Cameroon, manages to shoot its seeds over a distance of up to 60 metres, certainly helped by its great height. It holds the world record for the longest ballistic dispersal distance of any plant. Sweet bean pods Other members of the Fabaceae produce similar but indehiscent pods. The best-known example of such a single nut or camara (Greek: kamara = vault, chamber) is the peanut (Arachis hypogaea). Peanuts are grown primarily for human consumption and represent the world’s third major oilseed crop, after soybean and cotton. China alone produces more than 10 million tons per

English texts

year, and the fact that Americans eat about 4 million pounds (unshelled weight) each day is further proof of their popularity. Other interesting camaras include the pods of the carob tree (Ceratonia siliqua), the tamarind (Tamarindus indica) and the tropical American ice-cream bean (Inga spp., especially I. edulis, I. feuilleei). Unlike peanuts, it is the fleshy pulp and not the seeds that constitute the edible part of these pods. Nut-like on the outside, but fleshy inside, the tamarind or “Indian date” contains a brown, sticky, sweet-sour, acidic pulp, rich in vitamin C and citric acid. It has long been cultivated by humans (Marco Polo referred to it in 1298), particularly in semiarid regions, where it grows luxuriantly into one of the most beautiful ornamental trees of the tropics. The fruit was first thought to be produced by an Indian palm, hence its old Arabic name “tamar-u’l-Hind” which means “date of India.” The natural origin of the tamarind tree is probably tropical Africa. From there Arabian seafarers introduced it to the Mediterranean and south-east Asia, where its fruits have become an integral part of the culture. Tamarind pulp is widely used to flavour drinks, chutneys and a variety of dishes, especially in Asian cuisine, and is an essential ingredient for an old English favourite, Worcester sauce. Adding to the tamarind’s domestic value is its high content of citric acid, which makes the juice of overripe fruits one of the best agents for polishing copper and brass. The natural dispersers of tamarinds are more interested in the fruit’s nutritious rather than its practical values. They are mainly ruminants such as deer and gazelles but in south-east Asia monkeys are among the chief dispersal agents. Edible pods of biblical significance develop from the allegedly semen-scented flowers of the “kharoub” (Arabic) or carob tree, Ceratonia siliqua, from the eastern Mediterranean. Referred to as “locust beans” in the Bible, the brown, leathery fruits of this small to medium-size tree and wild honey were supposedly the only food of John the Baptist while he lived in the desert (Mark 1, 6), hence their other name “St. John’s bread.” However, some believe this interpretation is wrong and that John might indeed have lived on migratory locusts (probably dipped in honey). In any case, he would have done well eating the fruits of the carob tree. High in sucrose (almost 40 per cent) and other sugars, as well as gum, the soft, dry pulp, called “carob” like the tree itself, is sweet, though a hint of butyric acid adds a slightly unpleasant smell. Carob tastes very similar to chocolate, but is hypoallergenic and contains only one third of the calories, just half the amount of fat, no theobromine or other psychoactive substances, and lots of protein and pectin, the latter being an excellent colon cleanser. All this seems almost too good to be true. Carob flour is widely used in health foods as a substitute for cocoa. If not turned into chocolate substitute, locust beans serve as a traditional feed for livestock in the Middle East, where carob trees have been in cultivation for at least 4000 years. The thickish pods, 15-30cm long, are also chewed raw, especially on the Jewish holiday of Tu Bishvat. They are edible only after the pericarp has changed colour from green to dark brown. When fully ripe, the pods emit a heavy scent to attract natural dispersers, including the very assiduous Egyptian fruit bat (Rousettus aegyptiacus). The round flat seeds are rock hard and can pass through the jaws and gut of most animals largely unharmed. Because of their remarkably uniform weight, carob seeds were used in ancient times as units for measuring small quantities of precious gemstones. The system was eventually standardized and today the international unit for the weight of diamonds, the “carat” (derived from “carob”), is precisely 200 milligrams, the equivalent of a typical carob seed. The third and last delicious legume pod we want to discuss here is the ice-cream bean. The cylindrical and often spirally twisted pods of Inga edulis grow up to a metre in length and contain numerous large green seeds embedded in an edible, translucent, white pulp. Contrary to the tamarind and the carob, where the pulp is derived from the inner layers of the pericarp, the white juicy envelope encapsulating the seeds of the ice-cream bean consists of the fleshy outer epidermis of the seed coat (sarcotesta). Because of their delicious taste, ice-cream beans are very popular in many parts of Central and South America, where they are almost always eaten raw. The sweet flavour of the pulp resembles vanilla ice cream, hence the name. During the tropical wet season when fruits are abundant, monkeys and birds feast on the sweet pulp and scatter the soft seeds. The world’s largest bean pod Among the most interesting curiosities of natural history are the superlatives. When it comes to the largest “bean” of all, the dimensions of the pods of the monkey ladder vine (Entada spp.) are truly staggering. Growing as lianas in the tropical forests of Central and South America, Africa, Asia and Australia, the flattened, twisted shoots writhe high up into the forest canopy. Like spiral staircases, the astonishingly strong vines of the monkey ladder provide natural canopy walkways for many animals, including snakes, sloths and, of course, monkeys. When fruiting, Entada gigas and E. rheedii produce gigantic pods. With a width of 8-15cm and a length of up to 1.8m in E. gigas and allegedly even 2m in E. rheedii, they are the largest pods of any legume species. Unlike normal beans, their spiral (E. gigas) or straight (E. rheedii) pods (botanically craspediums) are subdivided into 10-20 segments, each containing a single very hard, chestnut-brown seed, 5-6cm in diameter. At maturity, the seed-bearing segments separate transversely from each other and vertically from a wooden frame that runs along the periphery of the fruit. Dropped out of their frame and littered across the forest floor, many of these “seed packets” are washed into streams and rivers by the tropical rain, if they did not land there in the first place. The seeds are kept afloat by air trapped within the fruit segments and between the cotyledons of the embryo. They finally reach the ocean where one of nature’s most amazing seed dispersal stories begins. Once in the open sea, the fragile wall of the fruit compartment soon withers away but the hard, waterproof seeds remain buoyant for at least two years. During this time they can travel for thousands of miles, drifting on the ocean’s surface currents. One of the most striking examples is the Gulf Stream, which carries tons of exotic drift seeds from South America and the Caribbean to the shores of north-western Europe every year. Among the most frequent arrivals on European beaches are the seeds of the predominantly neotropical Entada gigas, whose suggestive shape explains their popular name “sea hearts.” The more rectangular seeds of the paleotropical Entada rheedii, known to drift seed collectors as “matchbox beans” or “snuffbox beans,” are mainly found on beaches in south-east Asia and the Pacific region. Both sea hearts and matchbox beans have been used in games, as baby teethers and, hollowed out and hinged, as snuff and matchboxes. Seeds in prison At the close of our carpological exploration of “pods,” one kind remains to be discussed, namely those multicarpellate pods that would be perfectly acceptable capsules if only they would open. These rattling pods have an air space around the seeds inside their hard shell (which can be fleshy or dry) and have long been a carpological nuisance. Among the various troublemakers are the ferociously spiny fruits of Uncarina grandidieri and the devil’s claw (Harpagophytum procumbens), both belonging to the sesame family (Pedaliaceae), chilli and bell peppers (Capsicum annuum, Solanaceae), and the rose apple (Syzygium jambos, Myrtaceae). The most remarkable of all indehiscent pods must be those of the Brazil nut tree (Bertholletia excelsa, Lecythidaceae), a huge tree up to 60m tall from the rainforests of South America. Whereas its relatives such as the monkey pot (Lecythis pisonis) have large capsules that open with a wide lid, the fruit of the Brazil nut tree appears to have lost the ability to produce an escape hatch for its seeds. Harder even than the rock-like seeds (Brazil “nuts”), the fruit of Bertholletia excelsa is a large spherical woody pod, 15cm on average in diameter and weighing up to 2.5kg. Inside, the fruit bears 15-25 seeds embedded in a yellow pulp. Whilst

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providing the precious seeds with maximum protection against predators, the almost impenetrable pericarp, which needs an axe to crack it, constitutes a major obstacle to germination. This problem is solved by the Brazil nut tree’s natural ally, the agouti (Dasyprocta agouti). Only the teeth of this medium-sized rodent are sharp enough to gnaw a hole in the pod through which to extract the nutritious seeds.The agoutis, like squirrels, are scatter-hoarders and tend to eat only part of their bounty while burying the leftover seeds somewhere in the forest floor, up to 400m away from the parent tree. Either death or forgetfulness on the part of the agouti ensures that new Brazil nut trees grow in the wild. However intriguing the story of the Brazil nut tree, multicarpellate pods that remain stubbornly closed even at maturity pose a conceptual challenge. Botanists were unable to fit them into any of their carefully crafted definitions and had to resort to “semantic violence,” referring to them as “indehiscent capsules,” despite the fact that their own definition of a capsule requires the respective fruit to be dehiscent. In an attempt to put some scientific logic into the chaos of fruit classification, Richard Spjut (1994) reviewed and revised the terminology created during the eighteenth and nineteenth centuries, the heyday of carpology. As it turned out, without having exactly the same meaning in mind, in 1813 Charles François Brisseau de Mirbel (1776-1854) had already created a scientific term that offers a more plausible alternative to “indehiscent capsule,” namely the Latin carcerulus, meaning “little prison.” Inside-out drupes To complicate matters further, there are some “little prisons” where the seeds are not surrounded by air but are embedded in a juicy pulp. The flesh beneath the hard outer shell can belong to the seeds themselves if they possess a sarcotesta, as in cacao pods, the fruits of the chocolate tree (Theobroma cacao, Malvaceae). Mostly, the pulp originates from the inner layers of the pericarp. This is the case in Old World baobabs (Adansonia spp., Malvaceae), the New World calabash tree (Crescentia cujete, Bignoniaceae), and the Asian bael fruit or Bengal quince (Aegle marmelos, Rutaceae). A particularly impressive example of this type of fruit grows on a tree named Couroupita guianensis, a member of the monkey pot family (Lecythidaceae). The large size and spherical shape of its woody pods gave this tropical curiosity from the Guianas the name “cannonball tree.” Unlike most species of the monkey pot family whose fruits open with a lid, those of the cannonball tree remain closed. Within their hard, woody shell the fruits contain numerous hairy seeds embedded in a white pulp. When ripe, the heavy fruits drop to the ground where the impact can cause them to crack. Intact fruits remain untouched underneath the tree until they are broken up and eaten by peccaries, ground-dwelling frugivores (fruit-eating animals) that play an important role as seed dispersers in neotropical rainforests. Local people also feed the pulp to domestic pigs. Although not poisonous, the pulp has a rather foul, offputting smell so that few people are tempted to taste it. Those who prefer to miss out on this doubtful culinary experience can still use the hard exterior of the fruit as a container. In a way, fruits of the kind of the cannonball act like “inside-out drupes” with their hard outer shell and soft core. As so often, western textbooks are lost for words in the face of such tropical extravagance and resort to unspecific (“indehiscent pod”) or Procrustean (“indehiscent capsule”) terminology. Thankfully, scientific logic has been restored by the brave carpologists who coined the term amphisarcum to describe the structural essence of these armoured fruits. To be or not to be a drupe Numerous oxymoronic expressions similar to “indehiscent capsules” have been created by botanists in a Procrustean attempt to provide conformity by violent means. They include “dry drupe” or “drupaceous nut” (for the coconut), “dehiscent drupe” (for the almond), and “dehiscent berry” (for the nutmeg). Each played its part in discrediting the scientific merits of carpology. As for the mistreated coconut (Cocos nucifera, Arecaceae) and almond (Prunus dulcis, Rosaceae), their fruits are indeed very drupe-like in that they possess a thin epicarp, a soft mesocarp, and a hard endocarp. Hence, they would be perfect drupes if only they had the required fleshiness of the mesocarp, but instead it is dry and fibrous. In the case of the coconut, the dryness of the mesocarp can easily be explained by the preferred dispersal strategy. Whereas “normal” drupes produce a fleshy outer layer to attract animal dispersers, the coconut – which is, in any case, too large to be swallowed by an animal – has evolved to become a true seafarer. Rather than providing an edible reward, the thick fibrous husk is extremely resistant to seawater and keeps the coconut buoyant in the ocean for months. The average maximum distance that a live coconut can travel is 5,000 kilometres. It is alleged that viable fruits have been found on Norwegian beaches. In the case of the almond, matters are slightly more complicated because the soft outer layers (epi- and mesocarp) of the fruit split along the ventral suture to expose the single-seeded stone, a carpological misdemeanour responsible for its paradoxical branding as “dehiscent drupe.” The natural dispersers of almond stones are birds such as jays and woodpeckers but also small mammals, especially rodents. MULTIPLE FRUITS – SEVERAL FRUITLETS FROM A SINGLE FLOWER? So far, we have considered only simple fruits that develop from flowers with either just one individual or several joined carpels. But what do fruits look like when they develop from flowers with two or more separate carpels? Flowers with such apocarpous gynoecia are predominantly found in a relatively small number of primitive families such as the Annonaceae, Illiciaceae, Schisandraceae, Magnoliaceae, Paeoniaceae, Ranunculaceae and Winteraceae.Their numerous separate carpels can easily be recognized in the centre of their flowers, where they can be arranged spirally around a central column as in magnolias (Magnolia spp.), the related tulip tree (Liriodendron tulipifera) and certain buttercups (Ranunculus spp., Ranunculaceae); grouped into a loose cluster (e.g. Drimys winteri, Winteraceae); or, alternatively, arranged like the spokes of a wheel as in star anise (Illicium verum, Illiciaceae). When these primitive flowers develop into a fruit, each carpel produces a fruitlet of its own. The result is a multiple fruit consisting of a cluster of individual fruitlets. Depending on the differentiation of the pericarp, these fruitlets can be follicles, cocci, nutlets (or achenes), drupelets or berrylets. Clusters of follicles (so-called follicetums) are produced by a variety of families, not all of which are closely related. The best known among them are star anise, magnolias (Magnolia spp., Magnoliaceae), stonecrops (Sedum spp., Crassulaceae), peonies (Paeonia spp., Paeoniaceae), and many members of the buttercup family (Ranunculaceae) such as marsh marigold (Caltha palustris), larkspurs (Delphinium spp.), monkshoods (Aconitum spp.), columbines (Aquilegia spp.) and bugbanes (Cimicifuga spp.). In the buttercups themselves (Ranunculus spp.) the carpels are single-seeded and remain closed at maturity. As a result, each flower produces a cluster of nutlets or achenes, forming what in carpology is defined as an achenetum. And so the naming of multiple fruits continues by simply adding the ending -etum to the name of the corresponding simple fruit, a quite sensible approach first suggested in 1835 by the French politician and botanist Barthélemy Charles Joseph Dumortier (1797-1878). Following Dumortier’s approach, the politically correct name for multiples of drupes and berries would be drupetums and baccetums (Latin: bacca = berry), respectively.

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In our temperate climate the most popular drupetums are produced by two members of the rose family (Rosaceae), Rubus idaeus and Rubus fruticosus, better known as raspberries and blackberries. Plants with flowers that give rise to a cluster of berries are rather rare in temperate climates. Nevertheless, such baccetums do exist. One illustrative example is the Winter’s bark tree, Drimys winteri (Winteraceae), which occurs from Mexico to Terra del Fuego. The Winter’s bark is named in honour of Captain John Winter who was the first to introduce the plant to Europe in 1578. Commander of the Elizabeth and Vice Admiral to Sir Francis Drake on his famous voyage around the world, Winter used a tonic made from the pungent bark of Drimys winteri to cure scurvy among his crew. The fruits of the Winter’s bark tree also have a peppery taste and are not very palatable. A far more pleasant culinary experience is offered by the fruits of some of the Winter’s bark tree’s cousins in the annona family (Annonaceae). Names such as cherimoya (Annona cherimola), bullock’s heart (A. reticulata), soursop (A. muricata), sweetsop (A. squamosa) and biriba (Rollinia mucosa) depict a selection of deliciously tasting tropical fruits that all come from flowers with apocarpous gynoecia. Given the latter, one would expect a cluster of fruitlets as in the related Winter’s bark tree.Yet, surprisingly, the apple- to melon-sized fruits come in a single homogenous structure. The solution to this conundrum provides a glimpse of the events that take place after pollination. As they grow the numerous carpels fuse together and with the underlying swollen receptacle form a fleshy, deceptively berry-like fruit that is scientifically called a syncarpium (Greek: syn = together + karpos = fruit). Its surface is smooth in the cherimoya and bullock’s heart or covered with conical or spiky protuberances (one per carpel) in the sweetsop, soursop and biriba, respectively. These fruits have in common a thin, green to brownish skin covering a juicy white pulp into which numerous extremely hard, bean-size seeds are embedded. Only the curious markings on the surface reveal the true multiple nature of the fruits. They create a scale-like pattern, reminiscent of the skin of a reptile, the outlines of the “scales” marking the boundaries between the individual carpels. Curiously, one of the fruits of the annona family, the unsavoury alligator apple (Annona glabra) from Florida and the West Indies, was so named because of this striking similarity. SCHIZOCARPIC FRUITS OR HOW TO EMULATE THE MULTIPLE EXPERIENCE In the custard apple and its relatives, primitive angiosperms have found a way to overcome the separation of their carpels allowing them to produce a uniform structure that looks and acts deceptively like a multicarpellary simple fruit. From a human perspective the ambition of trying to be more modern by emulating advanced syncarpous angiosperms is perfectly understandable. Besides, in the case of fleshy, animal-dispersed fruits such as the custard apple and its relatives, it is advantageous to offer all seeds in a single package that can be harvested on one visit. However astonishing it may seem, the copying works both ways. Despite being blessed with advanced syncarpous gynoecia, some families have found ways to emulate the archaic “multiple experience.” Their fruits separate into their carpellary constituents, a process that can take place during development but occurs most often only at maturity. Because of their disintegrating behaviour, these fruits are described as schizocarpic (Greek: skhizein = to split + carpos = fruit). Depending on the number of carpels involved, schizocarpic fruits split into two or more fruitlets, each fruitlet consisting of either a whole or half a carpel. Mostly, though, the fruitlets themselves are dry, indehiscent and single seeded, which technically renders them almost true nuts. However, since they are fruitlets rather than fruits, they are aptly referred to as nutlets instead of nuts. Dry schizocarpic fruits are typical of the carrot family (Apiaceae), which includes common kitchen spices such as caraway, cumin, coriander, aniseed and fennel. Formed by two joined carpels, the fruits of the Apiaceae split longitudinally into two nutlets. The nutlets, each of which represents an entire carpel (monocarp), initially remain attached to the central column (columella or carpophore) of the fruit until they are blown away by the wind (e.g. Artedia squamata) or become entangled in the coat of a passing animal (e.g. Daucus carota). The very distantly related stickywilly (Galium aparine, Rubiaceae) has similar bicarpellate schizocarpic fruits but the two nutlets separate in a clean break without leaving behind a columella. The winged nuts of maples (Acer spp.) and the related Dipteronia from China also develop from two joined carpels and split in a very similar way when ripe. More than two carpels are involved in the schizocarpic fruits of certain Malvaceae, especially from the tribe Malveae (for example, Abutilon spp., Alcea spp., Malva spp.). Their ripe fruits, which look like wagon wheels, disintegrate into numerous (three or many more), often beautifully ornamented nutlets with sophisticated surface patterns. The most spectacular among them are also adorned with hairs, bristles and spines. The members of the mint family (Lamiaceae) and the borage family (Boraginaceae) take the division of their ovary a step further. Once more, two carpels form a syncarpous gynoecium but the ovary is deeply lobed so that each carpel is longitudinally divided into half. The result is a bicarpellate ovary with four single-seeded compartments. At maturity, the four compartments break apart into single-seeded nutlets, each representing half a carpel or a mericarp.The mericarps of the Lamiaceae, which include well-known kitchen herbs such as sage (Salvia officinalis), oregano (Origanum vulgare), thyme (Thymus vulgaris) and basil (Ocimum basilicum), look deceptively like true seeds, and this is what most people consider them to be. Schizocarpic fruits of the exotic kind are those of the genus Ochna, namesake of its family, the Ochnaceae, also known as the “Mickey Mouse plant family.” In the flower the carpels, of which there are between three and twelve, are joined only at the base whilst sharing a common style. After pollination, the receptacle becomes fleshy and each individual carpel develops into a black, oily drupelet that attracts birds. The schizocarpic ovary of the Indian pokeweed (Phytolacca acinosa, Phytolaccaceae) from East Asia (India to China) develops into a black, segmented fruit that resembles a miniature pumpkin. Unlike Ochna, the individual carpels separate into single-seeded berrylets. Since in carpological nomen-clature, the ending -arium indicates schizocarpy, the schizocarpic berry of Phytolacca acinosa is correctly addressed as baccarium (Latin: bacca = berry). As the previous examples indicate, most schizocarpic fruits separate into single-seeded nutlets, drupelets or berrylets. In some cases, though, the fruitlets are many-seeded, dehiscent follicles, as in the dogbane family (Apocynaceae) and certain Malvaceae such as Brachychiton and Sterculia. It is easy for their carpels to split since they are almost separate from the beginning, joined only at the tip by a shared style. ANTHOCARPOUS FRUITS – THE CARPOLOGISTS’ TOUCHSTONE Classifying fruits according to their structure is a difficult task when only the diverse products of the gynoecium are considered. The carpologists’ real challenge begins when parts of the flower other than the ovary alone participate in the formation of yet more complex fruits. Literally, any floral organ (petals, sepals, receptacle, pedicel) and even accessory structures such as bracts can persist and develop after fertilization to join the mature (apocarpous or syncarpous) ovary in order to form what is respectfully called an anthocarpous fruit (Greek: anthos = flower + karpos = fruit). Strictly speaking, this is already the case in fruits developing from flowers with inferior ovaries, a character typical of the pumpkin family (Cucurbitaceae), banana family (Musaceae), and coffee family (Rubiaceae), to name but a few. In these groups, the fruit wall is formed by both the hypanthium and the ovary wall. Most of the time, the two layers are so perfectly joined that the boundary between them cannot be distinguished, even under a microscope. Although early carpologists such as the Frenchman Nicaise Auguste Desvaux (1784-1856) and the Englishman John

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

Lindley (1799-1865) considered ovary position an important criterion for fruit classification (Desvaux 1813; Lindley 1832; Takhtajan 1959), most modern carpologists have in the meantime conveniently dropped this idea. For example, fruits with an entirely fleshy fruit wall are deemed to be berries, irrespective of whether they are derived from a superior ovary (kiwi, Actinidia deliciosa, Actinidiaceae) or an inferior ovary (mistletoe berries, Viscum album, Santalaceae). In apples (Malus pumila) and other Rosaceae-Maloideae such as medlar (Mespilus germanica), loquat (Eriobotrya japonica), quince (Cydonia oblonga) and pear (Pyrus communis), it is all too obvious that the bulk of the fleshy part of the fruit is formed by the hypanthium and not the ovary wall. The demarcation line between the different tissues is marked by a ring of vascular bundles that is clearly visible in a cross-section as a dotted circle surrounding the apple core (the green dots representing the sectioned vascular bundles). The seed-bearing core of apples is formed by the hardened, parchment-like endocarp of the inferior ovary, the crucial character that, together with the prominent hypanthium, defines this anthocarpous fruit type as a pome. Contrary to what is often stated in textbooks, the carpels of the Maloideae are not apocarpous but syncarpous, even if their ventral sides are joined only for a very short distance, leading to the star-shape of the apple core. Other members of the rose family (Rosaceae), including the rose (Rosa spp.) itself, have apocarpous gynoecia and consequently produce multiple fruits. Despite the fact that their carpels turn into nutlets, rosehips are very similar to apples in that the nutlets are embedded in a fleshy, urn-shaped hypanthium. In accordance with Dumortier’s suggested principle of naming multiple fruits, rosehips represent an antho-carpous fruit type called pometum. In the genus Fragaria, yet another member of the rose family, things are very different. Instead of being enclosed in a cup-shaped hypanthium, the carpels constituting the apocarpous gynoecium are arranged on a convex receptacle. As the flower turns into a fruit, the receptacle greatly expands and becomes one of the most popular of all fruits, the strawberry. The carpels themselves do not contribute much substance to the fruit. They turn into minute nutlets, visible as the tiny brown granules on the surface of the strawberry. Far more obvious than the participation of the hypanthium or receptacle in a fruit is the involvement of other floral parts, as we have already seen in the cashew apple (swollen pedicel), walnut (fused bracts), the cypselas of the Asteraceae (calyx) and Dipsacaceae (calyx and bracts), and the pseudosamaras of the Dipterocarpaceae (enlarged sepals). However, the final and ultimate challenge is posed by those fruits that are formed by entire inflorescences. Not only do they include non-gynoecial organs such as bracts, perianths and inflorescence axes, they also break the idealistic “one flower – one fruit” dogma, shaking to its foundations the botanists’ morphological concept of a fruit. COMPOUND FRUITS – A SINGLE FRUIT FROM SEVERAL FLOWERS? Having had to come to terms with the fact that a single flower can give rise to several fruit(let)s by generating a multiple or schizocarpic fruit, bold readers – turned apprentice carpologists by now – will remember that the reverse is also possible. The dehiscent trymosa of beeches and sweet chestnuts, for example, were exposed as genuine “nut bags.” They look deceptively like “normal” capsules but what appear to be the seeds are actually single-seeded nuts borne inside a cupule. The angiosperms owe much of their evolutionary success to the tremendous diversity of their fruits and seeds, and the joining of several flowers to form a single compound fruit is yet another carpological concept that they pursued with some fascinating results. The ovaries of compound fruits can either fuse together or stay separate. What defines a compound fruit is that an entire inflorescence turns into an infructescence that disarticulates as a single unit and functionally acts like a single fruit. In the simplest case just two ovaries join partly to form a “double berry,” as in the Eurasian fly honeysuckle (Lonicera xylosteum, Caprifoliaceae) or a “double drupe,” as in the North American partridge berry (Mitchella repens, Rubiaceae). Whilst the honeysuckle berries fuse only at their base, the union of the two ovaries of the partridge berry is so complete that the fruit would appear to be a “normal” (simple) drupe or berry if it was not for the two dimples at the apex that betray its origin as two ovaries. The small, blueberry-size partridge berries are edible and both fruits and leaves were commonly used by Native Americans as a parturient to promote easy childbirth. Alas, despite their medicinal qualities, partridge berries are not one of the most luscious compound fruits. More complex and impressive are the compound fruits of certain dogwoods (Cornus spp., Cornaceae). In the subgenus Syncarpea, for example Cornus kousa subsp. chinensis from China, the inconspicuous, greenish flowers are crowded together in dense, spherical clusters, which are surrounded by striking large, white petal-like bracts. After pollination the bracts drop and the flower cluster turns into a bright red head of coalescent drupes with a diameter of approximately 2cm. The sweet, juicy, custardlike pulp of the fruits is edible but the bulk of the fruit consists of the stones of the individual drupes and the skin tends to be rather tough and unpleasant. As is so often the case, a visit to the tropics or, alternatively, the local supermarket provides us with a far more impressive insight into the culinary potential of compound fruits. One of the most delicious examples of a fruit that is the result of the concerted effort of an entire bunch of flowers must be the pineapple. After several years of vegetative growth the pineapple plant (Ananas comosus, Bromeliaceae) produces a spike-like inflorescence, the thickened axis of which carries numerous inconspicuous, sessile flowers, each subtended by a bract. The uppermost bracts are sterile. They look very similar to the normal leaves of the pineapple plant and form the familiar tuft of green leaves at the apex of the fruit. The hard core of a pineapple represents the fibrous inflorescence axis, whereas the edible part is formed by the basal parts of the fertile bracts, the flowers, in which the sepals persist, and the inflorescence axis. All these different organs merge with hardly any recognizable line of demarcation into a soft, sweet, juicy “superberry” or sorosus, to use the scientifically correct term. The hard rind is formed by the persistent sepals, the apices of the ovaries and the tissue of the bracts whose free, distal parts form the triangular, parchment-like scales on the surface. After fruiting, the entire plant dies. Since cultivated pineapples are bred to be seedless, propagation is exclusively vegetative and the tuft of green leaves crowning the fruit yields a perfect cutting for propagation. With few exceptions, the Moraceae (mulberry family) are an entire plant family in which compound fruits are typical. Despite the fact that the black mulberry (Morus nigra) looks almost like a blackberry, it is formed by an entire female inflorescence in which the tiny perigones (four decussate tepals) and the underlying inflorescence axis become succulent. The ovaries themselves turn into small, single-seeded drupes, the tiny stones of which form the hard bits of the fruit. Black mulberries are delicious when eaten fresh and were used in the Middle Ages to add colour and flavour to wine. It is thought that the black mulberry is derived from the white mulberry (Morus alba) through millennia of human domestication. Today, both species are cultivated for their edible fruits and as ornamental trees in temperate Asia, Europe and North America. In its native China, Morus alba gained enormous economic importance for its leaves rather than its fruits. The leaves of the white mulberry tree are the sole diet of the silkworm (Bombyx mori), and have for centuries been the lynchpin of China’s famous silk industry. But the mulberry is not the only member of the Moraceae with a long history of human exploitation. In the same family we find economically important species with much larger edible compound fruits such as the breadfruit (Artocarpus altilis), the jakfruit (Artocarpus heterophyllus) and the fig (Ficus carica).

English texts

The breadfruit and the Mutiny on the Bounty Better known in temperate regions for its connection with the much-romanticized mutiny on the Bounty, the breadfruit has long been a staple crop for the people of the Polynesian islands. It is believed to have originated in the Indo-Malayan Archipelago where the breadfruit tree, Artocarpus altilis (Greek: artos = loaf of bread + carpos = fruit), has been cultivated for its starchy, nutritious fruits since antiquity. Similar to a mulberry, the spherical to oblong breadfruit develops from a female inflorescence bearing a large number of tiny flowers whose tubular perigones form the fleshy part. Unlike a mulberry, the breadfruit’s ovaries turn into large achenes and the entire compound fruit grows up to 30cm in diameter and weighs up to 4kg. Its high starch content, especially when unripe, earned it its name, which is the same in nearly all languages. There are two different kinds of breadfruit. One is seedless but the other one, sometimes called “breadnut,” has large edible seeds enclosed in achenes. The seedless variety can only be propagated vegetatively and is almost certainly the result of long-standing cultivation by humans. Green, unripe breadfruits are eaten baked, boiled or fried while the pulp is still white and mealy. The immature flesh contains 30-40 per cent starch and resembles potatoes in taste and texture. As breadfruits ripen, they turn yellow and part of the starch is converted into sugar. Hence, fully mature fruits have a sweet flavour and are used as an ingredient in puddings, cakes and sauces. In most regions of the Pacific, especially Polynesia and Micronesia, the seedless forms of the breadfruit are preferred. People in New Guinea and the rest of Melanesia prefer the “breadnut.” The flesh is of little value but the seeds, which are similar in size and taste to chestnuts, are highly relished, being eaten roasted or boiled. It is assumed that migrating Polynesians spread this valuable source of food throughout the Pacific region. The first time Europeans encountered the impressive trees, up to 20m tall, with their large, lobed, dark glossy green, leathery leaves and extremely sticky, white latex was probably in the Marquesas in 1595, and a decade later in Tahiti. However, it was only after Captain James Cook and his crew experienced its edible qualities during their visit to Tahiti in 1769 that English explorers became enthusiastic about the breadfruit. Also travelling on board HMB Endeavour were Joseph Banks, one of the ablest young botanists of the time, and his friend Dr. Daniel Solander, himself a highly gifted scientist and former student of Carl von Linné. Back in England the two botanists greatly praised the extra-ordinary qualities of the breadfruit tree. At that time the owners of the sugar cane plantations in the British West Indies had long been looking for a cheap source of food for their slaves. After the American War of Independence (1775-83) goods could no longer be imported from the United States into Jamaica, where repeated crop failures, caused by hurricanes and droughts, had led to several periods of famine between 1780 and 1786. A new cheap, reliable source of food was needed, and the easily grown breadfruit tree with its large carbohydrate-rich fruits seemed ideal. Realizing the economic potential as well as the humanitarian need, the Royal Society petitioned King George III to send an expedition to collect breadfruit plants in the South Seas and take them to the West Indies. The King’s scientific advisor, Joseph Banks, who had eaten and enjoyed the breadfruit, backed this grand plan and made the necessary arrangements. On 23 December, 1787 the King dispatched Lieutenant William Bligh, Captain James Cook’s navigator on his third and fatal voyage, to command HMS Bounty with a crew of 45 men on a mission to take breadfruit plants from Tahiti to the Caribbean. After sailing 27,000 miles, the Bounty reached Tahiti on 26 October 1788. The crew spent nearly six months collecting and propagating breadfruit plants. Many of them fell in love not only with the idyllic life-style in this tropical paradise but also with some of the Tahitian girls. When the Bounty left the island on 5 April 1789 bound for the Caribbean, it had on board 1015 breadfruit plants and a very disgruntled crew. The Bounty was a remodelled merchant ship formerly named Bethia, which was both too small and too understaffed for its mission. The famous mutiny was led by the 24-year-old Fletcher Christian who longed to escape the overcrowded conditions on board and return to his hedonistic life-style. It resulted in William Bligh (he was made “Captain” later) and eighteen others being set adrift in a 7m longboat on 28 April, 1789. Bligh’s party first landed on the nearby island of Tofua but after a violent confrontation with the islanders, decided to sail to the distant Dutch colony of Timor. Despite having food and water for only five days, all the men miraculously survived the heroic voyage. After forty-one days and 3,618 nautical miles (some 6,700 kilometres) they reached the beaches of the island of Timor on 13 June, 1789. Upon his return to England, Bligh was promoted to Captain in the Royal Navy. In 1791 he was given command of HMS Providence by the British Admiralty and dispatched on a second mission to Tahiti in order to take the promising breadfruit to the West Indies. This time the mission succeeded and in February 1793 Bligh delivered 1,200 breadfruit plants and other valuable trees to Jamaica. But, contrary to everyone’s expectations, the slaves did not share the Polynesians’ enthusiasm for breadfruit. They refused to eat it. The largest fruit a tree can bear Among the other plants that travelled on board HMS Providence were specimens of a very close relative of the breadfruit, the jakfruit (Artocarpus heterophyllus, Moraceae), which Captain Bligh had collected on the island of Timor. Although usually spelled “jackfruit,” the name is an English adaptation of the Portuguese “jaca” which in turn is derived from the Malayalam name for the fruit “chakka.” The correct spelling of the common English name should therefore be “jakfruit.” Like the breadfruit, the jakfruit has long been cultivated in the tropical regions of Asia. Its presumed origin lies in the rainforests of the Western Ghats in India, where it still enjoys its greatest popularity, ranking as the third most popular fruit after mangoes and bananas. It is assumed that migrating peoples carried it eastwards from India to the Malay Archipelago. Unlike the breadfruit tree, the jakfruit tree has smaller, entire leaves and bears its fruit-producing female inflorescences only on the main trunk and the thickest branches. The reason for this peculiar arrangement of the female inflorescences is very obvious at harvest time: at its best, a jakfruit can be as long as 90cm, with a diameter of 50cm, and can weigh up to 40kg. With such gargantuan dimensions, the jakfruit is the largest fruit borne by any tree on Earth. Although its size never fails to impress, opinions on its edible qualities diverge considerably. To begin with, the very sticky latex in its rind makes it difficult to peel. In addition, a fully ripe jakfruit emits a musty, sweet odour with a hint of rotten onions, and so is likely to make a negative first impression on the uninitiated. However, careful removal of the rough, green to yellowish-brown rind, which is formed by the hardened distal parts of the perigones of the flowers, reveals the delicious golden-yellow flesh. Its pleasant fruity aroma and rich flavour, which has been variously described as a mixture of melon, pineapple, mango, papaya and banana, compensate for the first disagreeable olfactorial impression. The soft but slightly rubbery “bulbs” formed by the perigones of the fertilized flowers constitute the tastiest part of the pulp. Each bulb encloses an egg-shaped, light brown achene, 3cm long. Rich in carbohydrate and protein, the chestnut-flavoured seeds, called jaknuts, can be eaten raw, boiled or roasted. In between the bulbs lie strands of tougher, fibrous tissue called “rags.” The chewy rags are derived from the perigones of unfertilized flowers and yield an excellent jamsetting agent.

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Figs, gnats and sycophants It may seem rather an anticlimax to those still in awe of the humongous dimensions of the jakfruit, but a closer look at the fig (Ficus carica, Moraceae), a less well-endowed cousin of Artocarpus heterophyllus, proves once more that size is not everything in life. Whereas its cousins, the breadfruit and jakfruit, had a more adventurous past, the historic record of human indulgence in the common fig (Ficus carica) is much more impressive. Although it owed its early fame to its leaves, which, according to the Bible, were used by Adam and Eve to cover up their nakedness, it is for its fruit that the fig has been cultivated and held in the greatest esteem by humans around the Mediterranean for thousands of years. The Egyptians and Greeks admired them as one of the most delicious of foods. They were the favourite fruit of queen Cleopatra, and the Athenians were so proud of their figs that it was forbidden to take them out of Attica. Those who reported the unlawful export of figs were called “sykophantai,” meaning “fig informers.” As some sykophantai abused their influence in a manipulative manner, the name was later generally applied to all informers, liars, flatterers, impostors and parasites, hence the English word sycophant. The fig was also much admired by the Romans, who spread it throughout their empire. Pliny the Younger (c. 61-112 AD), who knew of 29 different varieties of fig, found that “figs increase the strength of young people, preserve the elderly in better health and make them look younger, with fewer wrinkles.” Because of its long domestication the exact natural origin of the fig is not known but it is generally assumed to be somewhere between the Near East and the Black Sea. It has long been known that the Egyptians were cultivating the fig more than six thousand years ago. However, the remains of edible figs have been discovered recently at the site of an ancient village in the Jordan Valley dating back to 11,200 to 11,400 years ago. The fact that these figs were seedless means that they were formed parthenogenetically (without prior fertilization), a clear indication that they came from cultivated trees. If the interpretation of this sensational discovery is correct, the common edible fig would be the first plant species domesticated by humans in the Neolithic Revolution, more than a thousand years before barley and wheat. The fact that Ficus carica can most easily be propagated by cuttings supports the idea of its early domestication. Although it belongs to the same family as the jakfruit, Ficus carica and the other c.750 species of the predominantly tropical to subtropical genus Ficus are distinctly different from all other Moraceae.They are therefore classified in their own separate tribe, Ficeae. This taxonomic separation is based mainly on their peculiar inflorescence, called a syconium, which, after pollination, matures into the fruit that we commonly call a fig (Greek: sykon = fig). In simple terms a fig could be described as a miniature inside-out jakfruit. In scientific terms, a syconium represents an invaginated spherical, oblong or pear-shaped pulpy inflorescence axis, the inside of which is lined with two or three (in small figs) and several thousand (in the largest figs) tiny male and/or female flowers. To illustrate how a syconium is theoretically formed the idea of a sunflower head curving up its margin to form first a bowl and then an urn with a small opening at the top can be used. For the botanically better versed, the hypothetical sunflower analogy is superfluous. Certain Moraceae, namely the members of the tribe Dorstenieae (e.g. Dorstenia contrajerva), present their minuscule flowers and fruits openly on a flat, plate-like inflorescence axis, just like the sunflower. Morphologically, their inflorescence or infructescence (when mature) provides a real-life model of an open fig. Real-life figs are closed, apart from a small apical opening (ostiole) that is lined with tightly overlapping bracts. Certain tropical Ficus species even bear their syconia up to 10cm underground, which means that we need to explain how the flowers are pollinated. The answer is one of the most astonishing examples of co-evolution and describes the mutual dependence between a plant and an animal in a relationship that is vital for both partners. During the course of evolution tiny insects belonging to the fig wasp family Agaonidae (Hymenoptera) have adapted their reproductive cycles to take place inside figs. In return for the fig’s provision of shelter and food, the 1-2mm long wasps provide an essential service to the fig by pollinating its flowers. The cycle of fig wasp reproduction and fig pollination begins with a gravid female wasp forcing its way through the narrow ostiole into the fig, often breaking its wings on the way. Inside, the wasp pollinates the long-styled (fertile) female flowers with pollen brought from another fig and lays its eggs in the ovaries of short-styled female flowers that the fig specifically provides for this purpose. In the literature the short-styled flowers are often called “gall flowers” and are considered sterile as opposed to the fertile, long-styled flowers. However, unlike typical insect galls, ovaries hosting a developing fig wasp show no aberrant tissue formation and, if not infected, short-styled flowers are just as capable of producing a normal seed-bearing drupe as long-styled flowers. The latter, though, have the advantage of being safe from infestation for the simple reason that the wasp’s ovipositor is only long enough to reach down the stylar canal and into the ovary of the “sacrificial” short-styled gall flowers, each of which is inoculated with one egg. After laying its eggs, the female wasp weakens and dies inside the fig. Upon inoculation with a wasp egg the ovules in the short-styled flowers are stimulated to produce endosperm tissue but no embryo. For the next two or three weeks, the endosperm tissue, which must be initiated parthenogenetically (i.e. without prior fertilization of the ovule), will provide the food for the developing wasp larvae. Unlike the fertile female flowers that develop into small single-seeded drupes (the reason for the tiny stones inside a fig), the short-styled flowers die once the wasps have hatched. The hatching of these tiny insects begins after two to three months and follows an astonishingly sophisticated protocol, probably controlled by the high carbon dioxide content inside the fig. The male wasps emerge first. Unlike their female counterparts, they will never leave the confinement of the fig and hence are borne wingless with reduced legs and eyes. Facing a very short lifespan, and suffering from what in the outside world would be considered severe gender inequality, the male wasps’ existence is nevertheless a sweet one. Male wasps are equipped with much stronger jaws than female wasps. Their mission is to use this asset to free the still unhatched young females from their ovarial confinement and, in doing so, also impregnate them. During their short lives, in many fig species the male wasps also have to gnaw holes in the wall of the syconium through which the females – roused by the influx of fresh air – can leave. The change of atmosphere inside the syconium also causes the fig to swell and ripen. In other species, including the common edible fig (Ficus carica), the female wasps leave through the ostiole, which by then has widened to allow them passage. Whatever the exit strategy, the winged females pass the ripening male flowers on their way out and pack their pollen baskets (corbiculae) with pollen before they take off for the next fig, where their reproductive cycle starts anew. This pollination strategy applies to about half the species of the genus Ficus, namely those that are monoecious. The other half consists of dioecious species with a slightly more complex distribution of their male and female flowers between different individuals. Monoecious figs bear male flowers and both kinds of female flowers (short- and long-styled) within the same syconium. Dioecious figs produce two different kinds of syconia on separate male and female trees. The syconia of so-called male trees are only functionally male since they also contain short-styled female flowers (to host their fig wasps) and pollen-producing male flowers. Female trees are purely female with syconia lined exclusively with long-styled female flowers. This particular type of dioecy where the individuals of a species are either hermaphrodite or female is called gynodioecy. Pollination and seed production follow a slightly different pattern in gynodioecious figs. After leaving her native “male” syconium, a female, pollen-laden fig wasp will try to enter the ostiole of another syconium of its host fig species. She may find herself in another “male” syconium where she can successfully deposit her eggs in the short-styled flowers. However, if she is unlucky, she will end up in a female syconium

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and find herself unable to lay her eggs because her ovipositor is too short for the long-styled flowers. Looking in vain for shortstyled flowers, the wasp at least fulfils her duty to the fig tree and pollinates its flowers before her short life expires inside the syconium. Although her life may seem wasted, other wasps will be laying their eggs successfully in “male” syconia so that overall the arrangement benefits both the fig and its fig wasp. In gynodioecious Ficus species the functionally male trees are entirely devoted to providing a domicile for their respective fig wasp. Although the functionally male syconia are in theory capable of producing seeds, female fig wasps lay so many eggs in them that very few, if any, of the short-styled female flowers ever produce seeds. The vital task of producing seeds is left entirely to the female trees. The common edible fig (Ficus carica), which has been so relished by civilizations around the Mediterranean for millennia, is also gynodioecious. However, only female trees produce edible fruits. The syconia of “male” trees – called “wild figs” or “caprifigs” – are full of fig wasps and not at all palatable. Historically, the only animals that have an appetite for caprifigs are goats, hence the name “goat fig” or “caprificus” for the “male” fig trees (Greek: caper = goat). Knowledge of the fact that female trees require the presence of a caprificus in order to be pollinated and set fruits was essential for fig cultivation; without pollination, the syconia fail to ripen and drop from the branches. To make matters even more complicated, the caprificus produces three generations of syconia every year; all of them were given Italian names. The summer generation, called profichi, ripens in June and contains two-thirds short-styled female flowers and one-third male flowers. The following mammoni generation matures in autumn and bears predominantly short-styled female flowers and only a few male flowers. Finally, the mamme generation is formed in September and ripens the following spring; it contains only short-styled female flowers in which the wasp larvae overwinter. The fig’s complicated pollination mechanism involving the fig wasp Blastophaga psenes was, in principle at least, already known to the Phoenicians and Egyptians. Aristotle (384-322 BC) reported his observations of fig wasps leaving caprifigs and entering the ostioles of female syconia more than two thousand years ago. Aristotle’s favourite pupil and successor at the Lyceum, Theophrastus of Eresos (371-287 BC), who was to become the first botanical taxonomist in history, described further details of the complicated mechanism of fig pollination, also called “caprification.” Later the Roman historian and natural philosopher Gaius Plinius Secundus, better known as Pliny the Elder (23-79 AD), in his Natural History discusses the practice of caprification in two passages. At the time, neither Pliny nor anyone else understood plant sex and the significance of pollination. Despite erroneously assuming that the “wild fig” is seedless because its seeds have been spontaneously transformed into “gnats,” and various other misconceptions, Pliny understood that the caprificus never produces edible fruits itself but imparts this ability to cultivated (female) trees. Hence, the principle of caprification was to either plant a few “male” trees in a plantation of female trees or to place a branch or a basket with “male” caprifigs among female trees around June when the profichi generation ripens. Among the hundreds of different cultivars of female fig trees that have been selected over the centuries are some that no longer require pollination. These cultivars are similar to the ones that scientists believe grew in the Jordan Valley more than eleven thousand years ago. They produce delicious parthenocarpic fruits without the presence of a caprificus. For the many hundreds of wild figs, production of fertile seeds is vital to guarantee the survival of their species. In order to achieve this goal they rely entirely on the pollination service provided by members of the Agaonidae, the fig wasp family. In fact, the relationship between figs and fig wasps is so intimate and complex that every species of Ficus has its very own species of fig wasp and vice versa. Very few Ficus species call upon the services of a second species of wasp. Recent results of DNA sequence analyses suggest that fig pollination began at least 80-90 million years ago. Petrified fig syconia have been found in sediments in North America dating back to the Cretaceous time period (142-65 million years ago). During this long evolutionary history fig wasps increasingly adapted to the conditions in their respective host fig and figs adapted more and more to the needs of their respective wasp partner. Progressive co-adaptation has finally led to co-speciation between fig wasps and figs. This extreme specialization on just a single species-specific pollinator avoids hybridization among figs and is assumed to be the reason for the extreme species diversity in the genus Ficus compared with other members of the Moraceae. Angiosperms with cones? Praising the world’s most famous compound fruits may have created the erroneous impression that all compound fruits are soft, juicy and edible. Although it is true that many compound fruits biologically behave like berries or drupes, offering an edible reward to attract animal dispersers, there are also quite a few inedible examples. If you have ever wondered why alder trees bear cones when cones should really be growing on conifers, you are about to find the answer. Alders (Alnus spp.) belong to the Betulaceae family and as such have unisexual flowers. Both male and female flowers are arranged in inflorescences, called catkins, that are specifically adapted to wind pollination. The male catkins wither away once they have shed their pollen, but the female catkins develop into compound fruits resembling miniature pine cones. The scales of the woody cones are produced by the hardening bracts subtending the female flowers whose ovaries turn into minute winged achenes. The globose female flower heads of the dioecious gum tree (Liquidambar styraciflua, Altingiaceae) from America develop into spherical woody cones that resemble little morning stars. Within this curiously looking compound fruit, each of the 30-40 female flowers produces a small, pointed capsule 4-5mm wide (the spikes of the star). Each capsule opens into two halves releasing up to four tiny, winged seeds 0.8mm long. The spikes of the star are the hardened persistent styles of the fruitlets. By far the most impressive cones of any angiosperm belong to the Australian honey-suckles (Banksia spp., Proteaceae). Their spectacular brush-like inflorescences, whose profusely secreted nectar is relished by the Aborigines as a sweet treat, turn into massive cone-like infructescences. What appear to be the scales of a cone are in fact follicles tightly arranged along a solid wooden axis and embedded in a compact mass of bracts and bracteoles. The two-winged seeds borne inside each follicle are shed only after a bush fire, an adapta-tion to the fire-prone habitats of the Australian drylands where many Banksia species make their home. The heat of the fire, increased by the dead flowers that act as tinder, triggers a remarkable opening mechanism in the follicles. Inside the thick, dead tissue of the follicle wall, which protects the precious seeds against both animal predators and fire, tension builds up between the superimposed layers of woody fibres as the follicles ripen and dry out. The tension is counteracted by a resin gluing the fibres in place. Only when extreme heat destroys the resin is the tension between the different layers of fibres released allowing the follicles to split open and each release two winged seeds. Without a bush fire, the fruits can remain on the plant for years with their seeds intact. Year by year another crop is added creating a canopy seed bank – life insurance against fire for the species. Banksias and other Proteaceae such as Petrophile, also from Australia, and the South African Aulax, Protea and Leucadendron, are not the only plants pursuing the strategy of an aerial seed bank in woody cone-like fruits on their branches. Serotiny, as this phenomenon is called, has evolved several times independently in other, only distantly related plant families occurring in habitats with frequent wild-fires. Australia harbours a wide variety of examples, including several species of eucalypts (e.g. Eucalyptus

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

petila), melaleucas (e.g. Melaleuca araucarioides, M. huttensis), and members of the she-oak family (Casuarinaceae). The Casuarinaceae are a group of around a hundred predominantly Australian species of trees and shrubs with drooping, evergreen twigs that bear a strange resemblance to horsetails (Equisetum spp.). Weirder even, from a distance she-oaks look like conifers although they belong to the dicotyledonous order Fagales, which also includes oaks and beeches. To add to the deception, they bear rather striking cone-shaped fruits. Like the cones of the Proteaceae, those of the Casuarinaceae are formed by entire inflorescences, albeit in a slightly more complicated manner.The Casuarinaceae produce their wind-pollinated flowers in separate inflorescences, either on the same individual (monoecious) or on separate male and female plants (dioecious). Female flowers lack a perianth and consist of nothing but an ovary. Within the tightly packed inflorescence, the ovary is subtended by a bract and flanked on either side by a bracteole. As the ovary develops into a tiny, single-seeded samara, it remains tightly enclosed within the enlarging bracts and bracteoles, which eventually become woody and form a cone. The symmetrical arrangement is revealed by its intriguing surface pattern. Often it is only after exposure to fire that the bracts and bracteoles separate and move apart to release the samaras to the wind. Finally, serotiny is found in genuinely gymnospermous cones such as those of the North American jack pine (Pinus banksiana) and many other Pinus species. It is expressed mainly in habitats that are exposed to fairly frequent wild fires where the time gap between fires does not exceed the lifespan of the canopy seed bank. Interestingly, the bearing of seeds in relatively massive, hard structures to protect them from predation and fire for a long time is a common parallel adaptation among serotinous plants and explains the superficial resemblance between cones of the angiospermous banksias and the gymnospermous pines. With the exploration of compound fruits we have reached the pinnacle of the angiosperms’ inventiveness when it comes to “packaging” their seeds. The superficial resemblance of the seed-bearing organs of some angiosperms and certain gymnosperms takes us back to our original question, “What is a fruit?” CARPOLOGICAL TROUBLEMAKERS If our foray into the wondrous world of carpology has proved anything so far it is that classifying fruits according to their structure is a very difficult task. For nearly every carefully crafted scientific definition the angiosperms have produced a puzzling range of exceptions with which they have managed to foil all attempts to create a classification system of their fruits that is both logical and practical. Botanists attempting to tackle the overwhelming diversity of fruit types thrown at them by nature have ambitiously created more than 150 different technical fruit names over the past two centuries. Unfortunately, in doing so they had little regard for previously established terms, resulting in the creation of many confusing synonyms. They also repeatedly modified definitions of established terms. All this was done using a diverse range of criteria indiscriminately, irrespective of whether they were morphological, developmental, histological, ecological or physiological in nature. Made worse by the still unsettled concept of fruit, the result was a chaotic plethora of inconsistent carpological terms that by the mid-nineteenth century many botanists found frustrating. Among the fiercest critics was the prominent German biologist Matthias Jakob Schleiden (1804-81), cofounder of the cell theory. In 1849 Schleiden wrote: “Nowhere has purely diagrammatic compre-hension been so prevalent as in the theory of the fruit; nowhere have botanists, starting from the language of common life and merely multiplying the words, taken so little pains to define with scientific strictness; and hence nowhere does terminology so vacillate among all definitions as in fruit ... in short, the confusion is indescribable ... Here I will merely remark ... that in the general treatment of the theory of fruit they have been playing an unaccountably frivolous game with the reader and student.” Until recently the last comprehensive reviews of fruit terminology were those of Bischoff (1833), Dumortier (1835), and Lindley (1832, 1848). Hence, even today, little has changed. Confused by the tangled mass of terms and left without a standardized fruit classification system, botanists have invented their own simpler solutions in a desperate attempt to undo the Gordian knot of fruit classification. Applying Procrustean means they force-fitted the few definitions that sufficed to address the most common fruit types found in the impoverished flora of the temperate regions (especially of Europe) by creating inter-nally contradictory names such as “dry drupes,” “drupaceous nuts,” “dehiscent berries” and “indehiscent capsules” for exotic misfits. The biggest troublemakers of all, anthocarpous and compound fruits, demanded even more drastic disciplinary measures. Most botanists do not even consider them genuine fruits. Bogus fruits and how to debunk them Surprisingly, most twenty-first-century botanical authors still subscribe either to Tournefort’s or Gaertner’s definition of a fruit as a mature flower or a mature ovary, res-pectively. But this still leaves anthocarpous and compound fruits to be sorted out. Their day of reckoning came not too long after Gaertner published his ideas on fruits. The first to address the “problem” was Carl Ludwig Willdenow (1765-1812), botanist and former director of the Berlin botanical garden, who in the third edition of his Grundriß der Kräuterkunde (1802) branded any fruit that consists of more than just a mature ovary a “fructus spurius” (“spurious fruit”). Later he addressed individual fraudsters directly (Willdenow 1811), denouncing the strawberry, whose fleshy part is formed by the receptacle rather than the ovary wall, as a “false berry” (“bacca spuria”). Willdenow was later backed by others, among them the French carpologist Nicaise Auguste Desvaux who called them “pseudocarpien” (Desvaux 1813), which translates into English as “false fruit.” Other authors referred to anthocarpous fruits as “accessory fruits,” a term still widely used today. In 1868, the well-known German botanist Julius von Sachs (1832-97) joined the alliance and debunked all fruits that include parts other than the ovary (anthocarpous fruits), and those that are formed by more than one gynoecium (compound fruits) as “bogus fruits” (“Scheinfrüchte”). Many adopted this view, among them such eminent botanists as the American Asa Gray (1810-88). Nevertheless, in the nineteenth century the carpological universe was still very much in flux and many of the early carpologists harboured more liberal ideas. Among these libertines was the great Augustin Pyramus de Candolle (1778-1841), one of the most prolific botanists of all time.Whereas his orthodox contemporaries chose to reject anthocarpous and compound fruits and considered gymnosperms too primitive to be included in carpological discussions, de Candolle (1813) put forward one of the first systematic fruit classifications wherein a fruit could be the product of either one or several flowers, which included the gymnosperms. Many others, including John Lindley (1848), adopted the same broad-minded vision. However, in the twentieth century the concept of fruit became more restrictive when applied to angiosperms. This development was probably influenced by Gaertner’s original definition of a pericarpium as the product of a mature pistil, which later became the basis for the definition of fruit in modern textbooks. The fact that carpology became an increasingly neglected discipline may also have played a role. In any case, most modern authors adopted a narrow fruit-concept, teaching students the seventeenth-century notion that a fruit is a mature ovary or, at most, a mature gynoecium including any associated tissues (for example, Jackson 1928; Raven et al. 1999; Mauseth 2003).

English texts

SO WHAT IS A FRUIT? Finally, relief came in 1994 when Richard Spjut published his Systematic Treatment of Fruit Types, the most recent and most significant carpological classification of the twentieth century. Spjut’s attempt to bring some order into the 300 year-old chaos of fruit classi-fication was admirable in itself, but he also provided a precise scientific definition of the term “fruit” that effectively reinstated de Candolle’s liberating definition, allowing botanists for the first time in more than a hundred years to address strawberries, pineapples and figs, as well as the cones of conifers, cycads and Welwitschia simply as “fruits.” In Spjut’s (re)enlightening classification system, gymnosperms and angiosperms are treated as equal, and Procrustean terms such as “pseudocarp,” “false fruit” and “accessory fruit” – once again – become superfluous. They are replaced by the more appropriate expressions “anthocarpous fruit” and “compound fruit.” The present authors wholeheartedly embrace Spjut’s broad concept of fruit as well as most of his proposed fruit types, although in a few cases, for the sake of the non-specialist reader, we have admitted a more liberal terminology, especially with respect to the usage of the terms “nut” and “nutlet.” The biological function of fruits and seeds After such a bewildering overview, it is time to recall the reason for the astonishing diversity of fruits. Their startlingly complex biology is a direct consequence of their vital dispersal function, which has exposed them to high adaptive pressures during the course of evolution. Contrary to animals, which can move around and actively seek a suitable place to live, plants are rooted in the ground and so tied to one place. The chance to travel comes only once in their lifetime: when they are still tiny embryos safely tucked away inside the seed. Whether a seed is shed with the fruit, as in drupes and nuts, or released from capsules and left to its own devices, it must leave the parent plant to start a new life somewhere else. The reasons that seed dispersal plays such an important role are straightforward. Generally it would not be advantageous for a seed to germinate in its place of origin, where it would have to compete for space, light, water and nutrients with the parent plant and its siblings; and it would probably also encounter other unfavourable conditions and hazards such as predators and diseases attracted by the parent plant. Travelling also offers the opportunity to reach and colonize new sites, expanding the range of the species. In the end, the survival of not only the individual but of the entire species depends on the seed reaching a suitable place for germination and establishment. Seeds are the spermatophytes’ only means of sexual reproduction, so their dispersal plays a crucial role in evolution. Like the transport of pollen between individuals, seed dispersal is an important factor that helps prevent inbreeding by promoting gene exchange between different populations. Just as in humans, sexual reproduction in plants reshuffles the genes and creates new individuals with unique and sometimes better character combinations, thus providing the raw material for evolution. It is therefore no exaggeration to say that the survival of a species rests on the shoulders of both the seed and the fruit. With the seed phase offering such a vital window of opportunity, over millions of years spermatophytes have developed an astounding diversity of dispersal strategies. Depending on their individual lifestyle and habitat, plants surrender their seeds to the power of the elements, catapult them away, bury them in the ground or – most importantly – manipulate animals into carrying them. DISPERSAL – THE MANY WAYS TO GET AROUND The nature of the dispersal unit, called the diaspore, varies depending on the type of fruit. The diaspores of dehiscent fruits are simply the seeds themselves. In indehiscent fruits the nature of the diaspore itself varies. It can consist of one or more seeds enclosed in fruitlets (multiple fruits), fruit fragments (schizocarpic fruits), entire fruits (simple fruits) or whole infructescences (compound fruits). The most extreme diaspores are tumbleweeds in which the entire plant becomes the diaspore. When the seeds are ripe, the plant dies and curls up into a globular snarl of branches as it dries out. Eventually, the dead plant breaks off above the ground and is blown around by the wind. Plants demonstrating this behaviour are parti-cularly abundant in prairie and steppe environments where the wind can drive them across the ground for miles. Their seeds are scattered as they roll. Many typical tumbleweeds belong to the Amaranth family (Amaranthaceae), such as the Russian thistle (Salsola kali), the tumble pigweed (Amaranthus albus) and bugseeds (Corispermum spp.). A rather special tumbleweed is found in steppes and semi-deserts from Morocco to Southern Iran. Anastatica hierochuntica, a member of the mustard family (Brassicaceae), is famous for its reversible hygroscopic movement and often sold by florists as a curiosity called Rose of Jericho. Although anchored by a tough taproot, the plants can sometimes be torn out of the ground by the wind and behave like tumbleweed. In moist conditions, the dead plant flattens by uncurling its branches, anchors itself to the ground and sheds its seeds. As in so many other semi-desert plants, the hygroscopic movement of Anastatica hierochuntica is clearly an adaptation to the dry conditions of its habitat, ensuring that its seeds are dispersed only when water is available for germination. Tumbleweeds are successful in their own way, but most plants disperse their seeds by more subtle strategies that do not require the sacrifice of the entire individual. To those able to read the sign language of nature, diaspores reveal their dispersal strategies through certain adaptations, if at various levels of encryption. Some strategies are simple, straightforward and easily spotted even by the uninitiated observer. Wind dispersal Among the most obvious adaptations of diaspores are those that facilitate wind dispersal (anemochory). The diversity of anemochorous diaspores is enormous and is found throughout seed plants, including both gymnosperms and angiosperms. Wings, hairs, feathers, parachutes and even balloon-like air chambers – anything that increases aerodynamic properties or buoyancy – all facilitate transport by air. Such specialized organs can be present in seeds in dehiscent fruits, or in the fruits themselves if they are indehiscent. Often the structures are aesthetically pleasing, resembling masterpieces of engineering. It is therefore no surprise that the dispersal strategies of fruits and seeds have long captivated the imagination of scientists and the general public alike. Despite the fact that the wind is a highly unreliable and unpredictable agent to be entrusted with one’s offspring, morphological adaptations assisting wind dispersal are common among seed plants.Thin membranous aerofoils are very efficient, as proved by the great variety of winged diaspores that have evolved independently. This can happen even within the same family, as shown by the various types of winged camaras present in the Fabaceae (one lateral wing in Nissolia suffruticosa, Pterolobium stellatum and Tipuana tipu, a peripheral wing in Dalbergia monetaria and Pterocarpus spp., four lateral wings in Piscidia spp. and Tetrapterocarpon geayi). Wings Among gymnosperms, it is the conifers that often possess unilaterally winged seeds that are wind dispersed, for example pines (Pinus spp.), firs (Abies spp.) and spruces (Picea spp.). However, the simple, uniform model of old-fashioned conifers is put to shame by the sheer diversity of winged diaspores in the angiosperms, whose winged nuts (samaras) can bear one or more wings

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in various arrangements. Many samaras possess just one unilateral wing that causes a helicopter-like flight as the diaspore rotates around its centre of gravity (i.e. the thickened, seed-bearing part of the fruit). This model is best known in the familiar fruitlets of maples (Acer spp., Sapindaceae). Obeying the laws of aerodynamics, very similar looking diaspores, including both fruits and seeds, have evolved in a variety of families. Unilaterally-winged samaras occur in the legume family (e.g. Luetzelburgia auriculata, Neoapaloxylon spp. and Tipuana tipu), the she-oak family (e.g. Allocasuarina tesselata, Casuarinaceae), in ashes (Fraxinus spp., Oleaceae) and the tulip tree (Liriodendron tulipifera, Magnoliaceae), to name just a few. Astonishingly similar in shape but representing seeds rather than fruits are the anemochorous diaspores of many Meliaceae (mahogany family; e.g. Entandrophragma caudatum, Swietenia mahogani), some Celastraceae (bittersweet family; e.g. Hippocratea spp.) and Proteaceae (e.g. Alloxylon spp.). Monoplanes Two opposite horizontal wings are typical of the seeds of the trumpet creeper family (Big-noniaceae), which includes the North American trumpet creeper (Campsis radicans) and the Central American monkey pod (Pithecoctenium crucigerum).The aerodynamics of this model set the seeds into a rotational movement around their longitudinal axis, or alternatively afford them a smooth, gliding flight, especially in still air. Although they are common in the Bignoniaceae, the world record for the largest, most familiar gliding seed is held by a member of the gourd family (Cucurbitaceae). The ultra-light seeds of Alsomitra macrocarpa (Cucurbitaceae), a liana from the jungles of south-east Asia, boast an incredible wingspan of 12-15cm but weigh just 0.2g. Their formidable gliding properties inspired the Austrian aviation pioneer Ignaz “Igo” Etrich (1879-1967) to design the “Etrich Taube” (“Etrich Dove”) in 1910, a monoplane later adapted and used for reconnaissance missions during World War I. Diaspores with more than two wings can have them arranged like the spokes of a wheel around the periphery of their flattened body. This model is present in the carrot family (Apiaceae; e.g. Artedia squamata, Eryngium paniculatum) and the helicopter-like fruits of Tristellateia africana (Malpighiaceae), a woody climber from tropical east Africa. Flying discs In many Bignoniaceae two opposite wings expand into a wafer-thin peripheral wing that encircles the embryo-bearing part of the seed, as in the blue jacaranda (Jacaranda mimosifolia) from Argentina, the African flame tree (Spathodea campanulata), and the Brazilian Zeyheria montana. The disc-shape is a common adaptation of wind-dispersed diaspores. In addition to those belonging to the trumpet-creeper family, flattened, paper-thin seeds are also found in the Liliaceae (Cardiocrinum giganteum, Fritillaria meleagris,Tulipa spp.), Iridaceae (e.g. Iris pseudacorus), Caryophyllaceae (e.g. Spergularia media) and Plantaginaceae (e.g. Nemesia spp.). Discoid wind-dispersed fruits are also common, for example in the Fabaceae (e.g. Pterocarpus spp.), Rhamnaceae (e.g. Paliurus spina-christi, Christ’s thorn), Rutaceae (e.g. Ptelea trifoliata, hop tree) and Ulmaceae (Ulmus spp., elm). Spinning cylinders Diaspores with multiple wings parallel to the longitudinal axis of a chunky, rather than flattened body perform a spinning motion, especially if the wind is strong.This model occurs in the fruits of the small burnet (Sanguisorba minor, Rosaceae) but these tiny four-winged nuts give only a temperate foretaste of what is possible in a tropical climate. Although members of the Fabaceae family have only a single carpel per flower they are endlessly versatile and have also developed various anemochorous fruit types, including four-winged samaras such as those of the Jamaica dogwood (Piscidia erythrina). With a diameter of up to 8cm, the spinning cylinders of the southern African raasblaar (Combretum zeyheri, Combretaceae) are large although not nearly as impressive as those of Cavanillesia hylogeiton (Malvaceae), a huge rainforest tree from the upper Amazon. With five large, paperthin, semicircular wings radiating at right angles from the elongated seed-bearing core, the fruits of Cavanillesia hylogeiton can be up to 18cm in diameter and some 15cm long despite the fact that they weigh just 10g. Shuttlecocks Anthocarpous fruits in which parts of the perianth (sepals or petals) persist and enlarge to form a set of apical wings are particularly interesting and beautiful. The result is a pseudosamara very similar to a shuttlecock. The most striking belong to the Diptero-carpaceae – tall rainforest trees of the south-east Asian rainforests. Their single-seeded nuts remain in the persistent calyx whose sepals grow into a set of 2-5 apical wings that can be more than 25cm long (e.g. Dipterocarpus grandiflorus). The wings of the very similar looking whirling nut (Gyrocarpus americanus, Hernandiaceae) are formed by two opposite tepals. Smaller shuttlecocks are found in the tropical genus Homalium (Salicaceae) and Dicellostyles, a peculiar genus of the Mallow family from Sri Lanka with just one species, D. jujubifolia. The tiniest shuttlecocks of all are the cypselas of the sunflower family (Asteraceae) whose modified calyces can turn into wings (Galinsoga brachystephana, Xanthisma texanum), feathers (e.g Leucochrysum molle) or parachutes (e.g. dandelion, Taraxacum officinale). In the multiple fruits of certain Ranunculaceae (e.g. Clematis vitalba, traveller’s joy; Pulsatilla vulgaris, pasque flower) and Rosaceae (e.g. Dryas octopetala, mountain avens), the style of the individual nutlets becomes a long, feathery appendage. Woolly travellers A simple but common adaptation to wind dispersal is the development of hairs in various arrangements. Diaspores that are evenly covered with hairs are relatively rare. The seeds of Gossypium hirsutum (Malvaceae), whose long white hairs provide us with cotton, are the best-known example. Other members of the mallow family have their seed hairs arranged in longitudinal stripes (e.g. Alyogyne huegelii), in a dorsal patch of spreading hairs forming a parachute (e.g. Hibiscus mutabilis), or in a single peripheral fringe of long hairs reminiscent of an Iroquois hairstyle (e.g. Hibiscus syriacus). Small woolly achenes are found in many Proteaceae in South Africa and Australia (e.g. Isopogon spp., Leucadendron spp.). More often, hairs are arranged in localized tufts as in the seeds of many Apocynaceae (e.g. Asclepias physocarpa, Nerium oleander) and willowherbs (Epilobium spp., Onagraceae). As long as the seeds are inside the fruit their stiff hairs are folded tightly together but as soon as the fruits open, the seeds unfurl their parachutes. Love-in-a-puff and other balloon travellers As an alternative strategy to going airborne, diaspores develop large air spaces that help reduce their specific weight and increase their air resistance. As the ovary turns into the fruit, it can become hugely inflated, creating a thin, often transparent bladder or balloon around the seeds. Balloon fruits are dispersed whole and the seeds liberated as the fragile fruit wall disintegrates when it is blown over the ground by the wind. Fruits of this type occur in the lesser honeyflower (Melianthus minor, Melianthaceae), the American bladdernut (Staphylea trifolia, Staphyleaceae), the sapindaceous golden rain tree (Koelreuteria paniculata), and love-in-a-puff

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(Cardiospermum halicababum). Their boundless inventiveness has led the Fabaceae to develop the concept of balloon fruits, as proved by the bladder senna (Colutea arborescens) from the Mediterranean, and the South African balloon pea (Sutherlandia frutescens). Anemoballism Wind can effect the dispersal of seeds indirectly by causing dehiscent fruits to sway so that they scatter or eject their seeds. This form of indirect wind dispersal is called anemoballism and involves many herbaceous plants with poricidal and denticidal capsules on long, flexible stalks. Poppy (Papaver spp., Papaveraceae) capsules function like pepper pots as they sway in the wind, releasing large numbers of tiny seeds. The circle of narrow openings through which the seeds leave the capsule is well protected from the rain by the protruding rim of the platform that carries the remains of the papillose stigma. Pinks (e.g. Petrorhagia nanteuilii), campions (e.g. Silene spp.), carnations (Dianthus spp.) and primroses (Primula spp.) pursue the same strategy but their denticidal capsules open with tiny teeth at the apex, leaving just a narrow opening for the seeds to escape. In the curious foraminicidal capsules of snapdragons (Antirrhinum spp., Plantaginaceae) three irregular apical pores break open with tiny re-curving valves. Interestingly, in the lesser snapdragon (Antirrhinum orontium) the long style persists and develops into a stiff projecting rod, perhaps an adaptation to passing animals, which are able to shake them even more effectively than the wind. Although the seeds of many anemoballists display highly ornate surface patterns, they do not usually have any distinct anatomical modifications that would assist further dispersal. However, their small size allows them to travel considerable distances if they are accidentally ingested by browsing livestock or stick to the muddy feet of animals. Water dispersal Water facilitates dispersal in a variety of ways. The air bladders of balloon fruits and the high surface/weight ratio of many small wind-dispersed diaspores coincidentally also afford good floatability in water. Plumed fruits and seeds may stay afloat thanks to the surface tension of the water. Nevertheless, water dispersal of otherwise anemochorous diaspores is a haphazard event. Specific adaptations to water dispersal (hydrochory) are to be expected in aquatic plants, marsh and bog plants, and those living close to water. The most important property of hydrochorous diaspores is, of course, floatability, which is often enhanced by a waterrepellent surface. Impermeability to water also inhibits premature germination of the seed and provides protection against salt water in sea-dispersed diaspores. Buoyancy is most commonly increased by enclosed air spaces and waterproof corky tissues. Such corky floating tissues are present in the diaspores of wetland plants from families such as Cyperaceae (e.g. Scirpus maritimus, seaside bulrush), Iridaceae (e.g. Iris pseudacorus, yellow flag) and Alismataceae (Sagittaria sagittifolia, arrowhead). Similar adaptations are easily recognizable in the fruitlets of members of the carrot family (Apiaceae) that live in wetland habitats, such as water parsnip (Sium suave), cowbane, (Cicuta virosa), and fine-leafed water-dropwort (Oenanthe aquatica).The most prominent corky protuberances of any member of the carrot family are found in Rumia crithmifolia, the only species of this monotypic genus from the Crimea. Rumia crithmifolia grows on dry hillsides, which suggests that the swollen contorted ridges of the fruits are an adaptation to wind dispersal and, secondarily perhaps, rainwash. Featherlight but rather large and rounded, the fruits are easily blown across the ground. Other Apiaceae from dry habitats in the Medi-terranean and western Asia possess similarly inflated wind-dispersed fruits (e.g. Cachrys alpina). Tropical islands and coastal areas are rich in plants with fruits that can travel in the salty water of the sea. Among tropical fruits adapted to sea dispersal are drupes with stones that bear a thick, spongy or cork-like floating tissue around the actual seed. Fruits of this type can be dispersed by either animals or the sea, as demonstrated by the sea almond (Terminalia catappa, Combretaceae), whose seaworthy fruits are eaten by bats. More common are large indehiscent fruits that structurally resemble drupes but have a mesocarp consisting of a hard, fibrous-spongy, seawater-resistant floating tissue. Fruits of this type are found in palms such as the nipa palm and the coconut. The nipa palm (Nypa fruticans) is very common in mangrove swamps and tidal estuaries around the Indian Ocean and the Pacific. Its large, football-sized, compound fruits resemble the cone of a cycad. When ripe, they break up into typical obovoid, angular fruitlets. The single seed inside each fruitlet germinates before it is dispersed, the emerging pointed shoot assisting in the detachment. With their hard outer epicarp and underlying fibrous-spongy mesocarp, the fruitlets of the nipa palm are well adapted to seawater. But no fruit proves the success of this model better than the coconut (Cocos nucifera, Arecaceae), which further increases its buoyancy by adding an air bubble inside the large endosperm cavity. Coconuts are perfectly adapted to seawater dispersal, can endure months of travelling on ocean currents, and travel up to 5,000 kilometres, which explains the presence of coconut palms all over the tropics. When a coconut finally lands on a beach it germinates slowly, once the salt accumulated in the husk on its journey has been washed off by the rain. On dry, free-draining sea sand, the liquid endosperm inside the coconut, commonly called “coconut water,” provides a vital moisture reserve until the roots of the seedling reach fresh groundwater. Dispersal by raindrops Just as the wind can indirectly effect seed dispersal in anemoballists, the kinetic energy of dripping rainwater or dew drops can be exploited to ensure the expulsion of seeds from their fruits. Dispersal by dripping water, ombrohydrochory, can be achieved in two ways. A splash-rain dispersal strategy has evolved in the stone-plant family (Aizoaceae). Many Aizoaceae (e.g. Lithops spp., living stones) with dehiscent fruits have their seeds flushed out of their capsules by falling raindrops. Whereas most capsules dehisce as they dry out, those of the Aizoaceae repeatedly open upon contact with water and close again as they dry. This rare hygrochastic opening mechanism, which is an adaptation to the dry climate of southern Africa where most members of the stone-plant family are at home, ensures that the seeds are dispersed only when enough water is available for germination. Still rare, but more common than hygrochastic capsules, are springboard mechanisms where the force of the falling drops hitting the fruit forces the diaspores to jump out. This mechanism, called rain ballism, is best expressed in members of the mint family (Lamiaceae), in which the persistent calyx forms a cup that holds the four nutlets (mericarps) typically produced by the ovary. In lamiaceous rain ballists such as basil (Ocimum basilicum), selfheals (Prunella spp.) and skullcaps (Scutellaria spp.) the upper lip of the five-lobed calyx is enlarged into a spoon-shaped springboard to enhance the chances of catching falling raindrops. In our temperate climate, both rain and wind ballistic dispersal mechanisms are deployed to disperse the seeds throughout the winter. Plants that do it for themselves In view of the sophisticated strategies that facilitate wind and water dispersal, the possibility that plants disperse their seeds themselves may not sound at all advanced. Quite the con-trary. Self-dispersal or autochory involves highly complex mechanisms in which plants rely on their own means to eject their seeds. Such ballistic dispersal is achieved by explosive, dehiscent capsules or other contraptions that provoke a sudden release of energy.

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

The explosive opening mechanisms of fruits can be triggered either by passive (hygro-scopic) movements of dead tissues as they dry out, or by active movements caused by high hydraulic pressure in living cells. Hygroscopic tension Capsules, follicles and other dehiscent fruits usually open gradually along pre-formed lines as the dead or dying pericarp shrinks. In explosively dehiscent fruits, stronger sutures can prevent the slow, continual release of energy. As a result, mechanical tension builds up in the tissues of the fruit wall as they lose water, an effect that is enhanced by thick-walled fibrous cells with intersecting orientations in adjoining layers. The cross orientation of the fibres creates contradictory tractive forces in adjacent pericarp layers until the fruit shatters violently into pieces, which usually correspond to entire or half carpels. The legumes of the bean family (Fabaceae) often explode. In the process the two halves of the single carpel twist in opposite directions, separate, and eject their seeds. There are many familiar examples that never fail to attract the attention of curious children, most notably lupins (Lupinus spp.), Chinese wisteria (Wisteria sinensis), common broom (Cytisus scoparius), gorse (Ulex europaeus) and sweet peas (Lathyrus odoratus). The distance over which the seeds are dispersed is usually quite short, a maximum of a couple of metres. As always, we need to look in the tropics for superlatives. Tetraberlinia morelina, an African legume tree from the rainforests of west Gabon and south-west Cameroon, holds the world record for ballistic dispersal. Assisted by its great height, the tree can shoot its seeds over a distance of up to 60 metres. A contender for second place is the sandbox tree (Hura crepitans) a member of the Euphorbiaceae, a large family characterized by explosively dehiscent capsules.The mandarin-sized fruits of Hura crepitans, which resemble a miniature pumpkin, erupt with great force, ejecting the seeds up to 14m (some sources claim up to 45m). In our temperate climate we find only miniature versions of exploding euphorbiaceous capsules in herbaceous members of the family such as the petty spurge (Euphorbia peplus), sun spurge (Euphorbia helioscopia), dog’s mercury (Mercurialis perennis) and annual mercury (Mercurialis annua). A very interesting example of ballistic dispersal is found in Esenbeckia macrantha, a Mexican tree from the citrus family (Rutaceae). Although a relative of citrus trees, Esenbeckia macrantha has rather different fruits. The knobbly, greyish-brown capsules open slowly but the parchment-thin, hard layer of the endocarp continues to envelop each individual seed for a while longer. Eventually, in the hot Mexican sun the endocarp pockets suddenly pop open and eject the seeds, which are subsequently dispersed by ground-dwelling birds. A specialized endocarp is also responsible for ballistic dispersal in the witch hazel family (Hamamelidaceae). Like Esenbeckia macrantha, witch hazel (Hamamelis spp.) and winter hazel (Corylopsis spp.) have capsular fruits (coccaria) that open slowly. Once they are open, further desiccation causes the hard endocarp layer to change its shape, acting like a vice on the single seed in each of the two loculi. Rising pressure pushes the hard, smooth seed to a point where it suddenly slips out of its straitjacket in a ballistic trajectory. The principle of exerting lateral pressure is also to be found in the fruits of certain pansies. The three-carpellate capsules of the European field pansy (Viola arvensis), dog violet (Viola canina), and common blue violet (Viola sororia) open slowly as the carpels split along their midribs and fold down their margins to expose the seeds. As the boatshaped carpels dry out, their margins bend inwards and grip the seeds like a vice. Eventually, the pressure is so high that the seeds are expelled explosively. Hydraulic pressure In addition to capsules with dead tissue that perform hygroscopic movements, there are fleshy fruits that actively build up hydraulic pressure in living tissue until their fruits detonate. Classic examples of fleshy fruits that explode at the slightest tremor when fully ripe are those of the touch-me-not (Impatiens spp., Balsaminaceae), the squirting cucumber (Ecballium elaterium) from the Mediterranean and its American relative, the seed-spitting gourd (Cyclanthera brachystachya), both in the gourd family (Cucurbitaceae). The segments of the fusiform capsules of the touch-me-not curl up instantly and hurl the seeds in all directions. At the breaking point the fruits are so sensitive to the touch that anything from a passing animal, raindrops, wind, and even seeds launched by a neighbouring fruit can trigger an explosion. The gherkin-sized fruits of the squirting cucumber apply a different strategy. They squeeze their seeds and a good supply of a lubricating watery liquid through a narrow opening at the base that is formed when the fruit stalk pops out like a champagne cork. The mechanism of the seed-spitting gourd is different again. The pressure accumulated inside the fruit wall triggers an explosion that rips the fruit apart in such a way that, like a slingshot, it catapults the seeds several metres. Another effective catapult mechanism involves the exertion of lateral pressure once again. A relative of the fig, the compound fruits of Dorstenia contrajerva (Moraceae) from tropical America morphologically represent an “open fig.” Lots of tiny drupes are inset in the surface of the plate-like infructescence. The fleshy outer layer of the drupes is thin at the apex and thicker towards the base, surrounding the miniature stones like a pair of pliers. Below the stone lies a swelling tissue that causes the jaws of the pliers to press together. Eventually the skin of the drupe ruptures at the apex and the stone shoots up to 4m through the air like a cherry-stone flicked between finger and thumb. ANIMAL DISPERSAL Abiotic dispersal mechanisms are advantageous in certain habitats and so suit the lifestyles of many plants. After all, in the temperate deciduous forests of North America about 35 per cent of all woody plants produce anemochorous diaspores. Despite its obvious success, dispersal by wind and water is both wasteful and unpredictable. The strength, direction and frequency of air and water currents are variable and unreliable. When scattered randomly, most seeds inevitably end up in locations that are unsuitable for germination and go to waste. Apart from being equally random, ballistic dispersal achieves only short dispersal distances. In contrast, adaptation to biotic dispersal agents in the form of animals eliminates many elements of uncertainty associated with abiotic dispersal agents and offers much more efficient options. Animal movements are less haphazard than wind and water, so fewer seeds are necessary to achieve sufficient dispersal to suitable establishment sites. The advantages of animal-mediated dispersal are reflected in the fact that 50 per cent of gymnosperms (Ephedra, Gnetum, Ginkgo, a few conifers and all cycads) are animal dispersed, either offering fleshy seeds (cycads, Ginkgo), edible seed appendages (Ephedra, conifers such as Podocarpus spp. and yews) or the seeds themselves (e.g. scatter-hoarder dispersed Pinus spp.). Even though the evil-smelling seeds of the ancient Ginkgo biloba find no takers among living animals, they must once have been part of someone’s diet. Their fleshy seed coat (sarcotesta), and the fact that they drop to the ground where they emit a pungent vomitlike smell suggests that carrion-eating, ground-dwelling dinosaurs may once have been the Ginkgo’s natural dispersers. Ginkgos are true living fossils that have been around for more than 250 million years. During the middle Jurassic and Cretaceous periods,

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about 175-65 million years ago, several species of ginkgo were widespread throughout the ancient continent of Laurasia (today’s North America and Eurasia). Their phenomenal age entitles them to some anachronistic behaviour. When it comes to animal dispersal strategies the angiosperms are much more up to date. In terms of inventiveness, they outperform the gymnosperms in every way, proving that no other dispersal mode offers more opportunities than zoochory (animal dispersal). Over many millions of years the angiosperms have developed and perfected a prodigious spectrum of strategies that enable their diaspores to travel with animals, either as sticky hitchhikers attached to skin or fur, or by tricking animals into carrying them away in their mouth or gut. Becoming attached Hitching a ride on an animal is a very cost-effective way of travelling. This mode of dispersal, called epizoochory, may not even require specific adaptations. Small diaspores without any organs to assist a particular dispersal mechanism often travel as stowaways in mud sticking to the feet or feathers of waterfowl.This simple, effective means of travel caught the attention of Charles Darwin, who collected and sowed such diaspores. Similar chance dispersal can be mediated by any animal or human covered in mud. Many low-growing plants that are able to position them within reach of furry passers-by possess diaspores specifically modified to attach themselves to animals. Unlike other types of animal dispersal, adhesive diaspores do not offer nutritional attractants, which means that dispersal happens by chance when an animal unwittingly picks them up. In other words, adhesive fruits hitchhike rather than pay their fare – under any circumstances a cost-effective, albeit slightly unreliable, way of travelling. In addition to being physiologically cheap, epizoochory has another great advantage. Unlike fleshy diaspores, the dispersal distance of adhesive diaspores is not limited by factors like gut-retention times. Most sticky hitchhikers drop off by themselves, but if they do not, they have the potential to travel long distances before they are groomed away or the animal moults or dies. The typical adaptations indicating epizoochorous dispersal are diaspores covered in hooks, barbs, spines or sticky substances. Examples are to be found on socks and trousers after a country walk in late summer or autumn. Among the most frequent and tenacious burrs in our temperate climate are the nutlets of stickywilly (Galium aparine, Rubiaceae), hound’s-tongues (Cynoglossum spp., Boraginaceae), wild carrot (Daucus carota, Apiaceae) and stickseeds (Hackelia spp., Boraginaceae), as well as the anthocarpous fruits (pometums) of the sticklewort (Agrimonia eupatoria, Rosaceae) and the much larger burrs of the burdock (Arctium lappa, Asteraceae).The underlying principle of their adherence is simple and con-sists of small hooks that readily become entangled with the fur of mammals or alternatively with the tiny loops of thread in the fabric of clothes. It was the microscopic structure of these diaspores that inspired the Swiss electrical engineer George de Mestral in the 1950s to develop the hook and loop fastener that we nowadays all know under the name Velcro® (based on the French velour = velvet and crochet = hook). Velcro-like hooks are present in the diaspores of many other plants, including the small nutlets of some buttercups (e.g. Ranunculus arvensis, Ranunculaceae), wood avens (Geum urbanum, Rosaceae), sanicles (Sanicula spp., Apiaceae), the curious heartshaped fruits of the Pima rhatany (Krameria erecta, Krameriaceae) and even some members of the bean family (Fabaceae). Burclover (Medicago polymorpha) and other species of the genus Medicago, for example, curl up their indehiscent pods (camaras) into spiny balls. However, the gentle hook-and-loop principle is not the only way diaspores attach themselves to animals. Plants have also developed some rather sadistic means of ensuring the dispersal of their seeds. The story of the sadistic Tribulus Ferociously spiny diaspores that bite into flesh are found in a variety of unrelated families. One example from the warmer parts of Europe, Africa and Asia is puncture vine (Tribulus terrestris, Zygophyllaceae). To some the plant is better known as devil’s thorn or caltrop, because of the diabolical insidiousness of its diaspores. As the schizocarpic fruits of the puncture vine mature they split into five indehiscent nutlets. Each nutlet is armed with two large and several smaller spines. Whichever way up they land, some of their spines point upwards like some medieval caltrop poised to penetrate animal skin or human feet. In the Hungarian plains these prickly hitchhikers cause sheep farmers considerable problems by inflicting festering wounds that make it difficult for their animals to walk. Obviously a successful concept, the caltrop model has been perfected by the threecornerjack (Emex australis), an annual herb from the knotweed family (Polygonaceae). Originally from southern Africa, it has spread throughout the warmer regions of our planet, where it has become a serious weed. The threecornerjack’s fruit is of the anthocarpous type and correctly addressed as a diclesium. It consists of an achene-like ovary, which remains tightly enclosed by the persistent, hardened perianth. The hardened calyx is shaped to form three large straight spines that are arranged into a perfect caltrop poised to cripple animals and injure humans. In the claws of the devil To encounter the largest, most notorious burrs, the so-called devil’s claws, we must visit the tropical and subtropical semi-deserts, savannahs and grasslands of America, Africa and Madagascar. The New World devil’s claws belong to the genus Proboscidea (esp. Proboscidea louisianica) and their smaller relative Martynia annua, both members of the unicorn family (Martyniaceae). In South America their carnivorous brethren from the genus Ibicella produce similar devil’s claws, or unicorn fruits as they are sometimes called (e.g. Ibicella lutea). Whilst immature, the green fruits look harmless. Their true intentions are revealed only when the ripe fruits shed their outer fleshy cover to expose highly ornate endocarps. At their tip the endocarps possess a beak, which eventually splits down the middle to produce a pair of sharply pointed, recurved spurs. Once the ferocious spurs are unfolded the fruit is ready to cling to fur or hoof, or even bore into skin. Old World devil’s claws belong to the sesame family (Pedaliaceae); not surprisingly they are close relatives of the Martyniaceae. The burrs of the Malagasy genus Uncarina look like miniature sea mines with long, sharply barbed spines. But in terms of cruelty, nothing can beat the fruits of the grapple plant, Harpagophytum procumbens from southern Africa. The tardily dehiscent woody capsules bear numerous thick, sharply-pointed, barbed hooks that inflict serious wounds on anyone who is unfortunate enough to step on them. How to catch a bird Glue is seldom developed as an alternative to hooks in epizoochorous diaspores. The most notorious plants applying this rare strategy are several species of the genus Pisonia (e.g. P. brunoniana, P. umbellifera, Nyctaginaceae), aptly called birdcatcher trees. Pisonia brunoniana is native to New Zealand, Norfolk Island, Lord Howe Island and Hawai’i, whereas the very similar P. umbellifera is more widespread throughout the tropical Indo-Pacific region. Their elongated fruits are wrapped in a persistent calyx that secretes a viscid substance along five longitudinal ridges. Like flypaper, the sticky strips trap many insects and these in turn attract birds; they also become ensnarled by the extremely sticky fruits. As the birds attempt to free themselves they become covered in

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more and more fruits. Apparently the targeted dispersers of the fruits – larger seabirds such as petrels, gannets and shearwaters – usually escape, somewhat disabled but laden with fruits. Alas, smaller birds often become completely immobilized and die. Dispersal by scatter-hoarders The majority of zoochorous plants have developed mutually beneficial partnerships with animals, rather than simply exploiting their ability to travel. The animals receive an edible reward in exchange for their dispersal services. The simplest means of compensation, which does not require any special adaptations, is to surrender part of the seed crop to scatter-hoarding animals. Squirrels and other rodents bury acorns (Quercus spp.), beechnuts (Fagus spp.), sweet chestnuts (Castanea spp.) and walnuts (Juglans spp.) underground to last them through the winter when other food sources are scarce. Birds such as bluejays (Cyanocitta cristata) also cache acorns and beechnuts in cracks and crevices of tree trunks or in loose soil. Dispersal by jays is assumed to be the reason for the rapid post-Pleistocene northward spread of oaks and other species. Among gymnosperms there are about twenty species of pines (Pinus spp., Pinaceae) that are dispersed by scatter-hoarding jays and nutcrackers. Most other pines are wind dispersed although some benefit from secondary dispersal by scatter-hoarders. Several species native to the semi-arid forests of western North America, among them the torrey pine (Pinus torreyana) and the digger pine (P. sabiniana), possess large, heavy seeds with wings that are obviously too small to provide an effective means of wind dispersal. The seeds drop almost straight to the ground where they are collected by rodents and jays, which scatter-hoard them in the soil. Pines are known to have shifted several times back and forth between wind and animal dispersal during their evolutionary history.Therefore, it is unclear whether the sugar and the digger pines are progressing towards perfecting the scatterhoarder dispersal syndrome and losing their wings entirely, or whether current selection pressures are directing them towards improving their aerodynamic properties by enlarging their wings. As an interesting adaptation to dispersal by scatter-hoarders, the wings of the seeds of the digger pine and others detach very easily along a predetermined breaking line, as if they are trying to make the animals’ job of collecting and burying the seeds easier. Given enough time, the wings drop off by themselves. The strategy of sacrificing part of the seed crop to scatter-hoarding animals relies on the fact that not all cached seeds will be eaten. Because of the forgetfulness or premature death of their collector, a good number of seeds always survive unharmed, planted in suitable establishment sites well away from the shadow of the parent tree. Oaks, beeches, and other long-lived plants such as bamboos produce large crops of fruits once every few years in an unpredictable pattern. The phenomenon of synchronous pro-duction of bumper crops within a population has been called “masting.” Ecologists have paid much attention to mast fruiting during the last twenty years and have come up with numerous hypotheses to explain the phenomenon. One possible reason is linked to the fact that many well-known mast-fruiting species are wind pollinated. Mast seeding could therefore be a consequence of mast flowering, which increases the chances of successful wind pollination in mast-flowering years. A second hypothesis suggests that plants can predict which years will be the most promising for the establishment of seedlings. This can apply to fire-prone habitats, for example in Australia where the mast flowering of grass trees (Xanthorrhoea spp., Xanthorrhoeaceae) is triggered by fire. The burning of the surrounding vegetation reduces competition and the ash of burnt plant matter increases the availability of nutrients. However, serotinous dicotyledons and conifers storing seeds in armoured fruits that release their seeds after a fire can exploit this opportunity much more quickly. Another well-received theory suggests that occasional large reproductive efforts are more economic in terms of seed production and survival than regular smaller ones. Mast fruiting produces more seeds than the available populations of predators (e.g. scatter-hoarders, seed-eating insects) are able to consume, ensuring that in mast years larger numbers of seeds escape unscathed. The great variation of seed production from year to year can have a strong effect on the plant populations involved and on the populations of the animals that eat their seeds. In between mast years predators starve and their numbers fall until they are overwhelmed by food during the next bumper crop. Although this surprise tactic sounds plausible, its success depends on the response of the predator. Specialist predators can be hit hard but numbers of generalists who gorge on the nutritious seeds only when available (e.g. acorn-eating deer and pigs) remain the same. However, even specialists are sometimes able to outwit the cunning ruse of mast seeding. New Zealand’s kakapo (Strigops habroptilus), the world’s heaviest (up to 3.5kg) and only flightless parrot has long been known to breed only in years with an overabundance of food supplies. One event that incites the kakapo to lay eggs is the mast fruiting of the rimu tree (Dacrydium cupressinum), a conifer from the family Podocarpaceae. Although kakapos are generally herbivorous and live on a variety of plant matter, they are particularly fond of the fruits of the rimu tree. In fact, during mast years of the rimu, which occur every 2-5 years, the nocturnal birds feed exclusively on rimu fruits. Another example where animals have adapted to preempt masting events was reported in the prestigious journal Science in 2006. Scientists have discovered that both the American red squirrel (Tamiasciurus hudsonicus) and the Eurasian red squirrel (Sciurus vulgaris) have found a way to predict the mast seeding of their food suppliers (e.g. spruces, Picea spp.). In anticipation of the extra provision the squirrels produce a second litter. The clue for the squirrels could come earlier in the year with the profusion of flowers or pollen cones, which they also consume. The strategy of mast seeding could help plants that rely on scatter-hoarders for the dispersal of their seeds to reduce the loss of offspring even though sacrificing some seeds is part of the strategy. A far more common method to remunerate animals for their dispersal efforts is the provision of separate edible rewards that divert attention from the seeds. Dispersal by ants On close examination, seeds of many plants, especially in dry habitats, turn out to carry a small yellowish-white oily nodule. In 1906 the Swiss biologist Rutger Sernander described the strategy that lies behind these strange appendices and called it myrmecochory (Greek myrmex = ant + choreo = to disperse). Sernander observed that seeds bearing such an “oil body,” or elaiosome as he called it in Greek, were irresistible to ants, which avidly collect the seeds and carry them to their nest. What triggers the stereotypical seedcarrying behaviour is the presence of ricinolic acid in the elaiosome. Obviously the result of millions of years of co-adaptation, myrmecochorous plants have evolved to produce the same unsaturated fatty acid in the tissue of their elaiosomes as that found in the secretions of the ants’ larvae. Once workers have hauled the seeds into the nest, they dismantle the nutritious appendage but leave unharmed the rest of the seed, which is well protected by a hard seed coat.The tissue of the elaiosome, rich in fatty oil, sugars, proteins and vitamins, is not consumed by the ants but used to feed their larvae. Once the fatty nodule has been removed, the seeds become waste and are discarded on a nest midden, which can be either underground or above ground. The organic substrate of such refuse piles is rich in nutrients and offers better conditions for seedling growth and establishment than the surrounding soil. Myrmecochorous diaspores occur in over eighty plant families in which they have evolved many times independently. Adaptation to ant-dispersal is common among her-baceous plants in temperate deciduous forests in Europe and North America.

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In dry habitats prone to frequent fires, such as the Australian heathlands and the fynbos in the Cape region of South Africa, myrmecochory plays an even more important role. Storage in an under-ground formicary greatly increases the chance of escaping destruction by fire as well as of being consumed by seed-eaters (granivores) such as rodents. Obviously, ant-dispersed seeds have to be small to match the physical strength of their dispersers. Because of their multiple evolutionary origins, the organs that participate in the formation of elaiosomes vary greatly. Most of the time they are genuine seed appendages (arils), derived from different parts of the seed coat or the funiculus. In the spurge family (Euphorbiaceae) and milkwort family (Polygalaceae) the elaiosomes are formed by an outgrowth of the seed coat around the micropyle. In the seeds of the greater celandine (Chelidonium majus, Papaveraceae) and many Aristolochiaceae such as the wild ginger (Asarum canadense) from North America or the European asarabacca (Asarum europaeum), the raphe develops into a swollen oily appendage. Elaiosomes of funicular origin are very common in ant-dispersed seeds. If the seeds of the Fabaceae possess any fleshy appendages, and many of them do, they invariably represent a modified part of the funiculus. Many of them have developed funicular arils to attract ants, for example gorse (Ulex europaeaus), broom (Cytisus scoparius) and Australian Acacia species (e.g. Acacia vittata). The seeds of some cacti (e.g. Aztekium, Blossfeldia) and Caryophyllaceae (e.g. Moehringia trinerva) also possess elaiosomes of funicular origin. As an alternative to seed appendages, many plants attract ants by offering edible swellings on their tiny indehiscent fruits and fruitlets. The achenes of Ranunculaceae, such as liverleaf (Hepatica nobilis), the nutlets of Lamiaceae, for example bugle (Ajuga reptans) and dead-nettles (Lamium album, L. maculatum, L. galeobdolon), bear elaiosomes that are formed by their short stalks or the pericarp. Other examples of fruit-borne elaiosomes include the nutlets of certain Boraginaceae (e.g. Myosotis sparsiflora, Pulmonaria officinalis, Symphytum officinale) and the cypselas of some members of the sunflower family (e.g. Carduus spp., Centaurea spp., Cirsium spp.), which are equipped with elaiosomes that attract ants. Interestingly, in the myrmecochorous cypselas of some species of Asteraceae the pappus that usually facilitates wind dispersal is reduced so that it is unable to fulfil its original function. In the cornflower (Centaurea cyanus) the pappus rays are transformed into hygroscopically moving scales that enable the fruit to slowly creep on the ground as the humidity in the environment changes. Morphologically the most unusual elaiosome probably belongs to the grasses (Poaceae). In the itchgrass (Rottboellia cochinchinensis) and the related pitscale grass (Hackelochloa granularis) the individual spikelets with their caryopses are totally sunken into the shoot axis. At maturity, the shoot axis disintegrates at the nodes into single-fruited segments (internodes), exposing the elaiosome growing from the tissue of the diaphragm inside the shoot. COMBINING STRATEGIES Ant-dispersed plants often combine myrmecochory with ballistic dispersal. For example, the seeds of certain violets (Viola spp., Violaceae), spurges (Euphorbia spp., Euphorbiaceae), the squirting cucumber (Ecballium elaterium, Cucurbitaceae) and many shrubs and trees in the arid regions of South Africa and Australia are first ejected from the fruit and then further dispersed by ants attracted by the seeds’ elaiosomes. Fleshy fruits often combine ant dispersal with bird or mammal-dispersal by offering berries whose seeds are equipped with elaiosomes that survive passage through the gut. This form of diplochory, where ants later collect the seeds from the animals’ faeces is mostly found in the tropics, but also in some temperate plants such as yellow fairy bells (Disporum lanuginosum, Ruscaceae) from the Great Smoky Mountains. The Australian quinine bush (Petalostigma pubescens, Picrodendraceae) spares the ants an unsavoury task by interposing yet another dispersal step. When the quinine bush is in fruit, emus (Dromaius novaehollandiae) eat hardly anything other than its fleshy drupes. After passing through the emu’s gut the hard endocarps reappear in the bird’s droppings. As the dung pile sizzles in the Australian sun, the endocarps shrink and finally explode to propel the seeds up to 3m through the air. Exposed on the ground, the seeds’ elaiosomes soon catch the attention of ants, which take them to the safety of their nest. Other diaspores possess structures that can be interpreted as adaptations to facilitate both wind and animal dispersal. North American pine species with heavy-bodied, winged seeds are first (rather inefficiently) wind dispersed and subsequently scatter hoarded by animals (e.g. Pinus coulteri, P. lambertiana, P. sabiniana, P. torreyana). The suspicion that the large samaras of the wild teak (Pterocarpus angolensis, Fabaceae) from Africa and the Brazilian zebra wood tree (Centrolobium robustum) also pursue a double strategy (anemochory and epizoochory) has already been raised. Smaller suspects are found in temperate climates. The cypselas of the teasel family (Dipsacaceae) are characterized by a collared “airbag” that is formed not by the flower itself but by an outer calyx of four laterally-fused bracts surrounding the gynoecium. The actual calyx of the flower is transformed into a set of stiff awns. The cypselas of the Dipsacaceae, which are heavier and much plumper than their delicate counterparts in the sunflower family (Asteraceae), apparently also pursue a double strategy: the collared airbag assists wind dispersal whilst their stiff calyx awns can easily become entangled in the fur of a passing animal. The tiny pseudanthecia (achenes enclosed by joined modified bracts) of the Asian spikesedge (Kyllinga squamulata, Cyperaceae) and the fruitlets of certain members of the Araliaceae (e.g. Hydrocotyle coorowensis, Trachymene ceratocarpa) possess both wings and hooks, indicating the same combined dispersal syndrome. DIRECTED DISPERSAL The phenomenon of seed dispersal by a sequence of two or more phases involving different dispersal agents is called diplochory. Many plants both in temperate and tropical habitats are diplochorous and have evolved to capitalize on the advantages offered by different dispersal agents.The first phase of dispersal usually allows the seeds to escape competition in the shadow of the parent plant where seedling mortality is high. During the second phase seeds are often moved to predictable locations, especially if animals are involved. Ants and scatter-hoarders such as jays and nutcrackers, for example, deposit seeds below ground where their chance of survival and establishment is much higher than above ground, especially in fire-prone habitats. By attracting dispersers with particular lifestyles who ensure that seeds are carried to sites where they have a predictably higher survival rate than in random sites, plants are able to direct the dispersal of their seeds, sometimes with just a single dispersal step. The evolutionary advantages of such directed dispersal are obvious. Until recently it was thought that plants were unable to evolve dispersal relationships with animals close enough to allow for directed dispersal; however, more and more cases are emerging that prove the opposite. Besides myrmecochory and dispersal by scatter-hoarders, the best-known example of directed dispersal involves mistletoes and frugivorous (fruit-eating) birds. Mistletoes are parasitic plants that live on the branches of trees. Taxonomically they belong to a group of three families, the largest of which is the Loranthaceae with more than 900 species. Mistletoes are found worldwide and wherever they occur they have entered into close relationships with small frugivorous birds that feed largely on their fruits.The European mistle thrush (Turdus viscivorus, Turdidae) even owes its name to its great appetite for the berries of the European mistletoe (Viscum album, Santalaceae). The pulp of mistletoe berries contains viscin, a sticky mucilage that makes it difficult to separate the seeds from the flesh, even after they have passed through a bird’s gut. When, after a meal, a bird wipes its beak or bottom against a branch to get

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

free of the sticky seeds, the viscin ensures that the seeds stick to the branch. The branch of a host tree is the only place where mistletoe seeds can germinate. But since the birds eat hardly anything other than the berries of their mistletoe, the seeds stand a good chance of reaching their preferred establishment site. FLESHY FRUITS Mistletoe berries are just one of many examples of fleshy fruits that have evolved to be eaten by animals, who then carry the seeds inside their guts until they deposit them with their faeces. This strategy, which involves ingestion of the seeds by the dispersing animal, is called endozoochory. Although ants perform a valuable role as seed dispersers they can carry only small seeds for just a few metres. Other invertebrates occasionally disperse small seeds either after feeding on fruits (e.g. snails eating strawberries), by accidentally ingesting them with soil (e.g. earthworms) or when burying seed-laden balls of herbivore dung (dung beetles). Bigger animals that are able to transport much larger seeds over far greater distances offer much better options. In fact, in the history of seed plants, no other dispersal mechanism has proved more successful than endozoochorous dispersal by vertebrate animals. Today, about one third of the species in temperate deciduous forests produce fleshy fruits that are dispersed by vertebrates. The proportion of endozoochorously-dispersed species climbs to nearly 50 per cent in Mediterranean shrublands and neotropical dry forests, and reaches 70 per cent in subtropical humid forests. In tropical rainforests between 80 and 95 per cent of all plant species rely on fruit-eating vertebrates to disperse their seeds. Of these, birds and mammals form the most important groups but in tropical environments fish and reptiles also play a (minor) role. The tremendous success of the mutually beneficial relationships that have evolved between the angiosperms and frugivorous animals has been a major contributor to the evolutionary success of this plant group. Fleshy fruits offered the angiosperms endless possibilities to engage with animals. The following chapters are devoted to this most enthralling aspect of the natural history of fruits. The evolution of fleshy fruits The dispersal of fruits and seeds through vertebrate animals (i.e., fish, amphibians, reptiles, birds and mammals) is a common feature of many gymnosperms and modern angiosperms. Of all dispersal strategies, endozoochory is the most efficient. Apart from affording much more reliable transport over potentially long distances, the seeds of many endozoochorously-dispersed species germinate much better after passing through the gut of an animal. Little is known from the fossil record about how the close relationships between fruit-eating animals and plants began to evolve millions of years ago. Most likely, it all started with the evolution of land-dwelling plant-eaters (herbivores), a way of life that later allowed the dinosaurs to become the largest animals that ever roamed the Earth. The first seed plants evolved some 360 million years ago, during the late Devonian time period, long before the first dinosaurs existed. Only towards the end of the following Carboniferous time period (354-290 million years ago) did the first reptiles appear on land, and it was not until the Permian (290-248 million years ago) that herbivores began to diversify.These first herbivores belonged to a group of small reptiles (diapsids) that were the ancestors of the dinosaurs; their rise began during the Triassic (248-206 million years ago). The fossil record proves that seed dispersal through vertebrate animals was in place by the late Permian at the latest. It was the arrival of these early plant-eaters that led to the development of consistent dispersal relationships between animals and plants. The most common indication of animal dispersal, a fleshy outer layer or appendage, is perishable and so likely to escape fossilization. Therefore, evidence of dispersal from fossils can only ever be indirect: for example, the presence of seeds in coprolites (fossil faeces) and gut cavities of exceptionally well-preserved fossils. The oldest known fossil containing seeds belongs to a rhynchocephalian Protorosaurus from the late Permian. However, it turned out that the seeds belonged to a primitive conifer of the genus Pseudovoltzia, which was wind dispersed, suggesting that the Protorosaurus in-gested the seeds accidentally, probably whilst browsing on the leaves of the tree. The Permian was followed by the Mesozoic era, spanning the Triassic (248-206 million years ago), Jurassic (206-142 million years ago) and Cretaceous (142-65 million years ago). The flora of the Mesozoic was dominated by gymnosperms, many of which produced large seeds with a fleshy exterior, suggesting adaptation to animal dispersers. Most notably among them were the cycads and ginkgos, the remnants of which have survived almost unchanged as “living fossils.” In their Mesozoic heyday their dispersers were almost certainly dinosaurs, among them such awesome, herbivorous creatures as the Jurassic Brachiosaurus, which weighed between 30,000 and 60,000 kilos, and the Cretaceous Argentinosaurus – the largest land animal ever found – with an estimated weight of 70,000 to 100,000 kilos. During the late Triassic, some 220 million years ago, the dinosaurs were joined by the first true mammals; and in the following Jurassic period the earliest known birds and the first angiosperms appeared. From then on, with all the major groups of animals and plants in place, plenty of opportunities existed for the establishment of biotic dispersal mechanisms in both gymnosperms and angiosperms. But just how did plants come to produce nutritious fruits in exchange for the dispersal of their seeds? The classic assumption is that seeds and fruits came to produce edible fleshy rewards to attract animal dispersers by “co-evolution,” a reciprocal process of evolutionary selection in which the dispersing animal influences the ways in which the diaspore evolves and vice versa. However, it would be teleological to assume that the fleshy seeds of the cycads and ginkgos and the nutritious fruit pulp of the angiosperms evolved from the outset to attract animal dispersers. Like a chicken and egg conundrum, fruit-eating animals could not have existed before fleshy seeds and fruits were available. A much more likely scenario is that fleshy layers were initially developed as a defence barrier against predators, such as insects and diseases caused by fungi and bacteria. Fleshy layers consist mainly of water and can be produced at much lower cost to the plant in terms of energy and materials than hard, dense tissues. Besides providing additional, if weak, physical protection, the fleshy cover most probably also retained distasteful or even poisonous chemical compounds to ward off unwanted attention, including herbivores that killed the seeds while feeding on the foliage. Modern seeds and fruits apply the same strategy, especially when immature. It is probable that during the next steps in the evolution of fleshy seeds and fruits, vertebrate herbivores consumed the seeds and fruit and thus became “proto-frugivores.” Initially a consequence of seed defence, enhanced seed dispersal and its benefits to the plant then began to induce the escalating co-adaptation between seeds or fruits and frugivores: the plants adapted their pulp so that the animals found it more palatable and nutritious; and the fruit-eaters adapted their feeding habits to consume the fleshy tissue without killing the seeds inside. The latter is still encouraged today, both by hard seed coats and endocarps encasing the seeds, as well as by bitter-tasting or even poisonous seeds in otherwise non-poisonous fruits that are harmless as long as they are not chewed. For example, cyanogenic glycosides are found in the seeds of many Rosaceae (e.g. apples, plums, apricots and bitter almonds). In yew (Taxus baccata, Taxaceae), highly toxic cyanogenic glycosides are present in the seed coat (and all vegetative parts of the plant) while both the fleshy aril and the seed content are free from toxins.

English texts

In this co-evolutionary scenario, pulp first developed as a defence and was later, through a transfer of function, co-opted for animal dispersal. Of course, these fleshy rewards associated with fruits did not evolve only once in the plant world. The same or similar sequences of evolutionary steps occurred many times in many different groups of plants, from the early gymnosperms of the late Devonian and Carboniferous to the angiosperms. As soon as mutually beneficial relationships began to form, increased opportunities for specialization resulted in bursts of evolution among both plants and animals. Relatively late in their evolution, in the early Tertiary (65-2 million years ago), the angiosperms took advantage of the potential to recruit birds and mammals as seed dispersers. It was probably the seren-dipitous availability of new ecological niches after the mysterious demise of terrestrial dinosaurs at the Cretaceous-Tertiary boundary that allowed them to develop new co-evolutionary relationships with these animals. The wealth of opportunities for co-adaptation triggered the rapid radiation of fruit and seed dispersal strategies, as well as a burst of adaptive radiation among birds and mammals. During this time, many frugivorous and seed-eating birds (particularly among the passerines) emerged. Simultaneously, many modern angiosperm genera appeared, often with fruits and seeds that closely resemble those of their living descendents. The traditional concept of co-evolution assumes that the ongoing co-adaptation leads to a situation in which the extinction of one partner would greatly harm the other or, in extreme cases, lead to its extinction. As proved by figs and their respective fig wasps, such exclusive co-evolution is possible between flowers and pollinators. However, new evidence suggests that similar relationships between fruits and frugivores are rare. Where fruits depend on the continued existence of a single specific disperser, the animal is most probably the last remnant of a once diverse group of dispersers. Evidence from the fossil record and recent observations suggest that the co-evolution of fleshy fruits and their dispersers has been diffuse, involving not just two species but rather classes of animals – for example, birds or mammals and plants. During diffuse co-evolution, the dispersing animal influences certain traits of the diaspore but the disperser and the diaspore are not exclusively co-adapted. In other words, conflicting ecological requirements among the species of a certain com-bination of dispersers consuming a given fruit blur the selective pressures. As a result, the traits of most fruits have evolved to make them attractive to more than one animal species. In return, most frugivorous (fruit-eating) animals do not live exclusively on the fruits of a single plant species, if only for the simple reason that very few plants bear fruit all year round. Thus, diffuse co-evolution creates “ecological redundancy” that has a clear evolutionary advantage for the plant species involved: the loss of one or two dispersers or even an entire group does not result in the total collapse of the plant’s dispersal system. The good, the bad and the ugly, or why fruits are poisonous The hypothesis that fleshy seeds and fruits initially developed as a defence mechanism that was later converted into a bait to entice hungry animals into consuming the diaspores and subsequently (and unwittingly) disperse the seeds with their faeces seems plausible. After millions of years of evolution, the fleshy fruits of today’s plants should have had enough time to perfect their seductive skills and provide us with a cornucopia of delicious treats. After all, they were designed by Nature to be eaten. Nevertheless, anyone adventurous enough to experiment with wild fleshy fruits will find that a sour taste is the rule not the exception. And for those not put off by the bad taste, a much more memorable experience lies in wait: deadly poison. We all remember the warnings of our parents not to eat the berries, pods and other fruits we encountered while playing outdoors, no matter how appetizing they looked. All too easily, young children assume that shiny red or black berries are sweet gifts from Mother Nature. Such a mistake can have fatal consequences if the berries are those of privet (Ligustrum vulgare, Oleaceae), deadly nightshade (Atropa belladonna, Solanaceae), Virginia creeper (Parthenocissus quinquefolia, Vitaceae), white bryony (Bryonia dioica, Cucurbitaceae), daphne (Daphne mezereum, Thymelaeaceae) or mistletoe (Viscum album, Santalaceae). So why, if the co-evolution between fruits and frugivores has driven fruits to become increasingly attractive to animals, do so many wild fruits look delicious but taste so bad or are even poisonous? It seems like an evolutionary paradox, or one of nature’s evil tricks. As with all misunderstandings, it is necessary to know the whole story. The truth is that fruits still have to defend themselves against all kinds of predators. In this respect, little has changed. From the very beginning, the potentially trouble-free relationship between fruits and dispersers was spoiled. All kinds of creatures, from fruit flies to humans, learned to capitalize on the nutritious rewards provided by fruits, without dispersing their seeds. These pulp thieves eat the flesh but do not swallow the seeds, either because their gape is too small (e.g. fruit flies, racoons) or because their intelligence and dexterity allow them to distinguish and remove indigestible parts of the fruit (e.g. some parrots, monkeys and apes). By taking the reward without providing a service, pulp thieves have effectively become parasites in a previously mutualistic system. Other thieves are less interested in sweet, sugary pulp. For example, armies of insects have become specialized in preying on the most precious parts of the fruits, the seeds. What makes seeds such worthwhile targets is the highly nutritious food reserve that provides the tiny embryo plant with energy during germination. Among the worst seed predators are beetles. True weevils – also called snout beetles for obvious reasons – form the largest group of beetles, taxonomically classified as the superfamily Curculioinidea. Their membership counts more than fifty thousand species and nearly all of them are plant predators feeding on leaves, shoots, roots, cambium, wood, flowers, fruits and seeds. In the face of such overwhelming diversity among their predators it is not surprising that there is hardly a plant that cannot be infested by at least one weevil species. Weevils are easily recognizable by their long snout, called a rostrum. The chewing mouthparts with which they bore their way into plant tissue are located at the end of it. Many species of snout beetle are serious agricultural pests. The granivores among them specialize in infesting fruits and seeds with their eggs. The females feed on young fruits and leaves, and insert their eggs into holes that they drill through the fruit wall with their long rostrum. The larvae feed on the developing seeds inside the immature fruit. Either they leave the fruit as adults, or the grubs gnaw their way out of the fruit to burrow into the soil where they pupate and metamorphose into beetles. Among the most dreaded pests are the hazelnut beetle, the grain weevil, and the boll weevil. The hazelnut beetle (Curculio nucum) is responsible for huge losses in hazelnut orchards in Europe and Turkey. Infestation of stored cereals, especially wheat, corn and barley, by the grain or granary weevil (Sitophilus granarius), which is 3-4mm long, can lead to the devas-tation of entire granaries. In our homes, they can be found feeding on a bag of flour or a packet of muesli. The boll weevil (Anthonomus grandis) feeds inside young cotton bolls and is feared by cotton farmers in the southern United States.The bruchids are a group of beetles that are exclusively specialized in parasitizing seeds. They are sometimes called seed weevils but are not closely related to true weevils. They belong to a different family of beetles, the Chrysomelidae (leaf beetles), of which they constitute the subfamily Bruchinae (formerly family Bruchidae). Adult bruchids feed on the pollen and nectar of their host plants and lay their eggs on the ovaries of the flowers. Upon hatching, the young larvae burrow through the ovary wall into a developing seed and feed on its tissue. The larvae pupate inside the same seed and emerge as young adults, boring characteristic exit holes in the seed coat and fruit wall, telltale signs of bruchid infestation. The fact that there are more than thirteen hundred different species of bruchids, ranging in size from 1mm to 2cm, is proof of the success of their destructive strategy. Seed weevils are granivores (seed-eaters), many of

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which specialize in legumes. They can devastate entire harvests of beans (Phaseolus vulgaris), peas (Pisum sativum), chickpeas (Cicer arietinum), cowpeas (Vigna unguiculata) and other pulses in the world’s poorest countries. However, granivorous insects are not the only animals that prey on seeds. Birds and mammals also boast legions of granivores. Finches specialize in eating seeds and so do many rodents (Rodentia), the largest order of mammals, which includes mice, rats, hamsters and squirrels. Seeds form at least part of the diet of many other animals, including deer and pigs, which feed on acorns when they are available. Apart from insects, birds and mammals hungry for seeds, Nature also harbours an endless diversity of much smaller predators prepared to devour any organic matter unable to defend itself: fungi and bacteria. With their resilient spores omnipresent in air, water and soil, these dangerous enemies can cause all kinds of diseases. A fruit riddled with fungal or microbial infection is unattractive to potential dispersers even if it is not completely destroyed. In both cases the fruit fails in its vital mission to disperse its seeds.This ancient game of attack and counter-attack has sparked off another, sinister kind of co-evolution between animals and plants, an evolutionary arms race. Whilst selection pressures drove plants to constantly upgrade their physical and chemical defences, not only in their seeds and fruits but in all parts of their bodies, predators strove to breach them by constant adaptation. For example, the seeds of legumes (Fabaceae) contain a gamut of toxic deterrents, ranging from cyanogenic glycosides, tannins and toxic amino acids to lectins (sugar-binding proteins), trypsin inhibitors (blocking protein-digesting enzymes in the intestine) and bitter-tasting alkaloids, to name but a few. Small amounts of golden chain (Laburnum anagyroides), lupin (Lupinus spp.) or crab’s eye (Abrus precatorius) seeds can cause lethal poisoning in both animals and humans. Even pulses, although bred for centuries for human consumption, still require careful soaking, boiling, sprouting or fermenting to denature the toxins before consumption. This arsenal of chemical weapons discourages most potential aggressors but not bruchid beetles. During their long co-evolutionary relationship with legumes, bruchids have acquired resistance to seeds full of toxic compounds that would poison other animals. In the course of evolution, the increasingly sophisticated weaponry of the legumes required extreme spe-cialization on the part of the bruchids to a point where today a species of beetle can cope with only a few species of legumes. Similar hostspecific relationships are found between true weevils and legumes (e.g. Australian Acacia species). Some have even focussed on the chemically well-defended seeds of the ancient cycads. Antliarhinus zamiae and A. signatus, two straight-snouted weevils of the family Brentidae, feed exclusively on cycad seeds. In addition to waging chemical warfare on thieving elements, fruits have to provide a worthwhile meal for bona fide dispersers.With so many parasites causing conflicting selective pressures, the traits of fleshy fruits are probably the result of a tradeoff between being sufficiently repulsive to the bad and ugly whilst remaining attractive to the good. Therefore, the ecology of fruits and vertebrate frugivores can be understood only by taking into account the evolutionary triangle between fruiting plants, their mutualists, and their predators and parasites, including granivores.Toxic chemicals in fruits and seeds almost certainly evolved to mediate these interactions by balancing the potential cost of losing dispersers with the benefits of protecting seeds. The good news is that not only the parasites but also the mutualists co-adapted with fruits and seeds.Whether a certain chemical compound is poisonous or not depends on the species involved, a fact proved not only by the villainous bruchids. For example, many birds, the most important group of animal dispersers, are able to eat fruits that are toxic to humans and many other mammals. The berries of the European mistletoe (Viscum album, Santalaceae), a winter delicacy for small birds such as the mistle thrush (Turdus viscivorus, Turdidae), contain several small proteins that are highly toxic to mammals. The sweet-tasting, black berries of the deadly nightshade (Atropa belladonna) and henbane (Hyoscyamus niger, Solanaceae) contain a very potent mixture of tropane alkaloids (e.g. hyoscyamine, scopolamine and atropine) that interfere with acetylcholine receptors in the nervous system. Atropine in particular causes severe symptoms in humans, including sweating, vomiting, breathing difficulties, confusion, agitation, hallucinations, and finally coma and death. Atropine also has a pupil-widening effect that was already known in ancient Greece, where an extract of belladonna (Italian for “beautiful woman’”) was frequently applied by women to enlarge their pupils. Widened pupils, naturally evoked by arousal, were supposed to intensify eye contact in romantic encounters. Deadly nightshade and henbane are also thought to have been among the main ingredients of the hallucinogenic brews of medieval Europe, including “flying ointments” to give witches the sensation of flight. This kind of early drug abuse held dangers other than the risk of being burnt at the stake. Atropa belladonna and Hyoscyamus niger are two of the most poisonous plants in the Western hemisphere; just three berries are enough to inflict severe poisoning, not only in children but also in domesticated animals such as cats, dogs and livestock. However, wild birds and certain mammals, including rabbits and deer, are able to eat the fruits and other parts of the plants without suffering any ill effects. The presence of poisons that are harmless for one group of animals but toxic for others enables plants not only to ward off predators but also to select the preferred dispersers from the available repertoire of frugivores. Enough is as good as a feast The fact that certain birds and mammals can eat fruits that are poisonous to other animals and to humans does not necessarily mean that they are totally immune to the toxins. Observations in temperate Europe of hawthorn (Crataegus monogyna, Rosaceae), ivy (Hedera helix, Araliaceae) and holly (Ilex aquifolium, Aquifoliaceae) – all three poisonous to humans – have shown that different species of birds spend similar periods of time on a certain plant and eat a similarly limited number of fruits (always fewer than ten) at each feeding session. The birds’ instinctive behaviour suggests that they are not entirely immune to the poisons, just less sensitive. As with everything else in life, too much of anything is not good. Even animals seem to realize this. In fact, most frugivores – birds and others – rely only partially or not at all on fruits. This is especially true in temperate regions with cyclical fruitless periods. But even if there are only a few fruits that cause acute symptoms of poisoning, others often have constipating or laxative effects. For instance, figs, prunes and the fruits of the aptly named purging buckthorn (Rhamnus cathartica, Rhamnaceae) have long been known for their cathartic effects and are used as natural laxatives. The presence of purgative or constipating compounds in fruits (e.g. sorbitol in Rosaceae, glucosides of emodin in Rhamnaceae) could be an adaptation to regulate seed passage rates in certain frugivores. Slowing down the digestion in loitering mammals can increase the dispersal distance, whereas rapid passage through faster moving animals, such as passerine birds, can reduce damage to the seeds caused by gizzards and enzymes. Despite these unsavoury side effects, there are animals that specialize in eating nothing but fruit. Such obligate frugivores are found predominantly in the tropics where fruits are available all year round. Most of these exclusive fruit-eaters are birds (e.g. macaw parrots, fruit pigeons, toucans, hornbills, cassowaries) and mammals (e.g. flying foxes, ruffed lemurs, spider monkeys), but rarely reptiles (two species of monitor lizard). Somehow these specialists have found a way of coping with the large quantities of toxins in their one-sided diet. Although little is known about how obligate frugivores detoxify harmful substances in their bodies, certain animals are known to practise self-medication. For example, South American macaw parrots gather almost every morning

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on the banks of the Manu River in Peru to eat soil from the riverbank. But they do not eat just any old dirt. They carefully choose one particular layer exposed along the riverbank that consists of very fine clay. Clay has the ability to deactivate toxins such as tannins and alkaloids that are present in fruits, leaves, stems and roots. It can also absorb pathogenic bacteria and viruses. The beneficial effects of clay were known to many native peoples in Europe, Asia, Africa and America, where geophagy (dirteating) has been practised by humans for centuries if not millennia. For example, American Indians added clay to neutralize bitter tannins in acorns and toxic alkaloids in wild species of potatoes to make them edible. Even today, China clay, also known as kaolin, is sold in pharmacies as a natural cure for diarrhoea. For the macaw parrots who live on the bounty of fruits and seeds provided by the rainforest, their daily portion of clay is a remedy that mitigates the potential side effects of their fruity diet. But not only fruit-eaters practise geophagy as a way of self-medication. The defensive chemicals present in fruits are also found throughout the rest of the plant’s body, so herbivores face the same digestive challenges as frugivores. It is therefore not surprising that sheep, cattle, elks, giraffes, zebras and elephants, as well as chimpanzees and gorillas, have been observed eating generous helpings of earth, especially when sick. Other examples of animal self-medication include the instinctive consumption of roughhaired leaves by geese, dogs, bears and gorillas as herbal scours to dislodge intestinal parasites. Young and dangerous A fruit’s chemical defences are at no time more important than during its development. As long as a fruit is not fully mature, its seeds are not yet viable. Their unfinished seed coats are soft and vulnerable, the embryo is underdeveloped, and the endosperm has not yet been filled with energy-rich fat, protein or starch. Therefore, the premature harvest of its fruits, even by legitimate dispersers, is as much against a species’ survival strategy as an attack by predators and diseases. This explains why unripe fruits make themselves as unattractive as possible by staying hard, green and firmly attached to the parent plant, while at the same time maintaining their chemical defences at a very high level. Fruits that are poisonous when ripe tend to be even more toxic when still green, for example, elderberries (Sambucus nigra, Adoxaceae), the fruits of many species of nightshade (Solanum spp., Solanaceae), and numerous members of the gourd family (Cucurbitaceae). The immature fruits, as well as the rest of the plant of the African balsam pear (Momordica balsamina, Cucurbitaceae) have in the past been used as one of the ingredients of arrow poison by tribes in the Benué region of Nigeria. There is also the possibility that fruits that are poisonous during their development become perfectly edible when fully mature, as proved by passionfruits (Passiflora edulis, Passifloraceae), many solanaceous berries (e.g. Chinese lantern, Physalis alkekengi; cape gooseberry, Physalis peruviana) and the North American mayapple (Podophyllum peltatum, Berberidaceae), whose immature fruits can be fatal if eaten. Most famous for being dangerous when young is the ackee. Scientifically named Blighia sapida in honour of Captain William Bligh who presented the first plants to Kew Gardens in London in 1793, the ackee belongs to the soapberry family (Sapindaceae), which also includes the lychee (Litchi chinensis subsp. chinensis) and rambutan (Nephelium lappaceum). Although originally at home in West Africa where it was called anke or akye-fufuo, the ackee somehow reached Jamaica where the edible parts of its fruit became a vital ingredient in the island’s national dish of ackee and saltfish. Some sources credit Captain Bligh with introducing the ackee to Jamaica in February 1793 when he delivered 1,200 precious breadfruit plants and other potentially valuable crops from the Old World. However, historical records indicate that Thomas Clarke, Jamaica’s official botanist and supervisor of the botanical garden at the time, received the ackee in 1778, probably on board a slave ship. Whichever way the ackee crossed the Atlantic, it has gained great popularity in the West Indies, despite the fact that its unripe fruits are highly poisonous. Technically, the beautiful, pear-sized, bright red to yellow-orange fruits of Blighia sapida are loculicidal capsules. When ripe they dehisce to expose three shiny black seeds that are partly covered in a soft, yellowish aril. The texture of the seed appendage has been likened to scrambled eggs or cooked brains, hence its common name, “vegetable brain.” The tasty aril is the only edible part of the fruit and is full of nutritious, energy-rich oil. It is therefore not surprising that birds, the ackee’s natural dispersers, find the arils irresistible and compete with humans who want to enjoy ackee and saltfish. There is a strong temptation to beat the birds by harvesting the fruits before they split open but the con-sequences can be lethal. As long as the fruit is immature and closed, even the arils contain the same defensive chemical that renders the rest of the fruit, including the seeds, inedible. The toxicity is caused by an unusual non-proteinogenic amino acid that induces severe hypoglycaemia in animals and humans, hence its name hypoglycin A. Between 1880 and 1955, before the toxic principle of the ackee was known, a mysterious illness emerged in Jamaica that killed approximately 5,000 people. Symptoms of the Jamaican Vomiting Sickness or Toxic Hypoglycaemic Syndrome included violent bouts of vomiting, abdominal pain, aciduria, hypoglycaemia, coma and, in the most serious cases, death. Although the ackee was suspected of being toxic as early as the nineteenth century, the fact that it was eaten by so many people with no ill effects made it difficult for researchers to identify the delicious fruit as the cause of the illness. It is assumed that the consumption of unripe ackees continues to be the reason for many unexplained deaths in small children in West Africa. Fortunately, our most popular fruits can be enjoyed without risking life-threatening side effects. But whether poisonous or not, eating unripe fruit is generally not pleasant. Even if potent toxins are absent, a chemical defence remains in immature fruits in the form of a bad taste. High concentrations of fruit acids, tannins and lignins create a sour, bitter, astringent tang, sufficient to deter anybody with a potential interest in the fruit. Wild species, including the ancestors of many of our domestic fruits retain relatively high levels of these compounds even in ripe fruits, which is the reason that they do not generally have a particularly nice taste. The main chemical compounds that render fruit flesh and other plant parts unpalatable are condensed tannins. Tannins are large, complex polyphenols that bind and precipitate proteins, an attribute that has long been exploited by tanners to turn animal hides into leather. In the mouth, tannins interact with salivary mucoproteins, causing astringency and the typical, furry taste of unripe fruit. In the gut they inhibit digestion by reducing the availability of protein. Although bred to please our palates, experience tells us that even apples, pears, bananas, plums, peaches, persimmons, grapes and many more of our favourite fruits contain high levels of condensed tannin when unripe. During the ripening process, tannins are inactivated by forming large polymers or complexes with pectins. However, toning down astringency is just one of many complicated changes a young fruit has to undergo in order to become soft, sweet and juicy – in other words, a delicious treat. Climacteric fruits During maturation and ripening, fleshy fruits undergo many visible and invisible changes that ultimately render them both palatable and attractive to potential dispersers. These changes either take place as a continuous, gradual process, or unfold swiftly as the result of a hormonal signal. Hormone-controlled or climacteric fruits (Latin: climactericus = a dangerous or critical period in life) enter a phase of rapid ripening during which their rate of respiration (oxygen consumption) and their temperature increase. The trigger for climacteric ripening comes from a burst of ethylene produced by the fruit itself. Ethylene is structurally a very

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

simple gaseous hydrocarbon (H2C=CH2), which acts as a plant hormone. Once the signal is received a whole range of new enzymes are produced bringing about a multitude of changes. Tannins, organic acids and other chemical deterrents such as cyanogenic glycosides and alkaloids rapidly decrease in concentration as they are broken down or otherwise inactivated. Amylase enzymes convert starch into osmotically more active sugar, thereby making the dry, mealy flesh sweet and juicy. Depending on the kind of fruit, there is an increase not only in sugar content, but also in the level of other nutritious reward substances such as proteins and lipids (in avocados, for example). As the pulp becomes more edible, pectinase enzymes soften the flesh by hydrolysing pectin, the substance that glues the cells together into a firm tissue. The same enzymes induce weakening of a particular layer of cells in the fruit stalk. This “abscission zone” marks the spot where the stalk eventually separates from the plant, if only by its own weight. Other ripening enzymes create the characteristic aroma of the pulp by preparing a cocktail of fruit esters through the chemical combination of organic acids and alcohols. Ethylene also triggers enzymes that mediate the breakdown of chlorophyll and the synthesis of new pigments. As a result, the peel changes from green to the typical colour of the mature fruit. One bad apple spoils the barrel Apples, tomatoes, and especially bananas are climacteric fruits that produce large quantities of ethylene. The ethylene they emit is a gaseous hormone that can even be used to ripen other climacteric fruits.This is useful because most fruit sold by supermarkets is unripe. If a ripening banana or apple is added to a bag of unripe avocados, peaches, pears, apricots, mangoes, papayas, figs, guavas, or melons, they will be ready to eat within a few days. Artificially produced ethylene is used on an industrial scale to synchronize the post-harvest ripening of tomatoes, bananas and pears, all harvested and shipped while immature because they are highly pressure sensitive and perishable when ripe. Timing of the ethylene treatment is crucial. Once climacteric fruits have started the ripening process, there is little that can be done to slow it down as proved by the old English proverb “one bad apple spoils the barrel.” Apples used to be stored in barrels in cool cellars to provide the family with fresh fruit during the winter. It was important to exclude all damaged fruit because plant tissues also produce ethylene if they are damaged or diseased. One wormy or rotten apple can cause premature ripening of all the other apples in the barrel and thus spoil the whole batch. However, not all fruits are sensitive to ethylene. Non-climacteric fruits such as cherries, grapes, strawberries and most citrus fruits produce very small quantities of ethylene. Although they gradually undergo the same changes during ripening as climacteric fruits they remain unaffected by the hormone. Dispersal syndromes, the sign language of fruits The ripening processes that turn fleshy fruits from hard, green, floury, tart, odourless lumps into brightly coloured, soft, sweet, juicy, fragrant morsels are essentially an advertising strategy aimed at recruiting legitimate dispersers. For an advertising campaign to be successful, its message must be communicated in such a way that it reaches the target customer group. The customers of plants with fleshy fruits are animal dispersers. We should not forget that the diffuse nature of selective pressures prevented the evolution of tight co-adaptive relationships between fruits and animals with the result that the sign language used by fleshy fruits to catch the attention of potential customers is not highly specific because it evolved to appeal to a broad audience. Nevertheless, over millions of years of co-adaptation, frugivorous animal dispersers (predominantly birds and mammals) have strongly influenced the traits of fruits. Quantitative observations have shown that the two characters that distinguish bird-dispersed (ornithochorous) from mammal-dispersed (mammaliochorous) fruits are size and nutrient content. As a general rule, ornithochorous species have smaller fruits than mammaliochorous species. The larger a fruit, the more mammals are attracted as preferred dispersers, while at the same time birds are increasingly less effective dispersers, if only because of their smaller gape-size and lack of teeth. The continuous spectrum of fruit sizes means that intermediate-sized fruits often draw on a mixed suite of vertebrate dispersers, including both birds and mammals. Because of the strong correlation across species between fruit size and the dry mass of pulp the total energy reward per fruit increases from bird- to mammal-dispersed species. This observation – though generally valid – is slightly biased by the fact that bird-dispersed fruits tend to contain more lipids (e.g. olives, many palm fruits) than mixed- and mammal-dispersed fruits, and therefore have a higher energy content relative to their weight. This is about as far as scientists from all relevant biological disciplines are prepared to agree on the extent to which a specific disperser group has influenced the evolution of the traits of fleshy fruits. The general notion is that there are simply too many other factors involved that outweigh the influence of bona fide dispersers on the survival of a species. Adaptive responses limited by genetic constraints, inconsistent selection pressures over space and time, and considerable uncertainty as to the outcome of the interactions themselves because of unpredictable post-dispersal events (e.g. secondary dispersal, seed predators) are considered the main obstacles to more tightly co-evolved relationships between fruits and mutualistic frugivores. However, in the 1970s and 1980s, when seed dispersal ecology began to develop into a scientific discipline, ecologists ventured to take visual, olfactorial and other unquantifiable traits into account in their attempts to find adaptive explanations for the enormous diversity of fleshy fruits and frugivore behaviours. Based on the hypothesis that co-adaptation between fruits and their preferred mutualists would lead to suites of morphological, physiological, biochemical and behavioural characters, ecologists defined “specialized” and “generalized” dispersal syndromes. Despite recent criticism of the theoretical foundation underlying the concept of dispersal syndromes, many ecological studies confirm that certain fruit traits such as colour, size and protection are clearly associated with either bird or mammal dispersal. Whether quantifiable or not, colour, texture and aroma usually provide the best clues as to whether birds or mammals are the preferred dispersers of a particular fruit. The bird-dispersal syndrome Volant birds are by far the most important dispersers of seeds. The ability to fly affords them excellent mobility and enables them to transport seeds in their gut quickly and over long distances. In terms of their effectiveness as seed dispersers, birds are probably only rivalled by fruit bats. Mostly diurnal creatures with excellent colour vision but a poor sense of smell, birds rely on their eyes rather than on their noses to locate food that they are unable to chew because of their lack of teeth. Only a few groups of birds, including parrots, crows and New World blackbirds (family Icteridae), are capable of breaking up tough-skinned fruits with their feet and beaks to reach pulp and seeds. Most other birds swallow fruits whole, which could be the reason that they are not put off by the sour or bitter taste that renders many bird-dispersed fruits unpalatable for humans. Nevertheless, birds have a clear bias towards certain fruits and prefer them when they are fully ripe. The colours of ornithochorous fruits are most likely the result of a co-adaptive response to birds’ sensory preferences. Their function is to provide a conspicuous, reliable signal that indicates a safe, nutritious reward. Taking into account all general avian strengths and limitations, except those of ground-dwelling flightless specialists such as ratites (ostriches, emus, rheas and cassowaries), a predictable pattern can be formulated, termed the volant bird dispersal syndrome. When ripe, bird-dispersed fruits are typically small and have an attractive, brightly coloured but inodorous

English texts

edible part enclosing bitter or poisonous seeds that are protected by hard seed coats (berries) or endocarps (drupes). Hard outer rinds are absent and the fruits remain attached to the plant until they are harvested. Naturally, not all characters of the syndrome are necessarily expressed at the same time. Meeting the sensory capabilities of their dispersers, the most obvious signal sent out by bird-dispersed fruits is colour. The majority of ornithochorous fruits are red or black, less frequently yellow, orange, blue, white or green; or they display a mixed pattern that combines several of these colours. Although it has often been assumed that red is the colour that birds can distinguish best against a background of green leaves, there is little evidence to support this theory. Moreover, the visual sensitivity of birds extends into ultraviolet wavelengths (320-400nm), an area of the spectrum that is inaccessible to humans and other primates, who can only perceive wavelengths between 400 and 800nm. The UV-reflectance of black and purple berries and drupes has been shown to be an important signal for birds. The same phenomenon could explain the existence of white fruits such as the snowberry (Symphoricarpos albus, Caprifoliaceae) that are not particularly striking to the human eye. The wax layers of glaucous fruits such as sloe (Prunus spinosa, Rosaceae) and blueberries (Vaccinium corymbosum, V. myrtillus, Ericaceae) have also been shown to be highly UV-reflective. Colour is clearly the most important signal of ornithochorous fruits, but birds are perfectly able to spot drab-coloured fruits (e.g. common hackberry, Celtis occidentalis, Ulmaceae). Colour preferences in birds might, therefore, be the result of learning rather than dictated by innate visual sensitivity. The fact that many fruits are red when fully ripe while others are the same colour although they are still immature and unpalatable (e.g. blackberries) indicates that birds have to learn how to choose certain fruits. Experiments have confirmed that the colour preferences of most species of birds are inconsistent, even between individuals of the same species, and likely to change with age. For example, the instinctive bias for red fruits in young blackcaps (Sylvia atricapilla, Sylvidae) disappears with experience and is absent in adult birds. In the face of volatile colour preferences among birds, fruit colour is more likely to have evolved as a long-distance signal to enhance detectability. If the latter is indeed the motivation for fruit choice among birds, then contrasts between fruits and their environment play a bigger role than their colour per se. This still leaves open the question why red is the dominant colour among ornithochorous fruits. The reason could be a complex mixture of influences, involving the birds’ innate instincts and colour sensitivity, their ability to learn by association how to interpret certain colour combinations, and enhanced contrast against foliage. How to catch the eye of a bird In temperate regions, colour displays can be flashy but most are plain (for example, uniformly red), whereas in the tropics, many bird-dispersed fruits advertize flamboyantly with contrasting combinations of red, purple, yellow, blue and black. The mature ovary can be assisted by other organs to achieve these colour contrasts. In Ochna (Ochnaceae), the fleshy receptacle provides a bright red background for the black drupelets of the schizocarpic fruit (glandarium). A persistent red calyx accentuates the berrylets of the schizocarpic fruit (baccarium) of Tropaeolum speciosum (Tropaeolaceae), the black drupes of Heisteria cauliflora (Olacaceae) and the blue drupes of several Clerodendrum species (e.g. C. indicum, C. minahassae, C. trichotomum, Verbenaceae). The black nuts of the tropical genus Hernandia (Hernandiaceae) are surrounded by a loose, brightly coloured, fleshy envelope formed by two or three bracteoles (modified leaves). The bracteoles can be joined, as in the Chinese lantern tree (Hernandia nymphaeifolia, Hernandiaceae), or free, as in the grease nut (Hernandia bivalvis). In the Japanese raisin tree (Hovenia dulcis, Rhamnaceae), the contorted swollen fruit stalks subtending the small brownish drupes turn dull red and become sweet and juicy after frost. The succulent stems are edible with a pear-like, astringent flavour. They not only enrich the visual display but also provide an edible reward for both animals and humans. By contrast, the thick, red fruit stalks that help advertize the poisonous fruits of the white baneberry (Actaea pachypoda) from North America are a warning signal rather than an invitation to a sweet snack. A member of the buttercup family (Ranunculaceae) with a monocarpellate gynoecium, each baneberry flower produces a single white berry. The black dots left by the stigma at the apex of the berries greatly enhance the conspicuousness of the infructescence and have earned the plant the alternative name “doll’s eyes.” Finally, the anthocarpous fruits of the pomegranate vine, Palmeria scandens (Monimiaceae), a subtropical liana from the temperate rainforests of Australia, should be mentioned for their rather drastic approach to attracting avian attention. Like an exploding rosehip, their fleshy hypanthium bursts open to reveal an eye-catching exhibition of several red drupelets against the pinkish-red background of the hypanthium wall. These are just a few of many examples of how the angiosperms enhance the appearance of their fruits by including all kinds of accessory organs, proving once more their boundless inventiveness. But the visual feast does not end with fleshy drupes and berries. It continues with fruits that open to release their seeds. Fleshy seeds Dehiscent ornithochorous fruits – where the seed rather than the entire fruit is the diaspore – achieve similar contrasting effects by integrating the seeds and seed appendages into the display. Offering sarcotestal seeds (seeds with fleshy seed coats) is probably the most ancient strategy to trick vertebrate animals into becoming dispersal agents. The ancient gymno-spermous cycads have adopted it as their sole dispersal strategy, attracting not only birds (for example, hornbills in Africa, emus in Australia) but also mammals (bats, rodents, monkeys), including Australian marsupials (possums, quokkas, quolls, brush wallabies, grey kangaroos). Sarcotestal seeds have also evolved many times independently in the angiosperms. Familiar examples are magnolias (Magnolia spp., Magnoliaceae). Their primitive apocarpous gynoecia produce clusters of green, brown or red follicles. When ripe, the follicles split along their ventral side to reveal shiny, bright red seeds, offering their fleshy outer seed coat layers (sarcotesta) in exchange for a ride in the gut. To enhance their visibility, the seeds move in the wind as they dangle from silken threads that represent the unrolled spiral wall thickenings of the vascular bundles in their short umbilical cord (funiculus). Far more flamboyant are the follicular displays of certain peonies (Paeonia sp., Paeoniaceae). In Paeonia broteroi, P. cambessedesii and P. mlokosewitschii (Caucasian peony) the colour contrast of the fruit is greatly enhanced by mixing sterile red seeds with fertile black seeds, both with sarcotesta, and presenting them against the red background of the carpel wall. The stinking iris (Iris foetidissima, Iridaceae), native to Europe and North Africa, reveals its bright orange seeds in a similar fashion when it opens its loculicidal capsules in autumn. There are many more examples of sarcotestal seeds, especially in the tropics and subtropics, for example in members of the Cucurbitaceae (e.g. Momordica), Euphorbiaceae (e.g. Alchornea, Cheilosa, Sapium), and Phyllanthaceae (e.g. Aporusa). Some sarcotestal seeds are fancied not only by birds but also by primates. For example, the fleshy white seeds of the Panamanian rainforest tree Tetragastris panamensis (Burseraceae) are eaten by red howler monkeys (Alouatta seniculus) and tufted capuchin monkeys (Cebus apella). A rare example of a fruit that has gained great cultural and economic importance for its sarcotestal seeds is the pomegranate (Punica granatum, Lythraceae). Together with olives, grapes, figs and dates, the pomegranate was one of the first five

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fruits to be cultivated by humans. Its wild origins probably lie somewhere between Asia Minor and Iran. From there the pomegranate was brought to the Mediterranean region where it became naturalized a long time ago. The earliest archaeological evidence proves the presence of domesticated pomegranates in Bronze Age Jericho around 3000 BC. Throughout history, the delicious pomegranate has been regarded as a fountain of health and its profusion of seeds is seen as a symbol of fertility. So strong was the appeal of the pomegranate in the ancient world that in his famous Song of Songs King Solomon compared the beauty and charm of his lover with the flowers and fruits of this mystical tree. The persistent calyx that adorns the apple-sized, orangered fruits is said to have been the inspiration for King Solomon’s crown, which became the model for all future crowns. Gaius Plinius Secundus (23–79 AD), better known as Pliny the Elder, described the pomegranate as one of the most precious medicinal and ornamental plants. Indeed, research has shown that among all edible fruits, pomegranates possess the highest concentration of healthy antioxidants, which reduce the risk of heart disease and cancer. In wild pomegranates, and sometimes in domestic varieties too, the rind of the fruit cracks, especially in dry years. As the fruit splits open it exposes the ruby-coloured seeds, which are gobbled up by birds. Those that drop on the ground are likely to fall prey to pulp thieves and seed predators including ants, mice, porcupines and wild boars. Flashy seeds Wherever there are thriving bilateral relationships that benefit both partners, there will be cheats who try to take advantage without compensating for the service or the product they receive. This cost-saving strategy is not only a sad reflection on human society but a general pattern in Nature. Saving material and energy affords an evolutionary advantage. Some frugivorous birds and monkeys play the role of pulp thieves if they eat only the juicy parts of a fruit and drop the seeds under the parent tree. On the other hand, some plants have evolved strategies to trick animals into swallowing their seeds without providing food in exchange. Grasses deceive large herbivores by hiding their small, dry fruits among their leaves, a ploy for which the ecologist Daniel Janzen (1984) coined the phrase “foliage is the fruit.” Janzen assumed the same guile in some dicotyledonous herbaceous plants with inconspicuous fruits not associated with any specific dispersal agent other than gravity, wind or surface water movements, such as clovers (Medicago spp., Trifolium spp.), goosefoots (Chenopodium spp.) and plantains (Plantago spp.). Others offer fruits whose contrasting coloration imitates fleshy ornithochorous diaspores (e.g. berries, drupes, and sarcotestal or arillate seeds). Their appearance suggests they are edible, but in reality they offer no reward that is nutritious for the animal or energy-expensive for the plant. Although the concept of fruit mimicry remains controversial, experiments have shown that at least some naïve frugivorous birds mistake the deceptive seeds of mimetic fruits for fleshy diaspores and eat them. Examples of mimetic fruits are rare and belong mainly in the legume family (Fabaceae), together with occasional suspects in the Sapindaceae (e.g. Harpullia spp.), Phyllanthaceae (e.g. Margaritaria spp.) and Ochnaceae (e.g. Ochna spp.). A common strategy among legumes is to offer black, red, or contrasting red and black seeds against the beige or pale yellow to deep orange-red background of the inner carpel wall. The snow wood (Pararchidendron pruinosum), a small Australasian rainforest tree, is also called monkey’s earrings because of its eyecatching twisted pods that boast shiny black seeds against the gaudy red background of the inner fruit wall. The unusual fruits of New Zealand’s North Island broom (Carmichaelia aligera) also raise suspicions of deceit. After the carpel walls have dropped off, the shiny red seeds with occasional black spots remain on permanent display surrounded by the persistent black (contrasting) frame of the fruit. Despite their attractive looks, the fruits and seeds of the snow wood, the New Zealand broom and their fellow fraudsters are always hard and dry. This renders them useless to frugivorous birds but for enthusiasts of botanical jewellery they are treasures. Among the favourites are the pure red seeds of coral trees (members of the genus Erythrina) and others such as the red beadtree (Adenanthera pavonina) from south-east Asia and Australia, the Texas mescal bean (Sophora secundiflora), a native of the southwestern United States and Mexico, and the Panamanian Ormosia cruenta. Even more eagerly sought are the bi-coloured red and black seeds of the pantropical rosary pea (Abrus precatorius, also called crab’s eye, jequirity bean or paternoster bean), the jumby bean (Ormosia monosperma) from South America and the Caribbean, and the American rosary snoutbean (Rhynchosia precatoria). Certain coral trees, such as the Malagasy Erythrina madagascariensis, also have red and black seeds.

have gained fame for their very high caffeine content. Guarana is added to soft drinks and has become a fashionable stimulant in developed countries. Black seeds with white arils against red fruit walls would appear to be a successful dispersal concept as it has evolved independently in various other plant families, including the Annonaceae (negro pepper, Xylopia aethiopica, tropical Africa), Dilleniaceae (Dillenia alata, Malaysia to Australia; seeds almost entirely covered by the white aril) and Fabaceae (e.g. Manila tamarind, Pithecellobium dulce, Central America; Swartzia auriculata, South America). Another typical variation of the bird-dispersal syndrome is the display of black seeds with orange or red appendages against the bright background of the fruit wall. This pattern is found in the loculicidal capsules of the bird-of-paradise flower (Strelitzia reginae, Strelitziaceae) from South Africa, whose seeds are adorned with a curious aril resembling a shaggy orange wig. Although involving less eccentric arils, the same syndrome is found in bird-dispersed legumes, for example in the African mahogany (Afzelia africana) and certain Australian wattles (Acacia spp.). Whilst the funicular aril of Afzelia africana is a substantial lump of tissue that partly covers the seed from the hilar end, the arils of the coast wattle (Acacia cyclops), the blackwood (A. melanoxylon) and the dead finish (A. tetragonophylla) consist of a very long, fleshy funiculus, folded in two and wrapped around the periphery of the seed. Other Australian acacias, such as the earpod wattle (Acacia auriculiformis) and the hickory wattle (A. mangium) have similar extended edible funicles but they unfold when the legumes open so that their seeds dangle in the air like those of the spindle tree and magnolias. Some tropical and subtropical plants keep a lower public profile and camouflage their colourful arillate seeds in inconspicuous, dull-coloured capsules. The signal indicating readiness for dispersal is sent when the black seeds that contrast with their colourful arils are suddenly exposed. The greenish-brown fruits of the titoki tree (Alectryon excelsus) from New Zealand, another member of the soapberry family (Sapindaceae), burst open to expose a single black seed half-sunken in an intensely red, fleshy aril. The eagerness with which birds harvest the seeds proves that the red arils of the titoki are at least as popular as the pale ones of its cousins the ackee and the guarana. In fact, red arils are far more common than pale ones in ornithochorous fruits. One of them even changed the course of history.

Dangerous beauty Despite their great beauty, the seeds of the crab’s eye contain one of the strongest plant poisons known.The toxic principle, called abrin, is a lectin (glycoprotein) that attacks the ribosomes of eukaryotes, the factories of protein biosynthesis in cells. With an estimated lethal dose for humans between 0.1 and 1 microgram per kilogram of body weight, less than 0.003gm could kill a child. Fortunately, the seeds have a very hard seed coat and as long as they are not damaged, they are harmless, even if swallowed. However, the manufacture of botanical jewellery can be a dangerous occupation if holes are drilled through jequirity beans. The dust from the seeds can cause blindness on contact with the eyes, and inhalation or contact with open wounds has even worse consequences. Symptoms of poisoning appear hours or even days after contamination; they include nausea, vomiting, severe abdominal pain, diarrhoea and a burning sensation in the throat. Later, drowsiness and ulcer-like lesions of the endothelia in the mouth and oesophagus, convulsions and shock finally lead to coma and death. A simple way to detoxify the perilous seeds is to destroy the poison with heat. At temperatures above 65°C, abrin denaturates so that the seeds are edible once boiled.

Arillate seeds and the fate of New York The most precious and desirable red aril in all of human history is borne inside a rather humble fruit. When the thick-walled coccum of the nutmeg (Myristica fragrans, Myristicaceae) – initially green and later pale yellow to light brown – is split down the middle, a single large seed with a spectacular, lacy, crimson-red aril is revealed. Both the seed and the aril, known as nutmeg and mace, have been one of the most precious commodities of the spice trade for many hundreds of years. Originally, Myristica fragrans was indigenous to the Banda Islands, a tiny group of islands that are part of the famous Spice Islands or Moluccas in the Indonesian archipelago. The precise origin of the nutmeg had been a well-kept secret for centuries, until, in 1512, the Portuguese became the first Europeans to set foot on the Banda Islands. In Europe at the time, nutmeg was considered a panacea for all kinds of ailments, including plague and impotence. Even though the Portuguese purchased nutmeg and other spices from the native people at inflated prices, they still made enormous profits when they sold them in Europe, where a nutmeg was worth its weight in gold. Naturally, the lucrative spice trade also came to the attention of other European sea powers, especially the British and the Dutch. By the seventeenth century the Dutch controlled all but one of the Banda Islands. Somehow the British managed to establish a presence on Run, the westernmost Island of the Bandas, much to the displeasure of the Dutch. After several clashes, the British and the Dutch settled their disputes with the Treaty of Breda on 31 July, 1667. Historically, the most interesting part of the deal was that the British returned Run Island to the Dutch in exchange for Manhattan Island, then just a small Dutch trading post in the New World. With the exchange of territories the Dutch gained a monopoly over the nutmeg trade, which they defended ruthlessly. Every nutmeg leaving the Bandas had to be sterilized with lime so that no one could set up a rival plantation elsewhere. Any attempt to smuggle viable nutmeg seeds was punishable by death. The Dutch monopoly ended in the early nineteenth century when the British temporarily regained control and used the opportunity to establish nutmeg plantations in some of their colonies, including the island of Grenada in the eastern Caribbean.Today, Grenada is the second-largest producer of nutmeg after Indonesia. Nutmeg and mace have a similar, highly aromatic taste but the aroma of the aril is considered more refined and delicate. Nutmeg was once believed to possess magical powers and was used as a medicine, aphrodisiac and hallucinogen. In fact, the seed contains myristicin, a phyenylpropanoid with hallucinogenic effects. Between half a seed and two seeds are needed for a trip. Slaves on board spice-laden vessels are said to have helped themselves to the drug to soothe their suffering and evoke a pleasant, euphoric feeling. However, overindulgence in nutmeg has some very unpleasant side effects including palpitations, blurred vision and extreme nausea. Severe poisoning can even lead to coma and death. Today, nutmeg and mace are mainly used as spices by the food industry and in domestic cooking. Harmless in moderate amounts, ground nutmeg adds a delicate flavour to such mundane dishes as spinach, mashed potatoes, soups, and German Bratwurst. As the contrasting colour scheme of the nutmeg fruit leads us to predict, its natural dispersers are birds. In Indonesia, pigeons from the genus Ducula and hornbills (family Bucerotidae), both able to gulp down large seeds, are probably the most important natural dispersers. In South America, guans (Penelope spp.), trogons (Trogon spp.) and toucans (Ramphastos spp.) disperse the very similar seeds of Virola, a myristicaceous genus closely related to Myristica fragrans.

Colourful appendages As demonstrated by the ackee (Blighia sapida), offering edible arils (seed appendages) as attractants can be an efficient alternative to sarcotestal seeds. Arils can arise from localized growths of the seed coat, but mostly they are formed by the funicle, which becomes partly or entirely swollen and fleshy. In many small seeds, tiny pale arils have evolved as an adaptation to ant dispersal. Larger seeds such as those of the ackee can bear similar but larger appendages to attract birds. Playing to the animals’ visual acuity, stark contrasts are once again of prime importance if avian dispersers are to be lured, and the arils have to play their part. One of the few north-temperate examples with spectacularly coloured fruits offering arillate seeds is the spindle tree (Euonymus europaeus, Celastraceae). The bright red loculicidal capsules have the shape of a bishop’s mitre and open to expose three or four seeds wrapped in a deep orange aril. Once the pendulous fruits are fully open the seeds drop out and dangle from their short funicles to add movement to the display, a ruse also employed by magnolias and others. Although the fruits of the spindle tree impress observers in temperate Europe, as usual the tropics boast much larger and far more colourful specimens. The flamboyant display of the West African ackee is a good example of a tropical advertising strategy that involves seed appendages as bird catchers. Its striking colour scheme – orange-red capsules, black shiny seeds with yellowish-white arils – is replicated by some of the ackee’s relatives such as the guarana (Paullinia cupana), a vine from the Amazon rainforest. As the bright orange capsules split, one to three black seeds embedded in white arils emerge, looking curiously like human eyes. The seeds

Dispersal by mammals Birds are by far the most important vertebrate seed dispersers worldwide. The wonderful diversity of colourful ornithochorous fruits reflects the pivotal role they play in the life of many plants. Fruit-eating mammals have also entered into distinct co-adaptive relationships with fruits, particularly in the tropics.Visitors to tropical countries, from the early explorers to today’s holidaymakers, have always been fascinated by the diversity of tropical fruits, which look and smell so very different from anything growing in the temperate northern hemisphere. People are impressed by their large size, curious appearance and fruity aroma (which can be disagreeable to European noses), but most are not aware that the exotic appearance of many tropical fruits is part of a plot to bribe equally exotic mammals into devouring them. Being mammals themselves, humans, too, fall for the seductive ploys of many of these fruits, which include avocados, bananas, custard apples, dates, figs, guavas, jakfruits, lychees, mangoes, mangosteen, melons, papayas, passionfruits, pineapples, rambutans and soursops. The general syndrome of diaspores adapted to mammal-dispersal (mammaliochory) is similar to the bird-dispersal syndrome. However, the different life-styles and sensory physiology of mammals have influenced the evolution of co-adapted fleshy fruits in different ways. Leaving aside larger flightless birds such as ostriches, emus, cassowaries and other ratites, on average mammals have a larger body mass than birds. Most mammals are colour-blind night-feeders with a strong sense of smell, and lead a terrestrial rather than an arboreal life. Their claws and teeth allow them to manipulate and masticate their food. The co-adaptive

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Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

response of mammaliochorous fruits includes large size, the possession of a thick skin or tough rind impregnated with repulsive chemicals (e.g. essential oils in citrus peel), and strong physical or chemical protection of the seeds to discourage their destruction by mastication. Colour, the most powerful signal of bird-dispersed fruits, is lost upon colour-blind creatures and replaced by a strong olfactorial signal tuned to charm their sensitive noses. Therefore, mammal-dispersed fruits tend to have drab colours ranging from various shades of green, brown and pale yellow to dull orange, and emit a heavy, sweet, often musty, sour or rancid odour. Those fruits aiming at collection by ground-dwelling dispersers tend to be dropped as soon as they are ripe to provide easy access. Temperate examples of the latter grow in our gardens, among them our all-time favourite, the apple (Malus pumila) and its cousin the sweet-smelling quince (Cydonia oblona). Both originated in western Asia. Despite their long history of human domestication they still display the dull green or yellow coloration and smell of a typical mammal fruit (except for some red apple cultivars). Like their wild ancestors, their fruit ripens to coincide with the time when consumers of larger fruits, such as bears, are eating as much as they can to prepare for their long winter hibernation. Despite the fact that many mammaliochorous fruits can easily be identified as such, the full suite of characters defining the ideal mammal-dispersal syndrome is not always expressed. As usual, genetic inheritance sets limits, and diffuse selection pressures push for trade-offs to ensure a balance between attracting legitimate dispersers and repelling unwanted seed predators and pulp thieves. The fact that many fruits are eaten by birds, bats, monkeys and other mammals proves the impossibility of drawing clear borderlines between the different dispersal syndromes. This problem is even more evident in the impoverished faunas of the temperate regions, where many predominantly carnivorous animals include a substantial amount of fruit in their diet. In fact, bears, racoons, ringtails, weasels, ferrets, martens, otters, badgers, dogs, wolves and foxes are among the most important mammalian dispersers in the temperate northern hemisphere. In spite of the difficulty in quantifying and thereby scientifically proving the adaptational nature of many traits linked to distinct animal dispersal syndromes, ecologists have ventured to propose even finer distinctions within the mammal-dispersal syndrome. The bat dispersal syndrome Along with birds and monkeys, fruit bats are the most important seed-dispersing animals in tropical rainforests. Like birds, their ability to fly renders them excellent candidates for highly effective seed dispersal. When feeding, fruit bats do not necessarily devour the entire fruit. Any harvested fruit is usually taken to a roost or another safe place nearby before being eaten. Most of the time, they suck out the juice from the pulp and discard the remnants, including the seeds. Consequently, the average dispersal distance is only a few hundred metres, despite the fact that some species of flying foxes are known to visit feeding grounds up to 40km away from their roosting sites. Only very small seeds such as those of figs, which are swallowed with the pulp, have any chance of being transported for many kilometres before being deposited with the faeces. Within the zoological order Chiroptera (bats), frugivory has evolved independently among Old and New World bats. The Old World fruit bats all belong to the Pteropodidae, the only family in the superorder Macrochiroptera (= large bats), so named because it boasts the largest bats in the world. Although the smallest members of the family measure only 6-7cm from head to tail, flying foxes (Pteropus spp.) can be as long as 40cm with a wingspan of 1.7m. The Pteropodidae are widely distributed throughout the tropical and subtropical regions of Africa, Asia and Australia, and include more than 160 species.Their frugivorous counterparts in the New World are generally smaller and belong to the family Phyllostomatidae (American leaf-nosed bats) in the order Microchiroptera (= small bats). Contrary to Old World fruit bats, which have relatively simple ears, New World fruit bats use sophisticated echolocation for their navigation. With just one exception, the Pteropodidae lack the ability for echolocation and rely on vision to avoid obstacles, and their sense of smell to locate fruit. The two groups also differ slightly in their dietary preferences.Whereas Old World fruit bats live entirely on nectar and fruits, their New World cousins are less strongly co-adapted to fruits and get a large amount of their protein from insects. Despite these differences, the postulated bat dispersal syndrome applies to both groups of frugivorous bats. Fruits adapted to bat dispersal (chiropterochory) have many traits of the general mammal-dispersal syndrome. A stale, sour, even rancid odour reminiscent of fermenting fruit is specifically bat-related; the hint of butyric acid in the fruits of the Mediterranean carob tree (Ceratonia siliqua, Fabaceae) is a good example. The fondness of bats for this kind of odour is probably inspired by the animals’ own smell. This is not meant to imply that all bat-dispersed fruits stink. There are plenty of fragrant examples, including the Malabar plum or rose apple (Syzygium jambos, Myrtaceae). This popular fruit tree from south-east Asia is planted as an ornamental throughout the tropics, where it sometimes becomes invasive. Its small, pale yellow, pear-shaped fruits have a pleasant taste reminiscent of water melon, and a fine aroma of rose water, hence its Sanskrit name “jambu” (rose-apple tree). Other fruits popular with bats with a pleasant though faint perfume are figs (Ficus carica, Moraceae), dates (Phoenix dactylifera, Arecaceae) and cashew apples (Anacardium occidentale, Anacardiaceae). To increase their chances of being spotted from the air by the colour-blind nocturnal creatures, bat fruits tend to be permanently attached to the mother plant and displayed in an exposed position outside the dense foliage of the tree canopy. Figs borne directly on the trunk and major branches rather than on young leafy shoots, and mangoes dangling from long stalks are considered specific bat-related adaptations that help increase visibility. Although variable in size and texture, bat-dispersed fruits are often large, weakly protected physically, and contain big seeds. Whereas ornithochorous fruits tend to be oily, chiropterochorous fruits win the affection of bats by being sweet, soft and watery. Apart from the sometimes unsavoury smell, the syndrome ascribed to bat fruits is also mouthwateringly attractive to humans. In fact, we owe the existence of many of our exotic favourites to the co-adaptive influence exerted by fruit bats over millions of years. Among these chiropterochorous delicacies are bananas (Musa spp., Musaceae), rose apples (Syzygium jambos, Myrtaceae), custard apples (Annona reticulata, A. squamosa, Annonaceae), jakfruit (Artocarpus heterophyllus, Moraceae), guavas (Psidium guajava, Myrtaceae), and passionfruits such as the purple granadilla (Passiflora edulis, Passifloraceae), sweet granadilla (Passiflora ligularis) and giant granadilla (Passiflora quadrangularis). Being such tasty, nutritious and easily digestible morsels, it is not surprising that bats have to share their fondness for many of these fruits with other animals, including birds and primates, as well as humans. Monkey fruits – the primate-dispersal syndrome Next to fruit bats, primates are the most important seed-dispersing mammals in tropical rainforests, even though their foraging behaviour is mostly destructive. Monkeys and apes devour everything they can identify as edible, including leaves, flowers, ripe and unripe fruits, and seeds, as well as insects, eggs, and even meat. Besides sharing a similar dietary preference with humans, they also possess human-like colour vision, a less strongly developed sense of smell, and hands with opposable thumbs that afford

English texts

them great dexterity. Despite the fact that primates eat all kinds of soft- and hard-skinned fruits that are primarily ornithochorous or chiropterochorous, a separate primate-dispersal syndrome has been identified. This includes the typical dull coloration and potentially unpleasant, heavy smell of mammaliochorous fruits, in combination with a hard outer husk that requires strength and skilful manipulation before the edible parts can be accessed. Examples of such armoured fruits eaten by primates include the monkey apple (Strychnos spinosa, Loganiaceae), mangosteen (Garcinia mangostana, Clusiaceae), cacao pods (Theobroma cacao, Malvaceae), baobab (Adansonia digitata, Malvaceae), and the famous (or rather infamous) durian (Durio zibethinus, Malvaceae). Monkey apple The monkey apple (also called kaffir orange or Natal orange) is native to tropical and subtropical Africa, where its leaves, roots and fruits are used medicinally. Numerous, physically weakly protected but poisonous, large, flat seeds embedded in an edible soft, juicy pulp occur inside the smooth, green to yellow, hard-shelled fruit (an amphisarcum). The fruits are the size of a small orange, and are eaten by monkeys and baboons as well as bush pigs and eland antelopes. Local people in Africa turn the emptied woody shells of the monkey apple into artefacts including decorative balls and musical instruments such as the marimba. The Queen of Fruits With its soft but very thick, dark purple, bitter-tasting outer husk with 5-10 flat seeds embedded in a juicy, snow-white to pinkish pulp inside, the mangosteen presents the typical features of the primate-dispersal syndrome.What appears to be an aril or a sarcotesta around the seeds is, in fact, the inner fruit wall (endocarp), which has wrapped itself around each seed and turned pulpy. Even though developmentally not part of the seeds, the pulp is tightly attached to them and difficult to remove, a strategy that aims at manipulating potential pulp thieves into swallowing the seeds. Although not related, the mango (Mangifera indica, Anacardiaceae) applies the same cunning ruse by mixing the long hairs that cover the surface of its single-seeded stones into the pulp. As predicted by the mangosteen’s appearance, monkeys love its fruits, as do humans. Praised for centuries as the Queen of Fruits, the mangosteen is one of the most delicious tropical fruits. It is enjoyed by people in its native south-east Asia and other tropical countries where it is cultivated. And now Europeans have learned to value it too, especially as it lacks the typical musty smell of many other tropical fruits. Unfortunately, the shelf-life of the tennis-ball-sized fruits is brief, only two or three days when fully ripe. If they are to reach Western supermarkets they have to be harvested while still unripe, which is good for business but bad for their taste. Whoever is fortunate enough to enjoy naturally ripened mangosteens straight from the tree will be delighted by the deliciously fruity smell and exquisite taste – described variously as a blend of pineapple and peaches or reminiscent of strawberries mixed with oranges. Queen Victoria heard about the legendary fruit and allegedly once offered a large reward to anyone who would bring her a mangosteen to taste. Cacao – food of the gods Monkeys are the main dispersers of the indehiscent pods (amphisarca) of the chocolate tree (Theobroma cacao, Malvaceae) in the Amazonian rainforest.The rich yellow- to orange-coloured fruits are protected by the thick, tough rind that is typical of primatedispersed fruits. Like the mangosteen, the inner edible part consists of a sweet, white, juicy pulp that surrounds the large seeds. However, unlike in Garcinia, the nutritious reward represents a true sarcotesta. Although monkeys avoid swallowing the soft, bitter-tasting seeds that rely on chemical rather than physical protection, they still disperse them. They remove the cohesive lump of up to fifty fleshy seeds from the fruit, and then take their bounty to a safe place in the canopy where they nibble off the luscious sarcotesta. The fact that cacao trees bear their fruits on the trunk and larger branches can be interpreted as an indicator of chiropterochory. However, although bats attack the fruits they are unable to break through the husk. A possible explanation for the caulicarpous position of the cacao pods could be their large size and weight. Theobroma cacao has its origin in the Amazon rainforest, but for millennia native peoples have cultivated and distributed the valuable tree throughout Central and South America. Its fruits are the source of chocolate, which was already an important commodity in pre-Columbian times. The emperor of the Aztecs, Montezuma II, is said to have taken no other drink than hot, frothy chocolate flavoured with vanilla and spices. The Spaniards shared the Aztecs’ fondness for chocolate and introduced it to Europe, where it quickly became a much-loved treat. Chocolate has lost nothing of its appeal today. Our admiration for this great delicacy is probably best reflected in the plant’s Latin name chosen by the famous Carl von Linné himself. He called it Theobroma, which means “food of the gods.” Cocoa, the main ingredient of chocolate, is obtained from the seeds of the cacao tree. The so-called cacao beans are first fermented, then crushed and ground into a powder from which the excess fat, the cocoa butter, is extracted. The resulting dry cocoa powder forms the basis of chocolate drinks. It is also the main ingredient of solid chocolate, which is prepared by mixing cocoa powder with additional cocoa butter, sugar and flavouring. Cocoa butter, an expensive vegetable fat, is also an ingredient in sweets, soap, cosmetics and ointments. Because of its low melting point it is also used as a base for suppositories. In addition to healthy antioxidants, several psychoactive chemicals have been identified in cocoa, which may well account for the legendary exhilarating powers of chocolate. However, recent research suggests that the concentrations of these chemicals are too low to have a significant effect. The most likely reason that chocolate makes us happy is simply the unique combination of taste, texture and aroma, which stimulates the release of endorphins in the brain, in the same way that other sweet foods do. Endorphins are the body’s own pleasure hormones: some alleviate pain while others evoke feelings of happiness, well-being and ecstasy. The baobab With their huge swollen trunks that store water to get them through dry periods, baobabs (Adansonia spp., Malvaceae) are the most iconic trees in the arid landscapes of Africa, Madagascar and Australia. Only eight species of baobabs are known. They all produce large, velvety-brown, indehiscent woody pods (amphisarca) filled with numerous seeds embedded in plenty of white, mealy pulp. The tasty pulp is nutritious and rich in vitamin C. It is either eaten as a sweet treat or used to prepare a refreshing drink evocative of the sour-fruity flavour of dried apples. The most famous species of all is the African baobab (Adansonia digitata). Mature trees boast enormous trunks that to early European travellers suggested great age and historic significance. However, they consist mostly of soft, water-storing tissue and are much younger than an English oak of comparable size. Its grotesque outline has not only gained the African baobab great cultural importance among the native people of that continent but also the name “upside-down tree.” In their natural environment, many smaller animals indulge in the soft inner part of the fruits once the hard shell has been broken. Intact ripe fruits are eaten predominantly by the baobab’s legitimate dispersers, which include monkeys, baboons and allegedly elephants, eland and impalas.

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Durian – the King of Fruits The south-east Asian genus Durio comprises 28 species, eight of which are edible. The economically most important species of durian (Malay for “thorny fruit”), Durio zibethinus, has been cultivated in south-east Asia for centuries. Its highly prized fruits can be the size of a football and weigh up to three kilograms. On the outside they are protected by a ferociously spiny, dull green to yellowish husk. When ripe, the fruits drop off the tree and split slightly from the apex down, along distinct preformed lines, revealing themselves morphologically as loculicidal capsules. At this stage the fruits also emit their infamously foul smell, resembling a blend of faeces, unwashed socks and rotten garlic. Understandably disliked by most uninitiated Europeans and banned from the Underground in Singapore, the durian is savoured by people all over Asia, who call it the King of Fruits. This apparently dubious admiration does not reflect a twisted sense of smell but fondness for the extraordinarily delicious taste of what lies inside the malodorous capsule. The edible part of the durian consists of several large, chestnut-brown seeds wrapped in a white or cream to golden-yellow funicular aril. As long as the fruits are immature, the arils are hard and unpalatable; but by the time they are shed from the trees, the hard funicular tissue has turned into a custard-like cream with the consistency and flavour of a tantalising mix of nuts, spices, bananas, vanilla and – bizarrely – onions. The famous nineteenth-century naturalist Alfred Russel Wallace once wrote of the durian, “Its consistence and flavour are indescribable. A rich butter-like custard highly flavoured with almonds gives the best general idea of it, but intermingled with it come wafts of flavour that call to mind cream-cheese, onion sauce, brown sherry and other incongruities.” The durian is a prime example of a fruit adapted to mammal-dispersal. Its weight and armour prevent smaller animals that are unable to swallow the seeds from becoming pulp thieves or seed predators. In its natural habitat only the largest, most charismatic animals of south-east Asia have the skill and strength to pull the capsules apart into their seed-bearing valves. If an orang-utan catches a whiff of the far-reaching odour, it will travel a long way through the rainforest to be the first to reach the treasured delicacy. But the orang-utan has to be quick. The tasty arils are equally irresistible to bears, tigers, civet cats, deer, and tapirs, as well as Asian rhinos and elephants. Although they are edible after boiling or roasting, the large seeds of the durian rely on poison rather than physical protection. Therefore, animals either discard the seeds (e.g. orang-utans) or swallow and defecate them intact. Perhaps coincidentally, giants such as rhinos and elephants share a taste for certain fruits with primates and other animals. However, there are fruits with traits that strongly suggest co-adaptation specifically to large-bodied mammals. Big fruits need big mouths – the megafaunal dispersal syndrome Overall, fruits adapted to dispersal by large mammals conform to the mammal-dispersal syndrome. However, they do display certain specializations that reflect their preference for large-bodied dispersers. In 1982, Daniel Janzen and Paul Martin summarized these particular traits as the megafaunal dispersal syndrome. Megafauna was defined to include all animals with a body weight of more than 100 pounds (45kg). The most obvious indicator of the megafaunal dispersal syndrome is large fruit size. Fleshy fruits have evolved to be eaten without seed loss by creatures that are able to fit them into their mouths whole rather than in pieces. Therefore, indehiscent, fleshy fruits that seem too large for dispersal by small mammals are likely candidates for the megafaunal dispersal syndrome. Their seeds are sometimes large, as in avocados (Persea americana, Lauraceae) and mangoes (Mangifera indica, Anacardiaceae), or small, as in papayas (Carica papaya, Caricaceae). In any case they are either physically protected against grinding molars by a thick, hard endocarp or seed coat (e.g. custard apples and their relatives, Annona spp., Annonaceae), or they are chemically protected by sharp- or bitter-tasting toxins that discourage mastication (avocado, papaya). The former is usually the case in hard-shelled fruits that require lengthy chewing (e.g. tamarinds, Tamarindus indica, Fabaceae), whereas the latter is typical of soft fruits that are easily squashed by pressing the tongue against the palate (e.g. papayas). Often, the germination of seeds of plants adapted to attract megafaunal dispersers is greatly enhanced after they have passed through the gut of an animal. When catering for large, terrestrial dispersers, the best way for trees to present their fruits is to drop them when they are ripe, or even shortly before. In habitats where ground-dwelling predators such as rodents pose a substantial threat, small megafaunadispersed trees often hang on to their fruits for several months. Africa’s large mammals and their fruits The biggest terrestrial animals alive today are the elephant, rhinoceros, and hippopotamus. It is therefore no coincidence that the megafaunal dispersal syndrome is best expressed in Africa and Asia where these animals still occur. Africa is especially rich in large herbivores who also include fruits in their diet. In fact, ruminants such as giraffes and antelopes, and non-ruminants such as elephants and rhinos are among the most important seed dispersers in the African savannah. The fruits of many legumes, most notably acacias (Acacia spp., a huge genus soon to be split into five separate genera), are specifically adapted to attract these animals. Usually at times when little grass is available, the trees produce large, indehiscent pods (camaras) weighing more than 50g, with a brown, leathery husk and a distinct smell that attracts even cattle. Since herbivores are colour-blind, the brown fruits are visually inconspicuous but rich in digestible carbohydrates and protein; they contain extremely hard, smooth seeds that can withstand the grinding of strong molars. The fruits can remain on the tree but are often dropped to the ground as soon as they are ripe to provide easy access for their large terrestrial dispersers. By eating and digesting the indehiscent fruits, the animals not only free the seeds from their envelope, they also kill any seed-eating insects (e.g. weevils, bruchids) that may have attacked the fruits prior to dispersal. Some legumes dispersed by elephants are known to be dependent on the biological pest control service provided by the beast’s gut. Without it, most seeds would fall prey to insect infestation. Seeds that have passed through the gut of an elephant also show much improved germination, a phenomenon that can be observed in many other endozoochorous fruits whether dispersed by birds or mammals. Digestive acids and enzymes remove perishable pulp, which would otherwise encourage fungal and bacterial infections and weaken the hard seed coats, making it easier for the embryo to protrude. In their native habitat, the African forest elephant (Loxodonta cyclotis) and the African bush elephant (Loxodonta africana) are both major terrestrial dispersers. The fruits of some plants are primarily or even exclusively dependent on these increasingly threatened species for their dispersal. Sausages that grow on trees In the dry savannahs and woodlands of tropical Africa there is a tree with very curious-looking diaspores. Known as the sausage tree, Kigelia africana (Bignoniaceae) dangles its large fruits from the canopy like giant sausages suspended from long, stout cords. Its strange fruits can reach 1m in length with a diameter of 18cm, and weigh 10kg. Their enormous size, greyish-brown colour and fibrous, cellulose-rich pulp indicate dispersal by very large herbivores with an ability to digest cellulose. The fruits are

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allegedly eaten by elephants and hippopotamuses, as well as bushpigs, porcupines, monkeys and baboons. Among this illustrious coterie of potential dispersers, African bush elephants are probably the most effective owing to their large home ranges and long gut-retention time.To date there are no detailed scientific investigations documenting the degree of dependency of Kigelia africana on elephant dispersal. However, there is one African tree that depends entirely on elephants for the dispersal of its fruits. It is called Balanites wilsoniana, a member of the bean caper or caltrop family (Zygophyllaceae). Fruits that only elephants like Balanites wilsoniana is a tall deciduous tree from the rainforests of Africa, ranging from Côte-d’Ivoire to Kenya. With a height of up to 40m and an extensive crown, the species forms part of the upper rainforest canopy. During the fruiting season the trees produce large, greenish-brown drupes approximately 9 x 6cm, which drop to the ground when ripe emitting an unpleasant, yeasty smell. After shedding, the drupes stay fresh for about a month, lying under the parent tree awaiting dispersal. With respect to the target disperser, the fruit does not have many options. The single-seeded kernel inside each drupe is 8.8 x 4.7cm, too large for most frugivores to be potential endozoochorous dispersers. In addition to the prohibitive size of their stones, the fruits also contain toxic chemicals that keep potential pulp thieves and seed predators at bay. Several scientific studies using indirect observation as well as camera traps have proved that the only animals that eat and disperse the fruits of Balanites wilsoniana are African forest elephants (Loxodonta cyclotis). Fruiting coincides with the summer dry season, when fresh leaves and grass are less abundant. It is then that the elephants actively seek out one clump of trees after another to savour the nutritious fruits, their pulp rich in fat and protein. Although a small percentage (3 per cent) of undispersed seeds also germinate, the seedlings have a very low survival rate (16 per cent); but after passing through an elephant’s gut, seed germination is not only accelerated but also vastly improved (55 per cent). Moreover, seedlings growing from dispersed seeds have a much higher chance of survival. Scatter-hoarding rodents also help to disperse a few Balanites wilsoniana seeds but their contribution is insignificant. Only forest elephants provide this rare tree with a highly effective dispersal service that guarantees the regeneration of existing populations and possibly also the establishment of new ones. The limited recruitment from undispersed seeds alone could not maintain populations at their present densities. When the elephants are gone The great reliance of Balanites wilsoniana on forest elephants for the dispersal of its seeds strongly suggests that the long-term survival of the species depends on the continued presence of these charismatic animals. Elephants and their extinct relatives have been part of Africa’s fauna for more than fifty million years. Over the past century, African elephant populations have been in rapid, continuous decline thanks to the destruction of their habitats, hunting, and other hardships imposed on these majestic animals by an ever-growing population of Homo sapiens. The disappearance of elephants from many habitats has left populations of Balanites wilsoniana without the vital services of their co-adapted disperser. There are several other plant species whose decline has been linked to the demise of elephants. The Liberian cherry (Sacoglottis gabonensis, Humiriaceae) and Irvingia gabonensis (Irvingiaceae), both West African trees, depend on elephants for the same reasons as Balanites wilsoniana. They produce drupes with stones so big that they can hardly pass through a pharynx smaller than that of an elephant. Interestingly, as in Balanites wilsoniana, their ripe fruits give off a yeasty aroma as they lie on the ground, suggesting that this specific olfactory signal, as well as fibrous pulp and large seeds (or stones), are indicative of elephant dispersal in general. Reflecting the million-year-long presence of elephants in the region, there are many more examples of elephant fruits with oversized seeds in tropical Africa. Among them are members of the Sapotaceae (Tieghemella heckelii, Baillonella toxisperma), Arecaceae (e.g. Borassus aethiopum, Phoenix reclinata), Klainedoxa gabonensis (Irvingiaceae), Panda oleosa (Pandaceae) and the African mammey apple (Mammea africana, Clusiaceae; a relative of the mangosteen). Field observations have shown that populations of African trees with elephant-dispersed fruits begin to decline within decades if they are deprived of their disperser. In view of the dwindling elephant populations, understanding the relationship between these plants and their mutualists is vital for their conservation. Elephants are not the only members of Africa’s megafauna that have great importance as seed dispersers during the course of evolution. At 40-65kg the aardvark may be a megafaunal lightweight, but this peculiar-looking mammal is literally the only chance of survival for the aardvark cucumber. The aardvark and its cucumber The aardvark cucumber or aardvark pumpkin (Cucumis humifructus), at home in the dry savannah regions of southern Africa, does something very unusual. It is the only member of the gourd family (Cucurbitaceae) that buries its fruits underground. As soon as the flowers have been pollinated, their stalks rapidly elongate, pushing the ovary down into the soil, where the fruit matures. This alone would not be exceptional but Cucumis humifructus appears to have developed a rather exclusive relationship with the enigmatic aardvark (Orycteropus afer, meaning “digging foot”). The aardvark cucumber is an annual plant that buries its knobbly, large (5cm), pale biscuit-coloured fruit to a depth of between 10 and 30cm. Carefully timed to coincide with the dry season, the aerial parts of the plant die and the fruits ripen. Aardvark cucumbers are equipped with a tough, water-resistant skin that enables them to stay intact in their underground hideaway for many months without rotting. They emit a scent that percolates through the soil. Only the aardvark (Afrikaans for “earth pig”) has the nose to detect the scent and claws powerful enough to dig up the fruits from the dry soil. Outside the fruiting season of Cucumis humifructus, the aardvark feeds exclusively on ants and termites. However, in the dry season, when a visit to one of the rare remaining waterholes becomes a perilous venture, the juicy fruits of the cucurbit provide the aardvark with a precious source of water. In return, the aardvark’s habit of burying its dung ensures that the seeds ingested intact with the juicy pulp are planted with a good dose of fertilizer. Whether the result of strict co-adaptation or an evolutionary cul-de-sac, by relying on a single animal species for the dispersal of its seeds, the aardvark cucumber has developed one of the least wasteful strategies of dispersal. However, this does not come without risk. If the aardvark becomes extinct, Cucumis humifructus will almost certainly meet the same fate. The aardvark cucumber and the few strictly elephant-dispersed fruits are clearly rare examples of extremely specialized fruit-frugivore relationships involving megafauna. A few more remarkable cases can be found outside Africa. Mallotus nudiflorus and the Indian rhinoceros Mallotus nudiflorus (formerly Trewia nudiflora, Euphorbiaceae) is a tall deciduous tree commonly found in the riverine forests of India, Nepal and southern China. Its large, hard, dull-coloured fruits are unattractive to most frugivores in the area, including

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

monkeys, bats and birds. To solve the riddle of the natural disperser of the fruits of Mallotus nudiflorus, two zoologists, Eric Dinerstein and Chris Wemmer, undertook a detailed scientific study. Their results, published in 1988, demonstrated that the only animal with a taste for the bitter drupes is the Indian rhinoceros (Rhinoceros unicornis). Mallotus nudiflorus drops its fruits during the rainy monsoon season (June-October) when they become the preferred food of the Indian rhinoceros. A shade-intolerant tree, Mallotus nudiflorus greatly benefits from the rhinoceros’s custom of defecating in habitual latrine sites. For the latter the animal mostly chooses open grassland, where plenty of light and a generous helping of nutritious dung guarantee rapid germination and seedling growth straight from the dung piles. Uningested fruits usually rot underneath the parent tree; even if their seeds germinate, their prospects of survival in the shadow of the forest canopy are slim. Therefore, the distribution, regeneration and maintenance of Mallotus nudiflorus populations are almost entirely attributable to the activity of a single animal species.The vital, exclusive service provided by the Indian rhinoceros proves once more the significance of megafaunal dispersal. The nitre bush and emus The nitre or Dillon bush (Nitraria billardierei, Nitrariaceae) is a salt-tolerant shrub from Australia. It grows on saline soils and so the pulp of the small, red or yellow drupes is rich in salt. The edible fruits, which taste like salty grapes, were bush tucker of the Aborigines. Emus (Dromaius novaehollandiae) are reportedly the primary dispersers of the nitre bush. Mammals also eat the fruits but passage through the gut of the flightless emus has by far the most beneficial influence on the germination of the seeds. Galápagos tomatoes and giant tortoises The Galápagos Islands are home to two endemic species of tomato, Solanum cheesmaniae and Solanum galapagense. A study in the 1960s, when both taxa were treated as a single species, found that the seeds of these Galápagos tomatoes are subjected to indefinite physical dormancy owing to an extremely thick seed coat that prevents the seeds from germinating. Although various animals eat the berries, the seeds only germinate after passage through the gut of a giant tortoise (Geochelone elephantopus), a journey that can take between one and three weeks. Only exposing the seeds to a strong solution of sodium hypochlorite, which erodes the seed coat, could simulate a comparable improvement in germination. The study therefore concluded that the giant tortoise might be an important partner of the Galápagos tomatoes, both for breaking the dormancy of their seeds and for seed dispersal. More inseparable couples Even on a global scale, there are less than a handful of further examples where a plant species is known to depend on a single animal species, whether large or small, for the dispersal of its seeds. The Brazil nut (Bertholletia excelsa, Lecythidaceae) and the agouti (Dasyprocta agouti) from South America were mentioned earlier. Coincidentally, another remarkable case of obligate mutualism was recently reported from South America. The odd couple consists of a peculiar mistletoe and an even more peculiar mammal. The majority of mistletoes are aerial hemiparasites on the branches of trees. Taxonomically they belong to the order Santalales where they are distributed across three families, Santalaceae (including Viscaceae), Loranthaceae and Misodendraceae. If mistletoes rely on animal dispersal – and most of them do – they are exclusively ornithochorous. At least, that was the general view until one very unusual exception was described in the December 2000 issue of the highly regarded scientific journal Nature. In the temperate forests of southern Argentina’s Lake District, scientists discovered that the green fruits of the loranthaceous mistletoe Tristerix corymbosus are distributed solely by an endemic nocturnal marsupial called Dromiciops australis. Hardly bigger than a mouse, Dromiciops australis not only helps to disperse the mistletoe’s seeds, passage through the tiny frugivore’s gut has also proved critical for seed germination. Whereas seeds cleaned by hand failed to sprout, over 90 per cent of seeds collected from the marsupial’s faeces germinated. Interestingly, Dromiciops australis is the only living representative of the family Microbiotheridae, a marsupial lineage whose origin is presumed to date back to the time of the southern supercontinent called Gondwana that formed some 500 million years ago and started to break up again some 165 million years ago. Tristerix is considered to be one of the most primitive extant genera in the Loranthaceae, a family that dates back to the middle of the Cretaceous period (14265 million years ago). The combination of two such antediluvian partners is unlikely to be coincidental. The close mutualism between Dromiciops australis and Tristerix corymbosus rather represents the primitive remains of a once prosperous co-adaptational relationship between marsupials and loranthaceous mistletoes. Considering that the bird lineages involved in the dispersal of loranthaceous seeds originated only some 20-25 million years ago, the ancestors of Dromiciops australis could have been dispersing mistletoe seeds for many millions of years before birds took over. Till death do us part As described earlier, co-evolution between fleshy fruits and frugivores has always been diffuse and consequently prevented development of strict one-to-one, fruit-animal mutualisms. Therefore, all cases in which a plant species has come to depend on a single animal species for fruit dispersal are almost certainly remnants of formerly more diverse partnerships involving not just one but several, now extinct, species of animal dispersers. Naturally, this brink scenario raises the question as to what would happen if the last remaining disperser species of a plant also became extinct. In extreme cases such as Cucumis humifructus, whose underground fruits make it impossible for undispersed seeds to establish a new plant, extinction of the aardvark would most probably also mean the end of the aardvark cucumber. However, would other animal-dependent plant species with less complicated reproductive biologies have a better chance of survival if they lost all their natural dispersers? The dodo and the tambalocoque – a textbook fairy tale On the island of Mauritius in the western Indian Ocean grows a rare endemic tree called tambalocoque. With reputedly only thirteen mature trees left in 1973, the tambalocoque, a member of the sapote family (Sapotaceae), was considered a doomed species. In 1977, local folklore and the woeful state of the rare tree inspired Stanley Temple to hypothesize that the extinction of the dodo (Raphus cucculatus) in the seventeenth century was to blame for the demise of the tambalocoque, botanically Sideroxylon grandiflorum (formerly Calvaria major). The dodo was one of many odd flightless birds known only from Mauritius and adjacent islands. Its long isolation on these predatorless islands, led the unsuspicious bird to lose not only the ability to fly but also to defend itself. Its name derived from the Dutch word dodoor (sluggard), indicating that at a weight of up to 23kg the stocky bird was hardly able to flee, making it an easy prey for hungry (and bored) sailors. Slow, and unprepared for predators, the dodo had to watch its eggs being eaten by non-native animals such as cats, rats and pigs. Before its final extinction, which has been dated to the year 1690, the dodo allegedly ate the fruits of the tambalocoque tree as part of its diet. The green drupes, 5cm long, consist of an extremely hard stone covered by a thin (5mm) layer of a tenacious, fleshy pulp. Mauritian folklore claimed that the dodo was the sole disperser of the

English texts

tambalocoque fruits, whose seeds were able to germinate only after the stones had passed through the gut of a dodo. In an attempt to turn folklore into science, Temple carried out a simple experiment during which he force-fed thirteen tambalocoque stones to turkeys. Of ten seeds that remained intact, three germinated. From a scientific viewpoint, small sample size and absence of a control (undigested stones) should have rendered his results meaningless. Nevertheless, Temple proposed a co-evolved obligate mutualism between the dodo and the tambalocoque tree and argued that the tree’s endocarps had to undergo abrasive treatment in the gizzard of a dodo before the seeds could germinate. Probably because it involved the famous dodo,Temple managed to publish his intriguing but flawed hypothesis in one of the world’s most prestigious scientific journals, ensuring that it became a standard example of an obligate fruit-frugivore mutualism quoted in numerous textbooks. Before and after Temple’s bold claims, others have reported the germination of seeds from unabraded tambalocoque stones, as well as the occurrence of a number of younger trees in the wild. The latter indicates that at least some dispersal must still take place, perhaps by introduced animals. Without removal of the fleshy mesocarp, bacterial and fungal infections attracted by the rotting pulp reliably destroy the tambalocoque seeds, a vulnerability not restricted to Sideroxylon grandiflorum. The importance of thorough pulp removal for successful seed germination has been demonstrated for many fleshy-fruited species. Assuming that the dodo did eat the fruits of the tambalocoque, its extremely strong gizzard could have destroyed most of the stones it swallowed. Little is known about the dodo’s diet, and it might well have been a destructive granivore rather than a helpful frugivore. Besides, there are other extinct animals such as large-billed parrots (Lophopsittacus mauritianus) and giant tortoises (Geochelone sp.) that could have been important dispersers of the tambalocoque. Although nowadays generally rejected as unsubstantiated, Temple’s theory can never be entirely disproved owing to the permanent absence of the dodo and many other extraordinary Mauritian endemics that shared its deplorable fate. Temple might have chosen a bad example with the dodo and the tambalocoque tree. However, his core contention, namely that the tree is in decline because it has lost its natural dispersers, seems compelling in the face of the mass extinction that has devastated the native Mauritian fauna. Ever since, the frightening idea that the decline of a plant species could be linked to the total extinction of an animal has generated much debate. Today, more than ever, we are aware of the human-induced extinction crisis brought about by an exponentially growing world population. The speed of human expansion is rivalled only by the pace at which natural habitats vanish, the atmosphere is polluted, and resources are overexploited, to name but a few of the side effects accompanying the Earth’s growing overpopulation by Homo sapiens sapiens. We should therefore not be surprised if the general scenario depicted by Temple applies to an increasing number of plants and their animal mutualists. Large mammals are particularly vulnerable to human disturbance on account of their long generation time and high demand for food, which requires a large home territory and entails a low population density. As a consequence, in any given habitat both species diversity and abundance of animals drop with increasing body size. Therefore, plants co-adapted to megafauna have a limited chance to substitute the loss of an important disperser species, as demonstrated by elephant-dispersed trees in Africa. Anachronistic fruits Evolution is a slow process. Depending on their degree of complexity, the development of co-adaptational traits in response to a specific guild of dispersers has taken between hundreds of thousands and many millions of years. If key animal dispersers become extinct, they may be followed shortly afterwards by their green dependents. If a plant manages to survive somehow without its animal mutualists, it will still keep expressing the co-adaptive traits that once made their ancient pact such a success. In fact, owing to the sluggishness of evolutionary response, this anachronistic behaviour is bound to persist for a long time. In 1982 the ecologists Daniel Janzen and Paul Martin proposed a theory that could explain why certain endozoochorous fruits in the New World have no apparent natural dispersers. Sounding more like a botanical version of Sir Arthur Conan Doyle’s The Lost World, Janzen and Martin hypothesized that many species of American trees produce fruits that are adapted to dispersal by the long-lost beasts of the Ice Age. Until 13,000 years ago, towards the end of the Pleistocene epoch (1.8 million to 11,550 years ago) when the last Ice Age drew to a close, North America boasted a megafauna far richer than Africa’s today. The ancient menagerie of potential megafaunal seed dispersers featured several species of native wild horses, camels and tapirs alongside fantastic creatures such as gomphotheres (four-tusked elephant-like creatures), mastodons and woolly mammoths weighing up to ten tons, giant ground sloths, the largest the size of a modern elephant, glyptodonts, giant armadillo-relatives the size of a small car, giant short-faced bears nearly twice the size of a grizzly, giant bisons, giant peccaries, giant beavers and giant tortoises. By the end of the last Ice Age, these great beasts had inhabited the whole of the Western Hemisphere for much of the Caenozoic era, which spans the last 65 million years until the present. The Caenozoic began with the demise of the dinosaurs at the Cretaceous-Tertiary boundary. The so-called K-T (Cretaceous-Tertiary) event, which most probably involved a large comet colliding with the Earth, caused the extinction of 70 per cent of all species on the planet, including the dinosaurs and most other large land animals. This catastrophe opened up the opportunity for mammals to radiate from small, rather nondescript forms into a hugely diverse group of animals, conquering land, air and sea, making the Caenozoic era the Age of Mammals. Despite their phenomenal success that lasted for many million years, three quarters of all the species and individuals of the Pleistocene megafauna in the New World died out around 13,000 years ago within a period of just a thousand years, not even the blink of an eye geologically. All the great megaherbivores exceeding 1,000kg in weight and their exceptionally large predators such as the giant short-faced bear (Arctodus simus), the American lion (Panthera leo atrox) and at least two species of American cheetahs (Miracinonyx inexpectatus, M. trumani), several species of sabre-toothed cats, including the sabre-toothed tiger (Smilodon), and dire wolves (Canis dirus), all disappeared. The sudden extinction of the American megafauna must have left many co-adapted plants without their dispersers. Today, we are faced with many New World plants whose puzzling fruit and seed traits can be explained only in the light of the extinct Pleistocene megafauna. Somehow they managed to survive without their dispersal partners with whom they shared the same habitat for millions of years. In the short time that has passed since the extinction of the big beasts, these plants have not yet developed an extensive response to the absence of their dispersers. Janzen and Martin’s comparison of New World fruits that they suspected were anachronistic with fruits that “look, feel and taste like those eaten by large seed-dispersing mammals in Africa” led them to define the general “megafaunal dispersal syndrome.” According to their hypothesis, anachronistic fruits qualify for the megafaunal dispersal syndrome, while at the same time certain ecological indicators suggest that their dispersal partners are missing. The most obvious signs are fruits rotting underneath the parent tree or inefficient dispersal by extant animals such as small rodents for which the fruits seem overbuilt. The feeding of introduced livestock on fruits that would otherwise remain uneaten is also considered a sign of anachronism, horses and cattle apparently filling the gap left by mastodons and others. Plants with anachronistic fruits that are left to be dispersed solely by gravity (including flowing water) have a patchy or restricted distribution that is often limited to floodplains. The most likely candidates for megafaunal dispersal are members of the legume family (Fabaceae), which produce large, tough-rinded, indehiscent, pulp-filled pods (camaras) with hard seeds, similar to their relatives in Africa that have adapted to

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elephants and antelopes (e.g. Acacia spp.). Among these American anachronists are honey locust (Gleditsia triacanthos), mesquite (Prosopis spp.), Kentucky coffee (Gymnocladus dioica), guanacaste (Enterolobium cyclocarpum), horse cassia (Cassia grandis) and stinking toe tree (Hymenaea courbaril). Today’s native fauna largely ignores their indehiscent sugary pods but many of them, especially those of mesquite and honey locust, attract the tastebuds of introduced horses and cattle. Only the fruits of the Kentucky coffee (up to 25cm long and 5cm wide), though rich in a dark greenish, sweet pulp, are poisonous to livestock. Occasionally eaten by scatterhoarding rodents who facilitate limited dispersal, the seeds of the Kentucky coffee were once used by European settlers in Kentucky to prepare a coffee substitute, hence its name.Very similar to those of the Kentucky coffee are the chunky pods of Hymenaea courbaril, a tall tropical hardwood tree from Central and South America and the Antilles. Edible but endowed with a particularly pungent mammal smell, the fruits are responsible for the stinking toe tree’s unflattering name. Inside the 15cm long and 8cm wide, slightly flattened, reddish brown camaras are three to four large black seeds embedded in a dry, fibrous brown powder. The strange pulp has a sweet, date-like flavour and is sometimes used to prepare drinks. Typical of anachronistic fruits, the ripe pods drop on the forest floor where the vast majority of them remain unopened. Feral pigs, agoutis and pacas (medium-sized rodents) are the only animals that manage to gnaw open a few pods to access the pulp. As the seeds are very large (3.5 x 2.5cm) and hard as stone they are usually discarded in situ. If accidentally swallowed, the seeds would pass through the animals unharmed and could be dispersed some distance from the parent plant. Still, most fruits remain untouched and eventually fall prey to fungi and bacteria. However, in north-eastern Brazil, in the arid areas of caatinga vegetation that are exposed to long periods of drought interspersed with irregular storms and associated flash floods, fruits of Hymenaea courbaril sometimes pile up underneath the trees for a number of years. When the rains come the buoyant hard-shelled pods get carried along in the fast-flowing, but temporary rivers. As the floodwaters subside, the fruits are deposited on the river banks where it is likely that at least some seeds will germinate, thus effecting dispersal.6 Janzen and Martin’s list of presumed New World anachronisms is long and includes not only legumes but many plants from a wide variety of families that appear to have evolved the size, colour, odour and texture of their fruits through coadaptational interaction with ancient big mammals. Among them are popular subtropical and tropical fruits such as persimmon (Diospyros spp., Ebenaceae), bullock’s heart (Annona reticulata, Annonaceae), hog plum (Spondias mombin, Anacardiaceae), genipap (Genipa americana, Rubiaceae) and sapodilla (Manilkara zapota, Sapotaceae). Less palatable anachronistic suspects include the tropical calabash tree (Crescentia cujete, Bignoniaceae) and its relative the jicaro (Crescentia alata), together with two oddities from temperate North America, the pawpaw (Asimina triloba, Annonaceae) and the osage orange (Maclura pomifera, Moraceae). Size no longer matters With its grotesquely oversized and formidably armoured fruits, the calabash tree would seem out of place in its native Central America, were it not meant to feed only the largest mouths of the Pleistocene. As if anticipating the heavy weight of the fruit, the pale, cabbage-scented, bat-pollinated flowers are borne directly on the trunk and major branches. Once fertilized, the ovary grows into a huge, woody globe – first green and then yellowish – up to 30cm in diameter. Inside, the fruit (an amphisarcum) contains a large number of small seeds embedded in a white, floury pulp. The fruits of the calabash tree have several uses. Ground and mixed with water, fresh calabash seeds yield a sweet refreshing drink. The pulp is applied as a medicine to treat asthma, diarrhoea, stomach-ache, bronchitis and colds. Once emptied, the very hard shells are turned into containers for water, salt and tortillas, as well as musical instruments and other handicrafts. According to Christopher Columbus, native Americans used the hollowed-out fruits to camouflage their heads while swimming in the hunt for waterfowl, allowing them to pull individual birds under water without upsetting the rest of the flock. The jicaro is a close relative of the calabash tree, with similar but much smaller fruits 6-15cm in diameter. The small shrubby tree is common in dry, grassy habitats of the Pacific side of Central America. Like the calabash, the woody fruits of the jicaro each contain several hundred seeds embedded in a slippery, fibrous pulp. Initially astringent and pale in colour, the pulp turns into a slimy black mass with a penetrating foetid aroma typical of many mammal-dispersed fruits. Despite its repulsive smell, the pulp tastes quite sweet and is perfectly palatable to humans. Modern introduced horses (Equus caballus) avidly consume the ripe pulp, which they swallow only after chewing it slightly, leaving most seeds intact. In the absence of horses the fruits simply rot on the ground in the rainy season, giving the seeds no chance to germinate. The fact that range horses are the sole dispersers of the jicaro fruits led Janzen to assume that these animals filled the gap left by extinct Pleistocene horses. The largest fruit of America The pawpaw is North America’s largest native edible fruit. A member of the Annonaceae family, Asimina triloba possesses an apocarpous gynoecium consisting of seven to ten free carpels. Hence, each flower produces not just one berry but a whole cluster of up to (but usually less than) ten soft-skinned berrylets (baccetum).The individual fruitlets are 7-15cm long and weigh between 150 and 450g. Since they look a bit like plump green bananas, pawpaws are sometimes called poor man’s bananas. Embedded in the fragrant, yellow, custard-like pulp are 10-14 large, dark brown or black seeds, 15-25mm in diameter, arranged in two rows. With the rich, complex flavour of a tropical fruit reminiscent of a blend of banana, pineapple, mango and custard, the pawpaw is unique among temperate fruits. Although a delicacy, ripe pawpaws have a shelf life of just two or three days, which rules them out from being put on sale in the supermarket chains. The seeds of Asimina triloba are too large to fit the gape of any native bird but the faeces of racoons (Procyon lotor), red foxes (Vulpes vulpes) and opossums (Didelphis virginiana) were allegedly found to contain intact viable seeds. Nevertheless, the pawpaw’s large size, the fact that it drops off the tree as soon as it is ripe, its rarity in the wild, and the occurrence of wild pawpaw trees in floodplains (indicating haphazard dispersal through flowing water only), can together be interpreted as indicators of anachronism. Although an individual tree is relatively short-lived (25-50 years), the pawpaw continuously produces new stems from root suckers. Over time, a single pawpaw tree can give rise to a huge clonal patch of trees that can persist for hundreds if not thousands of years. The pawpaw thus ensures not only extreme longevity, but also the capacity to produce sufficient fruit in one site to cater for the large appetites of big Ice Age mammals. Osage orange The fruits of the osage orange (Maclura pomifera) are another North American curiosity. Bright green, knobbly balls the size of an orange or grapefruit, they look a bit like miniature breadfruits, which, in fact, they are. Like Artocarpus altilis, Maclura pomifera is a member of the mulberry family (Moraceae). Female trees produce spherical inflorescences that grow into compound fruits that are morphologically very similar to breadfruits. However, unlike a breadfruit, the four decussate tepals forming the fleshy perigone of the individual female flowers are still separate, as in a mulberry. In the peculiar brain-like surface pattern of an osage orange, a female flower is therefore not represented by a single round bump but by four crosswise ridges.

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By the time the Europeans arrived in America, Maclura pomifera was restricted to a few river valleys in eastern Texas, Oklahoma and Arkansas, an area that approximately corresponds to the home territory of the Osage people.To native Americans, the trees were valuable for their wood, which is unsurpassed anywhere in the world for making bows. European explorers reported that native people would travel many hundred miles in the quest for the long-lived trees. Osage orange heartwood is also of superior hardness, extremely resistant to decay, and immune to termites. In the nineteenth century, it yielded valuable timber for railway sleepers, fence posts, and the hubs and rims of wagon wheels. Nowadays, osage orange trees are widely cultivated ornamentals, both in the United States and elsewhere. The trees drop all their large fruits within a couple of days in autumn, a typical sign of mammal dispersal. Whilst lying on the ground waiting to be eaten, the bright green balls emit a pleasant fragrance similar to air freshener. However, the pleasant smell is somewhat deceiving. The fibrous flesh has the consistency of a raw potato, is mildly poisonous, and not very palatable. Unsurprisingly, neither man nor beast is tempted to accept the osage orange’s gift in exchange for the dispersal of its seeds. Although the Carolina parakeet (Conuropsis carolinensis), the only parrot species native to the eastern United States, is said to have eaten the fruits, it was probably more interested in the seeds than the pulp. Unfortunately, whether or not any seeds passed through its beak and gut intact will never be proved, since the last representative of the species died in Cincinnati Zoo in 1918. Other anecdotal evidence claims that horses, fox squirrels, opossums and possibly also racoons and foxes occasionally eat the pulp. Even if these claims are true, most osage oranges are left to rot on the ground and seed dispersal seems to be rare and serendipitous. The circumstantial evidence renders the possibility highly unlikely that any of these animals are the co-adapted primary dispersers of Maclura pomifera. A more plausible explanation is that the fruits evolved to repel all animals except some extinct members of the Pleistocene megafauna, perhaps giant ground sloths, mammoths, mastodons or native horses. How can it be true? Ever since Dan Janzen and Paul Martin published their fantastic-sounding megafaunal dispersal theory involving extinct Pleistocene megafauna they have encountered both support and criticism. It is true that when scientific rigour is applied, their hypothesis seems based on precarious ecological extrapolations and assumptions supported by little direct evidence. The biggest question is how the presumed anachronistic species managed to survive without their dispersers for more than ten thousand years. A long generation time, limited and fortuitous dispersal by pulp thieves, seed predators and surface water movements, as well as usefulness to humans, could be the reasons that allowed extreme anachronists their reduced but continued existence. Milder cases of anachronism are still dispersed by living mammals and birds, a circumstance that has been used as an argument against Janzen and Martin’s theory. However, it would be natural that many of the gaps left by the ancient megafaunal dispersers would be filled by smaller frugivores, for which the fruits seem overbuilt. In the absence of their much larger competitors, monkeys, bats and others may opportunistically feed on such fruits. Often, though, they eat only the pulp or the arils of large fruits without swallowing the seeds. Being both intelligent and dexterous, primates are particularly known for exploiting all kinds of fruits, irrespective of whether they are primarily ornithochorous or mammaliochorous. For example, tamarinds (Tamarindus indica, Fabaceae) with their hard outer shell containing a nutritious pulp and extremely hard seeds are typical megafauna fruits. In Africa ruminants mainly disperse tamarinds, whereas in less megafauna-rich south-east Asia, monkeys have become important dispersers. In Madagascar, five big-seeded tree species seem to be critically dependent on dispersal by the red-collared lemur (Eulemur fulvus collaris). However, what appears to be a case of tight co-evolution is in fact the consequence of the extinction of larger frugivorous birds and lemurs that were probably the primary dispersers of these fruits. The fact that trees with anachronistic fruits often produce crops that vastly exceed the appetite of small mammal-dispersers is yet another indication that they evolved to attract much bigger creatures. Another argument questions the very existence of a megafaunal dispersal syndrome. Since large herbivores mostly live on general plant matter rather than concentrating on fruits, some people find it hard to accept that a specific megafaunal dispersal syndrome could have evolved. The scientifically proven decline of elephant-dispersed African trees that followed the disappearance of their disperser should put sceptic minds at rest. One more question should be asked, though. What caused the American megafauna to become extinct within just a thousand years? Where have all the mammoths gone? Various theories have been forged as to why the Age of Great Mammals ended in North America about 13,000 years ago. Some suggest that diseases are to blame. Others believe that climatic changes are the primary reason. One possibility is that the furry animals, adapted to thousands of years of cold, could not handle the warmer temperatures of the Holocene, the time period that followed the Pleistocene from some 11,500 years ago to today. More mysteriously, the warming at the end of the Pleistocene that brought the last Ice Age to an end was interrupted by a sudden reversal of temperatures that briefly threw the earth back into a bitterly cold climate. This short, 1300 year period of cooling, scientifically referred to as the Younger Dryas, or more graphically the Big Freeze, began some 12,700 years ago and took many animals by surprise. A generally accepted theory is that meltwater running off the northern ice cap created a vast freshwater lake in the centre of North America. When a natural dam eventually broke, Lake Agassiz emptied into the North Atlantic, where it interrupted the Gulf Stream, the ocean current that carries warm water from the tropical south to northern latitudes. As Lake Agassiz drained away, the Gulf Stream slowly went back to normal and the Younger Dryas ended. More recently, scientists have found evidence to suggest that it was the impact of a comet or asteroid that caused the abrupt onset of the Younger Dryas cooling. Dubbed the Younger Dryas impact event, the extraterrestrial assault supposedly occurred 12,900 years ago in the area of the Great Lakes of North America. The shockwave and thermal pulse would have caused a flood of meltwater that had the same effect as the emptying of Lake Agassiz. In the comet’s aftermath, the swift change of climate and other impact-related effects are assumed to have wiped out the magnificent Pleistocene megafauna. Much earlier, in the 1960s, Paul Martin had proposed another – highly controversial – theory that explained why all the big mammals of North America vanished so suddenly. When considering the Age of Great Mammals on a global scale, it turns out that the New World is not the only place to have experienced the loss of its megafauna. Australia was once home to giant marsupials, including 2-3m tall kangaroos (Procoptodon goliath), tapir-like creatures (Palorchestes azael) and the largest marsupial known to exist, a two-ton, hippopotamus-sized relative of the wombat, Diprotodon optatum. There was also a giant, two-ton carnivorous lizard (Megalania prisca). Other “mythical creatures” from downunder include the mihirungs, flightless birds of the now extinct family Dromornithidae whose closest living relatives are goose-like birds. During the Tertiary, the uniquely Australian mihirungs were the dominant frugivores and browsers on the continent. Among these “gigantic geese” were the largest birds that ever lived, such as the 3m tall, 500kg Stirton’s Thunder Bird (Dromornis stirtoni) and the smaller but still massive Bullockornis planei, nicknamed Demon Duck of Doom for its suspected carnivorous inclinations. Although exact dates for their extinctions are

Frutos. Irresistibles, incomestibles, increíbles

missing, Australia lost 94 per cent of its large animals sometime during the Pleistocene, around 30,000-50,000 years ago. Today, many plants in Australia’s Northern Territory show evidence of anachronism.Their apparently ornitho-chorous fruits bear a single, very large and extremely hard seed or stone covered by a thin fleshy pulp (e.g. Pleiogynium timoriense, Owenia reticulata). The fact that these fruits are often borne at a low height on the trees and that they accumulate on the ground where they are left to rot or succumb to insect infestation suggests that their co-adapted dispersers were among the extinct dromornithid birds, of which the last ones died out between 50,000 and 35,000 years ago. In temperate Eurasia, Pleistocene megafauna, which included the straighttusked elephant (Elephas antiquus), woolly mammoth (Mammuthus primigenius) and woolly rhinoceros (Coelodonta antiquitatis), disappeared gradually between 50,000 and 12,000 years ago, with one remarkable exception. As melting glaciers caused sea levels to rise, a population of mammoths became isolated on the piece of Siberia that is now Wrangel Island.Typical of island populations faced with limited resources, the stranded mammoths gradually evolved into a dwarf form. Out of harm’s way, the Wrangel Island mammoths managed to outlive their mainland cousins by more than 7,000 years, until humans arrived. The last surviving dwarf mammoths died only 3,700 years ago, 850 years after the Egyptians built the great pyramid of Giza. More recent extinction events hit Madagascar. Within the last 2,000 years the island has lost its largest lemurs, two native species of hippopotamus, and all eight known species of the famous elephant birds (Aepyornis spp., Mullerornis spp.). Likewise, New Zealand was once home to ostrich-like ratites, 11 species of moas including 2-4 species of giant moa (Dinornis), which stood 3.6m tall and weighed up to 300kg. All died out as recently as 1200-1600 AD. The compact divaricate growth pattern of many New Zealand plants is considered an anachronism that once evolved as a defence against browsing moas. When Paul Martin analysed the dates of numerous megafaunal extinction events that took place worldwide he found that they roughly coincided with the first arrival of humans in the respective areas. Ever since humans radiated out of Africa and Eurasia, their appearance on new continents and islands seems to have been inevitably followed by a mass exodus of large-bodied animal species. The most recent major event of this kind took place 13,000 years ago in North America, shortly after melting ice sheets allowed the first humans to cross the land bridge between Siberia and Alaska. Martin’s overkill hypothesis, nicknamed Blitzkrieg theory, proposes that humans blindly hunted the big beasts out of existence. For hunting stone-age cultures, large animals were the easiest to track. Although attacking them was risky, they provided the most food for the least effort and brought prestige to whoever managed to slay them. Little has changed today as the trophy collections of passionate hunters confirm. The only places on our planet where the Age of Great Mammals has not yet come to an end are Africa and parts of tropical Asia. Famous for its wildlife, Africa boasts an astonishingly diverse megafauna that still includes five species of megaherbivores with a body weight of more than a ton: elephant, giraffe, hippopotamus and two species of rhinoceros.Their survival is a paradox. Africa is the cradle of mankind; people have existed there longer than anywhere else in the world. It should therefore have been the first continent to lose its megafauna. However, it is precisely the long period during which Africa’s big mammals lived alongside humans that allowed them to adapt to our increasingly sophisticated hunting skills. For African wildlife, hominids have always been just another carnivorous predator. In principle, the same applies to megafauna in Asia where hominids are known to have been present for nearly two million years. Anywhere else in the world where humans turned up suddenly, their technically advanced predatory lifestyle took the unsuspecting animals by surprise, leaving them no time to adapt. This is especially true of island faunas, as the fate of the famously fearless dodo tragically demonstrates. Statistically, it is almost impossible that the simultaneous appearance of humans and widespread extinction of large animals in an area could be coincidental in all the cases listed above (and many others not mentioned). Multiple Ice Ages came and went but only the end of the last one was marked by a mass extinction. If climate change rather than humans were to blame, the Wrangel Island mammoths would not have survived for thousands of years after the last Ice Age ended. Moreover, other megafaunal extinctions such as those of Australia, Madagascar, the Mascarene Islands and New Zealand, cannot be linked to drastic climate changes. The giant moa and some other species were undoubtedly hunted to extinction. However, in Pleistocene North America, millions of giant animals disappeared so rapidly that human hunting alone could not have been the only cause. Humans and their domestic animals such as dogs could have introduced diseases to which the New World megafauna had no previous exposure and therefore no resistance. The same happened to native Americans when European explorers brought them smallpox, measles, whooping cough, cholera, typhoid, bubonic plague, hepatitis, and other new diseases; the population of Mexico, for example, shrank from an estimated 25 million to just one million within a century. Nevertheless, disease and the impact of an asteroid may merely have accelerated rather than caused the demise of mastodons, mammoths, ground sloths and the rest of the North American heavyweight menagerie. It might have taken a little longer, but eventually, hand axes, spear points and cleavers made of stone would undoubtedly have achieved the same result. As a logical consequence, the extinction of the Pleistocene megafauna must have left many plants without their most effective dispersal agents. Unfortunately, because of the permanent disappearance of the animals in question, co-adaptation of extant plants to Pleistocene dispersers remains even harder to prove than the causes of current climate change. Little research into anachronistic fruits has been done in the New World. In temperate Eurasia very few of the original mammalian dispersers survive. Many edible fruits have been introduced and cultivated for millennia, which makes it difficult to reconstruct their original coevolutionary ties. Apples, quinces, medlars, peaches and pears probably evolved as mammal fruits. Even less is known about the natural dispersers of oversized fruits in tropical Asia such as breadfruit, jakfruit and the bowling-ball-sized amphisarca of the enigmatic parasite Rafflesia. With their hard outer rind, oily pulp and smell of rotten coconut, Rafflesia fruits seem perfectly adapted to the Asian elephant (Elephas maximus) that once lived in the same rainforests. How much more evidence is needed to prove the reality of anachronistic fruits? Today more than ever, we are aware of the unprecedented speed at which an exponentially growing human population drives both animals and plants into extinction. Taking the slow pace of evolution into account, the existence of plants waiting for a disperser that will never come is merely an inevitable consequence of our disrespect for all other living beings on Earth.

English texts

THE MILLENNIUM SEED BANK PROJECT A FRUITFUL PARTNERSHIP FOR SURVIVAL

The first animals to disappear, as we continue to decimate natural habitats on a catastrophically short timescale, are mammals and birds. With the extinction of these animals, many plants lose their dispersers with serious consequences for their survival. This problem is exacerbated by a fast changing climate. Global warming causes the preferred climatic range of plants and animals to shrink or shift. These changes happen at a pace and to a degree to which many species find it impossible to adjust by migration or evolutionary adaptation, either because of human-caused habitat frag-mentation or simply for geographical reasons (for example, natural boundaries set by mountain ranges and, on islands, by the surrounding water). Unlike animals, many seed-plants can survive long periods of unfavourable conditions in the form of their seeds. Most spermatophytes produce desiccation-tolerant (orthodox) seeds that keep their viability for many years if kept in a dry state. Therefore, with their seeds, fruits literally hold the key to the survival of a species, whether they give rise to a gigantic tree or a tiny herb. The astonishing ability of orthodox seeds to survive for a long time in a dry state is their most significant quality. Because of their small size and longevity, they provide an extremely efficient means of preserving plant germplasm. Experiments have shown that the longevity of seeds increases as their moisture content decreases and the ambient temperature drops.This quantifiable relationship between water content and ambient temperature is summarized in Harrington’s 1973 rule of thumb, which predicts a doubling of storage life for every one per cent reduction in moisture content (based on the fresh weight), and for every 5˚ Celsius (10˚ Fahrenheit) reduction in storage temperature. This simple rule forms the theoretical basis for institutions devoted to preserving plant germplasm in the form of seeds, so-called seed banks. In seed banks, seeds are stored in air-tight containers at low temperatures (for example minus 20˚ C). Under these conditions, seed longevity varies from a few decades for the shortest-lived species to over a thousand years for the longest lived. Throughout the world, there are many seed banking enterprises that focus on the preservation of the genetic diversity of thousands of human-bred varieties of major crops, especially cereals, and their wild ancestors. Until now, only a few seed banks have applied this technology to save wild plant species from the growing risk of extinction. One such exception is the Millennium Seed Bank Project (MSBP) of the Royal Botanic Gardens, Kew. The MSBP comprises 115 partner institutions in 53 countries, which all have the common goal of collecting and storing the seeds of thousands of wild species. This international conservation project established to mark the new millennium was founded in 2000 with funding from the UK Millennium Commission, The Wellcome Trust, Orange plc, and other corporate and private sponsors. The initial goal is to conserve the seeds of 10 per cent of the world’s wild seed plant species by 2010 – approximately 24,000 species (based on Mabberley’s 1987 conservative estimate of 242,000 species of spermatophytes worldwide). During its second phase, it aims to conserve 25 per cent of all wild seed plant species by 2020, while promoting the con-servation and sustainable use of plant diversity on our planet. Although the seeds collected are to support a wide variety of projects in agriculture, forestry, horticulture and habitat repair now and in the near future, the majority are stored long term with the option of use in the distant future. In view of the current massive destruction of natural habitats and extinction of species everywhere on Earth, collecting seeds for an uncertain distant future may seem a futile mission.The pace of environmental destruction leaves little hope that many plants will ever return to their unique natural environments that sustained them so perfectly for millions of years. Despite the bleak prospects, we owe it to future generations to fight the catastrophic loss of biodiversity. Even if today habitats are destroyed to an extent that seems irreparable with current means, one day mankind may have the knowledge and technology to restore what it thought it had lost. After all, under seed banking conditions, many seeds remain viable for hundreds of years. Would anybody in the Middle Ages have believed that people would one day walk on the Moon? This may seem a far-fetched analogy, but too much that is irreplaceable is at stake to limit our hopes and visions for the future. To put our situation into perspective, the fossil record tells us that life on our planet has already experienced five major global mass extinctions. After each disaster the recovery of global biodiversity took millions or even tens of millions of years. As a comparison, the first upright-walking hominids appeared some 4-6 million years ago and modern humans like us have existed for no longer than about 200,000 years. Therefore, we have to act now and take precautionary measures, such as seed banking, if there is to be a chance of short-term recovery for our environment in the future. Thankfully, we are becoming increasingly aware of our catastrophic impact on the environment. Perverse as it may seem, the emerging panic over the threats of overpopulation and climate change sends out a ray of hope. As yet another step forward in the evolution of Homo sapiens sapiens, (“knowledgeable man”) the human race may find a way to honour its hitherto arrogant name and let reason prevail over selfish instincts. Perhaps, one day, if humans manage to survive, a new subspecies will evolve that may proudly call itself Homo sapiens illuminens (“enlightened man”).

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LUSCIOUSNESS THE CRAFTED IMAGE IN A DIGITAL ENVIRONMENT

ROB KESSELER It was my intention when developing the images for this book that they should not only reflect their subject but they should extend the creative evolution and interpretation of microscopic plant material developed from my previous two books. In Pollen – The Hidden Sexuality of Flowers (Kesseler & Harley), the colouring of the pollen specimens was intended to reflect the soft, ethereal, numinous quality of pollen grains and the subtle chromatic variations that occur naturally creating a sense of wonderment that something so small could be so vital for the procreation of plant life. Being a relatively new field of study I was concerned to not take too many creative liberties, using colour for emphasis and clarity, a strict fusion of artistic sensibility and scientific rigour. In Seeds – Time Capsules of Life (Kesseler & Stuppy), I switched from the older analogue scanning electron microscope (SEM), from which images are transferred onto high resolution Polaroid negatives, to a newer digital model. This enabled the production of much higher resolution images of remarkable clarity, revealing an unimaginable diversity of surface topographies and forms. Unlike pollen, seeds in their naturally desiccated state appear in an endless variety of browns and blacks; to reveal their architectonic complexities it became necessary to use a more vibrant colour palette. The development of digital imaging has been as swift as it has been impressive, to which the images of outer space developed from data sent back from the Hubble Telescope bear witness. However, to retain the trace of the artist’s hand within the field of science imaging is a challenging task in a climate where programmes are constantly being developed to facilitate the production of visual spectacle. With the images in this book I wanted to move the artistic nature of depicting microscopic plant imagery to a more complex level. Since the Renaissance, artists have extended their illusory powers in depicting cornucopian tables overflowing with almost orgiastic displays of prime specimens. In the seventeenth century, artist Bartolomeo Bimbi, under the patronage of the Medicis created a series of canvases devoted to single fruits; in one painting alone he depicted no fewer than 115 different varieties of pear and in another 34 different lemons. It was my intention from the start to try and match this luscious outpouring. Scanning electron microscopes were developed to enable higher resolution images than conventional microscopy allowed. Individual specimens are cleaned, dried, and attached to a small aluminium stub before being coated with an infinitesimally fine layer of gold or platinum. In this state they are like small, exquisitely made, precious metal jewels. They are then placed inside a vacuum chamber and bombarded with electron particles; the resulting data provide the digital image. Pollen grains are small, many hundreds can be captured in one frame; seeds are bigger, one seed fills one frame. Fruit, even small fruit, by its very nature tends to be much larger, most of it too large to fit in the SEM. The image of the young strawberry fruit on the cover of this book is made up of over forty separate frames carefully stitched together, cleaned up, tonally readjusted, and finally coloured, a process taking many long, intensive hours. Whereas working in watercolour or pastel is an additive process – building up washes and layers of colour, covering what lies beneath – these images evolve from flat, grey micrographs, subsequently translated into many colour layers, carefully worked over or eroded away using a graphic tablet with the same sensitivity as a brush or finger. In this way each image becomes hand crafted, artistically unique, and not solely the product of digital technology.

FOOTNOTES 1 In a scientific context, the usage of the terms “primitive” and “advanced” requires some explanation in order to avoid confusion. Referring to certain plants as “advanced” suggests that they possess some “improvements” in comparison to “primitive” plants. However, by definition, extant plants are equally evolved because they have all been around for the same length of time since life began and they are all well adapted to their specific environments. A modern gymnosperm is not less evolved than an angiosperm. Gymnosperms are more “primitive” than angiosperms only in the sense that they are more similar to the extinct ancestral forms from which they evolved. 2 An alternative theory postulates that the primitive carpel was not conduplicative (i.e. formed through the folding of a megasporophyll) but ascidiate (i.e. formed from inception as a cylindrical outgrowth). Although formerly, the conduplicative carpel was considered the most basic type of carpel, the basal-most angiosperms (Amborellaceae, Nymphaeales and Austrobaileyales) have been found to predominantly possess ascidiate carpels which is why this type of carpel formation is currently widely considered the most primitive state of carpel evolution in the angiosperms. Nevertheless, conduplicative carpels are found in many angiosperms (e.g. Magnoliales) and provide a valid model to illustrate one of the possible pathways of carpel evolution. The conduplicative and ascidiate type of carpel development are so different from each other that the question as to how they are linked evolutionarily is still unanswered. 3 An even more significant advantage angiosperms have over gymnosperms has to do with the way in which they produce their seeds. Whereas angiosperms put their energy into the formation of the expensive, energy-rich seed storage tissue (endosperm) only after successful fertilization of the ovule, gymnosperms such as ginkgos, cycads and conifers produce their storage tissue (the massive megagametophyte) in advance, before the egg cell is even fertilized. In the race of evolution conservation of resources is always a great advantage. 4 In many basal angiosperms the carpel is closed only by mucilage, not by fusion of the carpel edges. 5 Readers who would like to know more intimate details about the intriguing sex life of the angiosperms are referred to Seeds – Time Capsules of Life. 6 Gwilym Lewis, personal observation.