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Calidad Microbiológica de la Carne de Pollo María del Pilar Castañeda Serrano Diego Braña Varela Cecilia Rosario Cortés Wendy Martínez Valdés

Facultad de Medicina y Zootecnia. Universidad Nacional Autónoma de México. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias Ajuchitlán, Colón, Querétaro Libro técnico No. 9

Octubre de 2013 ISBN: 978-607-37-0096-2

DIRECTORIO INSTITUCIONAL SECRETARIA DE AGRICULTURA, GANADERÍA, DESARROLLO RURAL, PESCA Y ALIMENTACIÓN LIC. ENRIQUE MARTÍNEZ Y MARTÍNEZ Secretario LIC. JESÚS AGUILAR PADILLA Subsecretario de Agricultura PROF. ARTURO OSORNIO SÁNCHEZ Subsecretario de Desarrollo Rural LIC. RICARDO AGUILAR CASTILLO Subsecretario de Alimentación y Competitividad DR. FRANCISCO JOSÉ GURRÍA TREVIÑO Coordinador General de Ganadería INSTITUTO NACIONAL DE INVESTIGACIONES FORESTALES, AGRÍCOLAS Y PECUARIAS DR. PEDRO BRAJCICH GALLEGOS Director General DR. SALVADOR FERNÁNDEZ RIVERA Coordinador de Investigación, Innovación y Vinculación MSc. ARTURO CRUZ VÁZQUEZ Coordinador de Planeación y Desarrollo CENTRO NACIONAL DE INVESTIGACIÓN DISCIPLINARIA EN FISIOLOGÍA Y MEJORAMIENTO ANIMAL DR. CÉSAR AUGUSTO MEJÍA GUADARRAMA Director

María del Pilar Castañeda Serrano Diego Braña Varela Corté´ Cecilia Rosario Cortes Wendy Martínez Valdé Valdez ´

s s

Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Nacional Autónoma de México. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.

Editor Dr. Diego Braña Varela, coordinador del Macroproyecto “Indicadores de calidad en la cadena de producción de carne fresca en México” con registro y fondos de SAGARPACONACYT No. 109127. Ajuchitlán, Colón, Querétaro Libro Técnico No. 09

Octubre de 2013 ISBN: 978-607-37-0096-2

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias

Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina Delegación Coyoacán C.P. 04010 México, D.F. Tel (55)38718700

ISBN: 978-607-37-0096-2

Editor Dr. Diego Braña Varela Primera Edición, Octubre 2013

No está permitida la reproducción total o parcial de esta publicación, ni la transmisión de ninguna forma o por cualquier medio, ya sea electrónico, mecánico, fotocopia, por registro u otro método, sin el permiso previo y por escrito de la Institución.

1. Introducción .............................................................................. 1 2. Principales patógenos en la carne de pollo ............................... 3 a. Salmonella spp............................................................... 4 b. Campylobacter jejuni. .................................................. 11 c. Listeria monocytogenes ............................................... 14 d. Escherichia coli ............................................................ 15 3. Criterios microbiológicos ......................................................... 16 4. Métodos de detección de patógenos ...................................... 18 a. Cultivo Microbiológico .................................................. 18 b. Inmunológicos .............................................................. 20 c. Técnicas de biología molecular: PCR........................... 21 d. Métodos de muestreo .................................................. 22 5. Efecto del procesamiento sobre la microbiota de las canales . 25 a. Recepción del pollo de engorda ................................... 27 b. Escaldado .................................................................... 30 c. Desplumado ................................................................. 33 d. Eviscerado ................................................................... 34 e. Lavado ......................................................................... 35 f. Enfriado de la canal ..................................................... 36 g. Corte y deshuese ......................................................... 38 h. Empacado .................................................................... 40 6. Descontaminación de canales ................................................ 44 7. Métodos de conservación ....................................................... 48 a. Refrigeración ................................................................ 48 b. Congelación ................................................................. 49 c. Cadena de frío ............................................................. 50 d. Importancia de la cadena de frío .................................. 51 8. Manejo adecuado de la carne de pollo ................................... 52 9. Vida de anaquel ...................................................................... 54 10. Establecimientos Tipo Inspección Federal (TIF) .................. 62 a. Calidad microbiológica en plantas TIF ......................... 63 b. Comercialización de la carne de pollo en México ......... 67 11. Referencias Bibliográficas ..................................................... 74 Glosario…………………………………………………………81

La demanda mundial de carne de pollo se ha incrementado en los últimos años debido a su precio comparativamente bajo con otras carnes y ser, además, una excelente fuente de proteína (FAO 2008). La producción estimada mundial de carne de ave en 2012 fue de 104.9 millones de toneladas, con un pronóstico para 2013 de 106.8 millones de toneladas, lo que implica un aumento del 1.8% con respecto del 2012 al 2013, siendo la carne que mayor crecimiento muestra en cuanto a producción mundial (FAO 2013). El consumo per-cápita de carne de pollo fue de 25.8 kg en 2012 (Unión Nacional de Avicultores, 2013), aunque los hábitos de consumo en las diferentes regiones del país dependen de factores sociales, económicos y culturales. En general la carne de pollo se consume en sus diferentes cortes: pechuga, pierna y muslo, retazo y surtida. El centro del país demanda aproximadamente el 70% de la producción nacional. En México aproximadamente: 

52’247,420 toneladas de la producción nacional de pollo se procesa en rastros Tipo Inspección Federal (TIF),

1



119,070 toneladas en rastros municipales



5’364,100 toneladas en rastros privados.

La importancia de estos datos, es reconocer el impacto del manejo del pollo en la incidencia de Enfermedades Transmitidas por Alimentos (ETAs). Es decir las enfermedades que se transmiten por consumo de alimentos y en este caso de la carne de pollo en específico. Un ámbito prioritario de la cadena de producción avícola es la mejora en la manera de procesar y manejar los alimentos para evitar que los consumidores enfermen por consumo de estos. Para lograr este objetivo es necesario desarrollar e implementar programas de reducción de patógenos como el sistema Tipo Inspección Federal (TIF) y otro programa llamado Análisis de peligros y puntos críticos de control (HACCP), por sus siglas en inglés. Estos programas tienen como objetivo procesar los alimentos bajo las mejores condiciones (sanitarias) para evitar que representen un riesgo para los consumidores, en otras palabras tienen como meta el procesamiento de alimentos inocuos. Por lo tanto este manual tiene el objetivo de explicar algunos aspectos de la calidad microbiológica de la carne de pollo, esto significa brindar información que sea útil para los consumidores de pollo, acercarlos con algunos aspectos relacionados con el significado de la presencia de bacterias en las canales de pollo. Sin olvidar que el tipo de bacterias que podemos encontrar en una canal deben ser consideradas en dos grupos; las que causan descomposición y las que causan enfermedad en los consumidores. Las bacterias que causan descomposición en la carne de pollo son aquellas relacionadas

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con la vida útil o vida de anaquel, lo que significa el periodo de tiempo en el cual el alimento es apto de ser consumido. Mientras que las bacterias presentes en un producto cárnico que causan enfermedad gastrointestinal o ETA (por sus siglas: Enfermedad de Transmisión Alimentaria) en las personas que lo consumen, se les conoce como bacterias patógenas.

Los tipos de microorganismos que pueden causar enfermedad en los consumidores se dividen en: virus, bacterias, hongos y parásitos, de los cuales las bacterias son responsables de más del 90% de los casos confirmados de ETA´s. Las 5 bacterias asociadas a ETA´s, más frecuentes son: Campylobacter spp., Salmonella (no tifoidea), Escherichia coli O157: H7, Escherichia coli y Listeria monocytogenes (Eberle, 2012). Las poblaciones bacterianas en las canales de pollo, están determinadas por el tipo de poblaciones de bacterias en el tracto gastrointestinal de las aves en la granja, así como de las bacterias que se agregan cuando se maneja el ave antes de su matanza y después de ella. Sin embargo en nuestro país la comercialización es muy diversa y muchas ocasiones por idiosincrasia la carne no es manejada bajo buenas prácticas de higiene lo que causa que la carne de ave sea un alimento frecuentemente implicado en enfermedad gastrointestinal.

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Los patógenos reportados en productos avícolas son: Campylobacter spp., Clostridium botulinum, Clostridium perfringens, Erysipelothrix rhusiopathiae, Escherichia coli O157: H7, Listeria monocytogenes, Mycoplasma gallisepticum, Mycoplasma synoviae, Pasteurella multocida, Riemerella anatipestifer, Salmonella spp., Staphylococcus aureus, Vibrio spp. y Yersinia enterocolitica. Sin embargo recientes estudios demuestran que en caso de carne de ave, Salmonella spp. y Campylobacter spp. son las causas más comunes de ETAs vinculadas, mientras que L. monocytogenes es un problema grave asociado a productos procesados de carne de ave (Keklik, 2010). A continunuación se describen estos patógenos: a. Salmonella spp. Salmonella ha sido establecida como una de las causas más importantes de enfermedad de transmisión alimentaria en el mundo (Adams y Moss, 2008). La enfermedad causada por esta bacteria se conoce como salmonelosis, la cual es una infección gastrointestinal causada por varios serotipos de Salmonella (se conoce con este nombre a las variedades de un mismo agente, éstas son determinadas por pruebas de laboratorio). Salmonella es un bacilo gram-negativo, móvil, no formador de esporas perteneciente a la familia Enterobacteriaceae. Su crecimiento ha sido reportado desde 5°C hasta 47°C con un óptimo de 37°C, aunque Samonella es sensible al calor y es fácilmente destruida a temperaturas de pasteurización (Adams y Moss, 2008).

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Entre ellas se puede encontrar Salmonella entérica serovar. Typhi y Paratyphi A,B, y C, responsables de la fiebre tifoidea. Pero también podemos encontrar la salmonelosis notifoidea causada por otros serotipos diferentes a S. Typhi y S. Paratyphi A. Sin embargo reportes científicos han determinado que los 6 serotipos más frecuentemente aislados de humanos son: Salmonella Typhimurium (19.2%), Salmonella Enteritidis (14.1%), Salmonella Newport (9.3%), Salmonella Javiana (5%), Salmonella Heidelberg (4.9%), y Salmonella Montevideo (2.4%) (Anderson 2004) Como se mencionó anteriormente, Salmonella puede causar dos tipos de enfermedad, que dependen del serotipo, y se describen a continuación: Salmonelosis no-tifoideas: Estas enfermedades son causadas por otros serotipos diferentes a S. typhi y S. paratyphi A. Los síntomas de Salmonelosis no-tifoidea son bastante desagradables, sin embargo esta enfermedad es auto-limitante, es decir tiene un ciclo que comienza y termina en un tiempo programado, entre personas sanas con un sistema inmune intacto (aunque puede causar enfermedad grave aún en personas sanas). Mortalidad: Menor a 1%, sin embargo S. enteritidis tiene reportes de hasta 3.6% de mortalidad en brotes en hospitales y asilos, por lo que la gente anciana es afectada más severamente.

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Aparición: 6 a 72 horas después de la exposición. Dosis infectante: Tan baja como una célula, dependiendo de la edad y salud del huésped, así como de la cepa por las diferencias que existen entre miembros del mismo género. Síntomas: Nausea, vómito, dolores abdominales, diarrea, fiebre y dolor de cabeza. Complicaciones:

Puede

presentarse

deshidratación

y

desbalance electrolítico como resultado de la diarrea y del vómito. Esto puede desencadenar la muerte en personas jóvenes, ancianos y personas inmunocomprometidas si no son tratadas inmediatamente. Otra presentación grave se puede presentar cuando Salmonella puede escapar del tracto gastrointestinal hacia el cuerpo y puede causar septicemia, por tanto ésta puede migrar a órganos internos y articulaciones. Ruta de entrada: oral (ingestión de alimento contaminado, partículas fecales o agua contaminada). Vía: Penetración en el organismo y paso de Salmonella del tracto gastrointestinal al epitelio del intestino delgado donde se presenta inflamación (Lampel 2012). Fiebre Tifoidea Enfermedad severa la cual posee un alto índice de mortalidad, causada por serotipos de S. typhi y S. paratyphi A, los cuales son encontrados solamente en humanos.

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Mortalidad: En pacientes no tratados, tan alta como 10% Aparición: Generalmente de 1 a 3 semanas, pero puede llegar a ser tan larga como 2 meses después de la exposición. Dosis infectante: Menor a 1000 células Síntomas: Fiebre elevada de 39.4 a 40°C. letargia, síntomas gastrointestinales que incluyen dolor abdominal, diarrea, constipación, dolor de cabeza, pérdida del apetito. Duración: Generalmente 2 a 4 semanas Complicaciones: Septicemia con colonización de otros tejidos y órganos, puede presentarse artritis séptica, en la cual la infección afecta directamente articulaciones y puede amenazar la vida. Puede ocurrir también infección crónica de la vesícula biliar, lo cual puede causar que la persona infectada se convierta en portadora. Ruta de entrada: Oral (ingestión de alimento contaminado, partículas fecales o agua contaminada) (Mossel, 2003). Vía: Penetración y paso de los microorganismos de Salmonella del lumen del tracto gastrointestinal hacia el epitelio del intestino delgado y de ahí al torrente sanguíneo, por lo tanto puede causar una septicemia, lo que puede producir que el microorganismo pase a otros sitios en el organismo, donde ocurre la inflamación (Lampel 2012).

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Salmonella y la avicultura En la avicultura el principal riesgo de Salmonella es cuando existe un estado sanitario deficiente en los alojamientos, y se descuidan la salud de los animales, la calidad del alimento, agua y material de cama, así como la presencia de fauna nociva y la entrada de vehículos contaminados. Cuando se introduce Salmonella a las granjas se propaga rápidamente a través de polvo, heces que arrastran los trabajadores dentro de la granja y contaminación del agua. Este microorganismo se establece rápidamente en las superficies de la caseta y se mantiene gracias a la formación de biocapas (biofilms). Marin (2009) evaluó el desarrollo de biofilms a lo largo de la crianza de pollo de engorda mediante un método de fluorescencia para determinar la presencia de Salmonella. Se tomaron muestras de heces, polvo, superficies, tanque de agua, bebederos, basura y superficies de los camiones de transporte. El serotipo más frecuentemente aislado fue Salmonella enteritidis y alrededor 50% de los serotipos fueron capaces de producir biofilm. Se observó que el uso de glutaraldehído, formaldehído, y de peroxígeno al 1% en condiciones de campo son insuficientes para la eliminación de Salmonella. Se ha observado que Salmonella enteritidis, Salmonella seftenberg, Salmonella typhimurium, Salmonella braenderup y Salmonella mikawasima aislados de pollo de engorda y gallinas de postura tiene la capacidad de formar biofilms muy resistentes.

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La alta prevalencia de Salmonella en productos avícolas ha llevado a varios estudios para reducir la contaminación de los alimentos. El uso de bacterias ácido lácticas ha tenido éxito en la reducción de diversos patógenos en carne molida de res y ganado, incluida la Salmonella. Para evitar la transmisión deben tomarse medidas en el manejo de los animales en granja, incluyendo adecuados sistemas de cría, medidas de protección para agua y alimento, con lo que se evita su contaminación, y se logra la disposición higiénica de desperdicios y el mantenimiento de un ambiente limpio. Asimismo es importante evitar la transferencia de Salmonella entre los animales, ya que situaciones donde estos son sometidos a condiciones de estrés y hacinamiento, tales como el transporte o la espera en andén de las parvadas para su entrada a la planta de procesamiento, aumentan las posibilidades de transmisión de la enfermedad. Por lo que siempre será mejor minimizar estos efectos, al evitar las situaciones estrés, así como asegurando ambientes limpios (Adams y Moss, 2008). Un factor importante por el que se ha mantenido el ciclo de infección por Salmonella en el alimento para animales ha sido la práctica de usar sub-productos de animales para elaborarlo, tales como pastas de carne y hueso. Por lo tanto es fundamental someter a estos productos a procesos térmicos para destruir cualquier Salmonella presente.

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Sin embargo, es importante considerar que pueden quedar sujetos a contaminación post-proceso, ya sea en la planta o en la granja, por contacto con material no-procesado, con aves, o heces de roedores u otra fauna (Adams y Moss, 2008).

Figura 1. Ave tratando de eliminar calor a través del jadeo, favorece la presentación de estrés y por lo tanto el inicio de problemas de calidad de la carne, desde el punto de vista bioquímico y microbiológico.

Un factor importante por el que se ha mantenido el ciclo de infección por Salmonella en el alimento para animales ha sido la práctica de usar sub-productos de animales para elaborarlo, tales como pastas de carne y hueso.

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Por lo tanto es fundamental someter a estos productos a procesos térmicos para destruir cualquier Salmonella presente. Sin embargo, es importante considerar que pueden quedar sujetos a contaminación post-proceso, ya sea en la planta o en la granja, por contacto con material no-procesado, con aves, o heces de roedores u otra fauna (Adams y Moss, 2008). b. Campylobacter jejuni Campylobacter en una bacteria perteneciente a la familia Campylobacteraceae. Las dos especies más comunes, Campylobacter jejuni y Campylobacter coli, representan aproximadamente el 89% de las campilobacteriosis humana. Es el patógeno más frecuente de gastroenteritis bacteriana, es responsable de 400 a 500 millones de casos de infección cada año en todo el mundo (EFSA, 2010 y CDC, 2011). Existe una fuerte asociación entre Campylobacter jejuni y las aves de corral, pues se ha observado que más de 80% de las parvadas listas para procesar son positivas a este patógeno (Herman 2003, EFSA, 2010). Además existe evidencia de que las aves de corral pueden ser la principal fuente de infección por campilobacteriosis en humanos (Hermans 2012, Line, 2013). Estudios epidemiológicos han demostrado que del 50 al 70% de campilobacteriosis en humanos se debe al consumo de productos avícolas (Harris 1986, Keener 2004). La campilobacterosis causa diarrea, dolor abdominal, fiebre, dolor de cabeza, náuseas y vómitos.

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Entre los padecimientos más graves causados por este patógeno se observa un trastorno autoinmune del sistema nervioso periférico, conocido como síndrome de Guillain-Barré en el que los individuos experimentan una disminución de la fuerza muscular en las extremidades y el sistema respiratorio. La transmisión puede darse por consumo de leche sin pasteurizar, carne de pollo cruda o poco cocida, agua contaminada o por alimentos contaminados con heces de personas o animales infectados (Eberle 2012). La campilobacteriosis tiende a ser auto limitante, aunque puede provocar efectos secundarios a largo plazo tales como la artritis reactiva y contribuir a la patogénesis de las enfermedades crónicas gastrointestinales (Melero 2013). Las aves pueden portar este microorganismo en piel, plumas y en el tracto gastrointestinal principalmente. La prevalencia de Campylobacter en las parvadas de pollo de engorda puede llegar al 100% una vez que se introduce en las explotaciones (Jeffrey 2001). Se ha reportado una prevalencia de 11,2% en el ciego de pollos, mientras que en piel es de 51% (Chokboonmongkol 2013). Por otro lado Padungtod y Kaneene (2005), reportan una prevalencia del 64% en muestras fecales. Sin embargo, en muchas unidades de producción se acostumbra el uso de promotores de crecimientos que consisten en la aplicación de antimicrobianos en pollitos con la finalidad de disminuir patógenos en el tracto digestivo.

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Estos datos sugieren que durante el procesamiento se facilita la contaminación cruzada entre contenido cecal y piel. Estos efectos están relacionados a los cambios tecnológicos y prácticas de higiene durante el procesamiento El principal reservorio, es decir el sitio donde Campylobacter se establece y se reproduce es el tracto gastrointestinal de las aves especialmente el ciego y buche. Durante el procesamiento, cuando se realiza la remoción de vísceras una vez que la canal fue desplumada y enjuagada, se presenta la posibilidad de ruptura de estas estructuras por lo que este microorganismo puede ser transferido a la canal en donde sobrevive en la ausencia de la microbiota (población bacteriana que se mantiene en el tracto gastrointestinal) competidora. Debido a que durante el procesamiento de las aves el ambiente no es estéril, muchas bacterias psicrófilas comúnmente asociadas al deterioro de las canales, pueden reducir los números de C. jejuni, Aunque P. aeruginosa puede afectar la supervivencia de C. jejuni, la dinámica microbiana de la carne es muy compleja y el antagonismo bacteriano es variable para diferentes productos procesados bajo diversas situaciones (Davis 2007). Durante la implantación de programas HACCP, es fundamental prestar total atención a las medidas de control que proveen este sistema para asegurar el abastecimiento de carne de pollo libre de Campylobacter.

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Arcobacter, otro miembro de la familia Campylobacteraceae se ha relacionado como fuente de infección en humanos debido al consumo de productos crudos de ave o poco cocinados. Se ha aislado de canales de aves y de equipos de plantas de procesamiento, pero no del contenido intestinal, fecal y plumas, por lo que la colonización de las aves con este microorganismo es actualmente contradictorio, sin embargo, algunos autores han reportado el aislamiento a partir de muestreos con hisopos cloacales (Kabeya 2003, Atabay 2006). Van Driessche (2007) examinó muestras intestinales y de piel de pollos de engorda y no encontró a Arcobacter en ninguna muestra, por lo que sugiere que probablemente no es habitante normal en la carne de aves y que el agua de proceso puede ser una fuente potencial de contaminación. La aplicación de estrictas medidas de bioseguridad en las explotaciones agrícolas de manera integrada es capaz de reducir la prevalencia de Campylobacter en las parvadas de pollos de engorda, sin embargo, la contaminación cruzada durante el procesamiento podría generar altas prevalencias de Campylobacter en las canales (Chokboonmongkol 2013). c. Listeria monocytogenes La listeriosis es una importante enfermedad causada por la bacteria llamada Listeria monocytogenes, el cual es un problema de salud pública debido a las graves consecuencias como: meningitis o meningoencefalitis, septicemia y aborto (Melero 2013).

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La carne de pollo cruda, o mal cocinada, es la principal fuente de infección en humanos, y se ha observado que la multiplicación de este microorganismo no se da en carne empacada bajo atmósferas modificadas (bióxido de carbono) durante su almacenamiento en refrigeración. Otros reportes indican su presencia en alimentos listos para consumo. Van Nierop (2005) examinó muestras de canales de pollo en punto de venta y encontró 19.2% positivas a Listeria. Por su parte Lewis y Corry (1991) informaron que el 56% del pollo crudo en Reino Unido están contaminados. Osaili et al. (2011) indicó que la prevalencia de L. monocytogenes en pollo crudo fue del 9%. Otros estudios han mostrado altos porcentajes de L. monocytogenes en carne cruda por ejemplo: 36.1% en España, 60% en Portugal, 11.5% en Turquía y 21.6% en Italia (Goh 2012). Algunos países como Estados Unidos, Australia y Nueva Zelanda requieren tolerancia cero de L. monocytogenes en alimentos listos para el consumo, aunque en nuestro país no existe esta restricción reglamentaria, muchas plantas implementan controles para reducir este patógeno, sobre todo las empresas exportadoras. d. Escherichia coli Escherichia coli se encuentra en el tracto digestivo de mamíferos y aves. Algunas cepas se encuentran formando parte de la microbiota normal del intestino, sin embargo, ciertas cepas pueden causar enfermedad lo que representa un riesgo significativo para la salud.

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Algunas cepas causan enfermedad en animales y el hombre, entre ellas se encuentra la E. coli entero hemorrágica (EHEC) O157:H7, es decir causa enfermedad que cursa con cuadros de diarrea con sangre, debido a la hemorragia en intestino. La E. coli uropatógena (UPEC), es decir la que causa enfermedad del aparato urinario y la E. coli avian (APEC), cepa O1:K1:H7 que provoca cuadros de enfermedad (colibacilosis) en aves de corral. Se ha comprobado que E. coli posee un extenso espectro de resistencia a los antibióticos, lo cual representa un gran riesgo a la inocuidad alimentaria y una amenaza para la salud pública (Forgetta 2012). Un estudio realizado por Diarrassouba et al. (2007) sobre la resistencia a los antibióticos en granjas de pollos de engorda, mostró que E. coli. ECD-227, es resistente a 22 de 25 antibióticos probados.

El criterio microbiológico para los alimentos define la aceptabilidad de éstos, sustentado en la ausencia o presencia de un microorganismo, en la cantidad basada en Unidades Formadoras de Colonia (UFC por sus iniciales, enumera a las bacterias, ya que cada una de ellas es capaz de formar una colonia bacteriana) o en la cantidad de toxinas producidas por la bacteria.

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Los criterios microbiológicos constan de una descripción de los microorganismos de interés, los métodos analíticos para su detección y/o cuantificación, definición del número de muestras de campo que hay que tomar, los límites microbiológicos que se consideran apropiados para el alimento y finalmente las medidas que deban adoptarse cuando no se cumple con dicho criterio (Codex alimentarius). Durante la aplicación de los criterios microbiológicos, se debe tener en cuenta lo siguiente: 

Efecto del procesamiento sobre la microbiota del alimento.



La probabilidad de contaminación o incremento en el número de bacterias que pueden causar enfermedad durante el almacenamiento o procesamiento posterior.



Perfil inmunológico de los consumidores a quien está dirigido el alimento.



El uso del alimento en cuestión (listo para consumo, pre cocido, etc.)

Los límites microbiológicos deberán basarse en datos microbiológicos apropiados para el alimento y tomando en cuenta datos recopilados en distintos establecimientos de producción que trabajan conforme a las buenas prácticas de higiene y aplican el sistema de HACCP. También hay que considerar las condiciones previstas de manipulación y consumo del alimento (Codex alimentarius).

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´ Los métodos de laboratorio para evaluar la presencia de microorganismos en alimentos y superficies que tienen contacto directo con estos, se basan en identificar y contar las bacterias en cuestión. Las técnicas más utilizadas son: cultivo microbiológico, inmunoensayo (ELISA) y biología molecular (PCR), esta última es utilizada por su gran sensibilidad, especificidad y rapidez. Los métodos de detección de microorganismos en alimentos deben seleccionarse teniendo en cuenta las siguientes características: a. Produzcan resultados en tiempo real b. Posean alta sensibilidad (detecten cantidades muy pequeñas) y especificidad (que detecten la bacteria específica y no se confundan con bacterias que puedan ser parecidas) c. No destructivos d. Que no requieran que la línea de procesamiento se detenga a. Cultivo Microbiológico El cultivo microbiológico se puede definir como la técnica de laboratorio para reproducir una bacteria, ya que ésta se expone a un medio que posee los nutrientes necesarios para su reproducción y en una cantidad suficiente que permita que sea identificada, ya que una bacteria es capaz de reproducirse hasta formar una colonia, es decir una población de bacterias.

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Por lo tanto la identificación de microorganismos en medios de cultivo se realiza mediante visualización directa de las colonias, ya que presentan características morfológicas, además de otras características cuando son colocadas en medios de cultivo que poseen elementos específicos que facilitan su identificación, llamadas pruebas bioquímicas. Cuadro 1. Indicadores sanitarios en alimentos

Indicador Mesófilos aerobios

Coliformes totales

Salmonella

Superficie Superficie viva Superficie inerte Superficie viva Superficie inerte Carne cocida Superficie viva Superficie inerte

Límite < 3 000 UFC/cm

Referencia 2

NOM-093SSA1-1994

< 10 UFC/cm2 < 400 UFC/cm2 < 200 UFC/cm2 < 10 UFC/g Ausencia

NOM-114SSA1-1994

Depende del serotipo

Algunas bacterias como coliformes totales, coliformes fecales, mesófilos aerobios y patógenos específicos como Salmonella y Staphylococcus son utilizados en la industria como “indicadores sanitarios”, la razón es porque su presencia indica prácticas sanitarias deficientes en el manejo

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de alimentos e higiene en los equipos. En el cuadro 1 se mencionan los indicadores sanitarios en alimentos, así como los límites que poseen cada uno de ellos y que las Normas Oficiales Mexicanas exigen. b. Inmunológicos Existen pruebas de laboratorio que tienen el objetivo de determinar la presencia de la bacteria en el alimento, algunas de ellas son capaces de cuantificar al microorganismo, además de que se consideran pruebas inmunológicas porque utilizan anticuerpos como los agentes que detectan estructuras de las bacterias (lipopolisacáridos, flagelos y fimbrias), lo cual permite su correcta identificación. Estas pruebas son muy utilizadas ya que son altamente específicas, lo que indica que es muy difícil que se unan a otro tipo de bacteria y se pueda obtener un resultado equivocado (falso positivo), es decir un resultado erroneo debido a que el anticuerpo se unió a otra bacteria presente, pero que no es la bacteria buscada. Entre las pruebas de laboratorio que se pueden utilizar se encuentra la conocida como ELISA (Enzime Linked Inmunosorbent Assay por sus siglas en inglés), ésta utiliza anticuerpos contra bacterias específicas. Existen pruebas comerciales variantes de las pruebas ELISA para la industria alimentaria, las cuales se basan en una serie de reacciones seriadas de anticuerpos (conocidas como pruebas en sándwich).

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Consisten en placas reactivas con anticuerpos específicos adheridos a la superficie de pequeños pozos, al colocar la muestra preenriquecida del alimento ocurre la reacción, si la bacteria está presente (antígeno), es capturada por el anticuerpo, al adicionar un conjugado de anticuerpos marcados con enzimas se completa el sándwich. Esta interacción anticuerpo-antígeno-anticuerpo se revela al adicionar un sustrato, la reacción genera cambios de coloración en las placas, lo cual se puede interpretar según las especificaciones del proveedor. Uno de los métodos más utilizados para la búsqueda de microorganismos en muestras de alimentos y muestras similares es el TECRA® validado por la AOAC (Association of Analytical Communities). ´ c. Tecnicas de biología molecular: PCR La Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR) es la única prueba de laboratorio que ha llegado a ser conocida por el común de las personas debido a que posee aplicación tanto en la criminalística como en la genética (pruebas de paternidad), ya que es capaz de detectar material genético. Por tanto, esta prueba también tiene aplicación en el área de la microbiología de alimentos, ya que no solo detecta material genético de origen animal, sino también de origen bacteriano, de ahí su importancia en la detección de bacterias que causan enfermedad de transmisión alimentaria.

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En la industria de los alimentos, esta técnica se emplea como método de referencia para la validación de sistemas de inocuidad como el HACCP y de otros métodos comerciales de monitoreo de limpieza. En plantas de alimentos donde las poblaciones bacterianas existentes en superficies y materias primas son variadas, además que es posible la presencia de varios agentes microbiológicos causantes de enfermedad, se emplea la técnica de PCR multiplex que permite identificar varios microorganismos en una misma prueba. La PCR a partir de muestras no enriquecidas, es decir, directamente de los alimentos, sería una alternativa viable y rápida en la industria, sin embargo, su sensibilidad puede ser reducida cuando el alimento contiene sales, lípidos, proteínas, y otros microorganismos. Un aspecto que se debe tomar en cuenta al utilizar PCR para detectar material genético de origen bacteriano, es que éste puede proceder de bacterias muertas, las cuales son incapaces de causar enfermedad de transmisión alimentaria. d. Metodos de muestreo ´ Los métodos o planes de muestreo se refieren a la manera como se realiza, y al número de canales de pollo o alimentos que se utilizan para aplicar alguna técnica de laboratorio, para detectar bacterias de importancia en el producto o alimento.

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Esto surge porque es imposible desde el punto de vista práctico y económico que todas las canales procedentes de una parvada sean objeto de un análisis de laboratorio, de ahí que se utiliza un grupo de ellas que pueda representar al lote. Los planes de muestreo deben considerar la probabilidad de detección de microorganismos en un lote, teniendo en cuenta que ningún plan de muestreo puede asegurar la ausencia de un determinado organismo. Los planes de muestreo deben ser administrativa y económicamente factibles para las plantas de procesamiento. Los aspectos a considerar en la elección del método de muestreo son: que pueda llevarse a cabo sobre la línea de procesamiento y considerar la distribución heterogénea y mecanismo de adhesión de los microrganismos en la superficie de la canal; buscando que las canales o muestras a utilizar sean representativas de lo que sucede en el lote. El mecanismo de contaminación bacteriana consiste en la retención de una película de agua en la superficie de la canal, la cual se absorbe en los folículos de la pluma, esto protege a las bacterias de ser eliminadas durante un posterior proceso de lavado, e incluso, durante la descontaminación con agentes químicos, finalmente las bacterias se adhieren al tejido conjuntivo presente en el músculo. Las lesiones en la piel que pueden ocurrir durante las diferentes fases del procesamiento, contribuyen a la retención y mayor adsorción de microorganismos (ICMSF 2001)

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El tiempo que transcurra entre la toma de las muestras de campo y su análisis deberá ser lo más breve posible, y durante el transporte al laboratorio las condiciones de temperatura de la muestra deben permitir la viabilidad de los microorganismos (Codex alimentarius). Entre los métodos de muestreo utilizados en la línea de procesamiento se pueden mencionar: enjuague de la canal, raspado de piel, hisopado, incisión de piel y músculo (con sus respectivas variaciones según las necesidades del estudio como puede ser mezclado en stomacher o maceración de las muestras). Los métodos destructivos como la toma de muestras de piel tienen la desventaja de indicar el grado de contaminación del sitio exacto de toma de muestra y no de la canal completa (Klinger 1981). El método de lavado de la canal es el más utilizado para determinar la incidencia de Salmonella y Escherichia coli, así como para determinar la vida de anaquel del producto final. Este método consiste en colocar la canal individualmente en una bolsa de plástico estéril a la cual se le añaden 100 ml de agua peptonada estéril, se agita vigorosamente durante 1 minuto, cubriendo superficies internas y externas de la canal, una vez lavada la canal se retira de la bolsa y el agua resultante constituye la unidad de muestra. Existen variaciones en la aplicación de este método como son la adición de arena en el enjuague para promover el desprendimiento de la bacteria de las superficies o usar una mayor cantidad de agua de enjuague (hasta 300 ml).

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El método de lavado de la canal proporciona una estimación global del número de bacterias presentes en la canal, sin embargo, no permite determinar el grado de contaminación en diferentes zonas ya que el número de bacterias de diversas áreas de la misma canal pueden diferir. Por ejemplo, se pueden recuperar más bacterias en muestras de muslos que de la pechuga, algunos estudios reportan que en piel de pechuga y en cavidad interna de canales de pavo los números de E. coli son menores que los recuperados de la parte posterior de la canal y en la piel del muslo (Kotula 1966, Bodnaruk et al. 1998).

Las aves sanas portan de forma natural diversos microorganismos en la piel, plumas y aparato digestivo, muchas de estas bacterias no son patógenas para las aves ni para los seres humanos, pero en ocasiones pueden causar descomposición de los alimentos. Por otro lado, las bacterias patógenas o causantes de enfermedad pueden llegar a transferirse a los alimentos durante su producción y conservación y causar enfermedades (ETAs). Durante la producción de pollo de engorda, muchos factores pueden favorecer su contaminación: en la granja, durante el transporte y procesamiento, así como en el manejo de la carne.

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Como ya se mencionó anteriormente, entre los patógenos reportados en productos avícolas se encuentran: Campylobacter spp., Clostridium botulinum, Clostridium perfringens, Erysipelothrix rhusiopathiae, Escherichia coli O157: H7, Listeria monocytogenes, Mycoplasma gallisepticum, Mycoplasma synoviae, Pasteurella multocida, Riemerella anatipestifer, Salmonella spp., Staphylococcus aureus, Vibrio spp. y Yersinia enterocolitica. Mientras que L. monocytogenes es un problema grave asociado a productos procesados de carne de ave (Keklik, 2010). La contaminación de las canales de pollo es inevitable, sin embargo, el grado de contaminación y la gravedad de sus consecuencias depende de las medidas de control aplicadas durante el procesamiento, como son: buenas prácticas de manufactura, procedimientos de limpieza y desinfección de equipo y utensilios, así como de los programas de reducción de patógenos implementados (Sistema TIF, HACCP e ISO 22000). Procesamiento Avícola La presencia de bacterias causantes de enfermedad de transmisión alimentaria pueden tener su origen desde la granja productora de pollo de engorda, sin embargo, los sistemas de inocuidad actuales en las plantas de procesamiento, tienen el objetivo de llevar a un nivel de control los microorganismos patógenos en caso de estar presentes y que éstos sean incapaces de causar enfermedad.

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Por lo tanto a continuación se revisarán algunos pasos del procesamiento primario del pollo de engorda que tienen un papel relevante en la carga microbiana total de una canal. a. Recepción del pollo de engorda Las áreas de recepción del pollo de engorda, colgado en la línea de procesamiento e insensibilización no parecen representar un riesgo sobre la calidad microbiológica de las canales, sin embargo, se han detectado microorganismos como E. coli, Listeria monocytogenes, P. aeruginosa, Staphylococcus spp. y Bacillus cereus en el ambiente de estas áreas, y se ha comprobado que éstos proceden principalmente del aleteo de las aves, del personal operativo, así como del ambiente exterior de las plantas, favorecido por la insuficiente ventilación (Lues 2007). Se han realizado estudios sobre la microbiota ambiental de las áreas previas al sacrificio, los resultados reportados por Lues (2007) se muestran en el cuadro 2. Además, encontró altos recuentos de E.coli, la cual indica contaminación fecal. Asimismo, reportó la presencia de Staphylococcus spp. como el microorganismo más frecuente en el área de recepción. Existe una alta prevalencia en el ambiente, esto se atribuye al aleteo y a los movimientos excesivos de las aves durante la manipulación de las aves para el colgado a la línea de procesamiento.

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Cuadro 2. Microbiota ambiental en áreas de procesamiento

Área de recepción y sacrificio Área de Desplumado Área de Eviscerado

Listeria

Bacillus

Pseudomonas

monocytogenes

cereus

aeruginosa

9.3×103 UFC/ m3

1.8 x 104 UFC/m3

1.9×103 UFC/m3

3.9×103 UFC/

8.04×103

m3 UFC/m3 2.5×103 UFC/m3

1.5×102 a 3.3×102 UFC/m3

Elaborado a partir de información de Lues (2007)

Los conteos en el ambiente indican que S. aureus puede alcanzar 104 UFC/m3 en varias áreas de procesamiento, excepto en las áreas frías, donde los recuentos promedio son de 3.9 × 101 UFC/m3. S. aureus es un microorganismo capaz de adherirse fácilmente a las superficies, esto adquiere mayor relevancia cuando se trata de superficies en contacto directo con las canales (Lues 2007). En resumen, y basados en esta información, es posible decir que existe una alta prevalencia de bacterias en el ambiente de las plantas de procesamiento, de ahí la importancia en los sistemas de control de patógenos establecidos.

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Figura 2. Parvada en espera en andén.

Se ha observado que aves vivas infectadas que llegan a los rastros, son la principal fuente de contaminación por Campylobacter ya que se puede recuperar de pollos antes del procesamiento (Kotula y Pandya 1995). Stern (1995) encontró que después del transporte de las aves a planta de procesamiento, los niveles de Campylobacter en piel y plumas aumentan significativamente, alcanzando niveles de 10 6,8 a 10 8,7 UFC/g. Por su parte, Berndtson (1992) reportó que en la piel se puede llegar a encontrar hasta 103 UFC/g aislándose en más del 89% de las canales muestreadas. Sin embargo, el intestino siempre será el sitio donde se encuentre esta bacteria con mayor frecuencia, esta aseveración está basada en estudios (Jefrey 2001) que indican que la prevalencia en intestino fue de 94%, seguido de la piel (78%), y la más baja prevalencia en buche (48%).

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Antes del escaldado se encuentran altos conteos de Campylobacter en plumas y piel, sin embargo, se observa mayor número de bacterias en piel de pechuga (10 6.9 UFC/g) que en muslo, por otro lado las muestras de plumas de pechuga también tienen elevados conteos (107,5 UFC/g).

Figura 3. Aves colgadas en línea de producción.

b. Escaldado El escaldado por otro lado es un factor muy importante, si bien el método de escaldado se trata de una inmersión en agua caliente (temperatura de 53 a 60°C), que parecería ser el adecuado para no permitir la proliferación bacteriana e incluso eliminar microorganismos, también puede contribuir a la contaminación de las canales. La temperatura de escaldado suave a 53°C durante 120 segundos (Sams 2001) no elimina la epidermis.

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Temperaturas más altas aplicadas por menos tiempo (escaldado fuerte) pueden tener un efecto letal sobre los microorganismos, sin embargo, al eliminar la epidermis, las bacterias que sobreviven encuentran un sustrato más adecuado para su crecimiento. El agua de escaldado puede albergar microorganismos como Salmonella spp, Staphylococcus spp y otros, ya que durante esta fase se liberan tanto materia fecal como plumas, condicionando una contaminación cruzada de las canales. Bacterias del género Salmonella se han detectado en canales después del escaldado, señalándose valores de reducción decimal, es decir el número de Figura 4. Escaldado. minutos o segundos precisos para destruir el 90% de una población de microorganismos, de D52ºC=150 segundos y D62ºC=8 segundos para Salmonella. La materia orgánica acumulada en el agua de escaldado protege de cierta manera al microorganismo, la temperatura no es un obstáculo determinante para la destrucción de Salmonella en esta etapa, sin embargo, la disminución del pH puede afectar la resistencia al calor de la bacteria.

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En estudios realizados al respecto con 7 diferentes cepas de Salmonella, se observó que valores de D52ºC permitieron su supervivencia entre 10.2 a 34.5 minutos en escaldado con un pH alrededor de 6. En otro estudio Salmonella sobrevive al escaldado a 55ºC por 105 segundos y no son detectadas cuando son escaldadas a 60 ºC por 200 segundos (Nothermans 1975). Osiriphun et al. (2011) reportan que deben considerarse los pasos de escaldado y enfriamiento como etapas que representan un riesgo para la contaminación por Campylobacter jejuni en las canales, señalando que el pH y concentración de cloro son factores sensibles que permiten la sobrevivencia de este microorganismo, así como la temperatura del agua durante el escaldado, por lo tanto el estudio sugiere incluir el control del pH durante el enfriamiento, así como la reducción de materia orgánica en el tanque de escaldado. McKee et al. (2008) han reportado que el uso de aditivos alcalinos en el agua de escaldado puede reducir la carga bacteriana de las canales. Humphrey et al. (1981) reportaron una reducción de la materia fecal en las plumas y una reducción en el recuento total de bacterias cuando el pH del agua de escaldado se ajustó a 9,0 ± 0,2 mediante la adición de hidróxido de sodio.

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La modificación del pH (superior a 9) en el agua de escaldado, disminuye la contaminación bacteriana de las canales de pollos, ya que reduce notablemente patógenos como Salmonella, E. coli y Campylobacter. Su efecto es la alteración del funcionamiento enzimático y transporte de nutrientes, además de actuar como un tensioactivo protegiendo a las canales de la contaminación cruzada (Mckee 2008, Berrang 2011). c. Desplumado

Figura 5. Desplumadora con dedos de goma.

Durante el desplumado la difusión de microorganismos en los dedos de goma se ve favorecida por la humedad y el calor que las canales transmiten al equipo. Un estudio analizó el empleo de cuatro desplumadoras en el procesamiento de pavos, y mostró que 14 lotes infectados con Salmonella de manera natural, contaminaron el equipo. La primera desplumadora resultó contaminada durante el

procesamiento de 12 de los lotes (85.7%), la segunda resultó contaminada tras procesar 11 lotes (78.6%), la tercera durante el procesamiento de 7 lotes (50%) y la cuarta durante el procesamiento de 12 lotes (85.7%).

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En el mismo estudio se observó que el equipo que se emplea después del desplumado, también se contaminaba (Bryan 1968). El aumento de Campylobacter y Salmonella puede ser significativo durante el desplumado, y se debe a la contaminación cruzada generada por las maquinas desplumadoras en contacto con plumas contaminadas con materia fecal. Salmonella, a diferencia de Campylobacter, tiende a estar presente en las canales en bajas cantidades y por lo tanto generalmente se evalúa como presencia o ausencia en lugar de buscar números reales (Berrang, 2011). d. Eviscerado La evisceración constituye una de las etapas de mayor riesgo en el procesamiento, los microorganismos pueden ser transferidos a las canales por la ruptura del tracto gastrointestinal, por las maquinas evisceradoras o por los operarios. Rahimi (2010) determinó la frecuencia de contaminación de canales de pollo de engorda infectados con Campylobacter y encontró que después del desplumado 54.8% de las canales estaban contaminadas y después del eviscerado sólo 51.2%, lo cual es cercano a lo reportado por Franchin et al. (2007) quien reportó 68% de canales contaminadas después del desplumado y 69.4% después del eviscerado. Según Rahimi (2010) este hallazgos plantean la posibilidad de que la etapa de eviscerado no es el principal factor responsable de la contaminación cruzada, ya que después de esta etapa se observa una reducción en la frecuencia de contaminación.

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Figura 6. Evisceradora.

e. Lavado El lavado se realiza por aspersión, generalmente se efectúa solamente uno después del eviscerado, sin embargo, es más eficaz realizar varios lavados durante el procesamiento con el fin de prevenir el incremento de la contaminación. Esta fase es la primera enfocada a reducir la contaminación de las canales, aunque únicamente se basa en una reducción cualitativa ya que emplea el criterio de ausencia de materia fecal en la superficie de las canales. Algunos

estudios

sugieren

que

la

contaminación

bacteriana difiere entre las zonas internas y externas de la canal, por lo que algunas plantas procesadoras han incorporado el criterio de lavado dentro-fuera, sin embargo, la eficacia del lavado también depende de otros factores como: cantidad de agua utilizada, presión del agua y dirección del chorro de agua.

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Figura 7. Lavado de canales

Smith (2007b), señala que la diferencia en la contaminación externa e interna de la canal puede deberse a que las bacterias se adhieren más fácilmente a la superficie de la piel y folículos de las plumas, además de que esta superficie está permanentemente expuesta. Este tipo de lavado reduce la incidencia de Campylobacter y Salmonella en las canales visiblemente contaminadas (Smith 2007a). f. Enfriado de la canal El enfriamiento de las canales es un paso crucial del procesamiento que puede prevenir el crecimiento microbiano para maximizar la seguridad de las canales y su vida útil. Éste puede ser por inmersión en tanques de agua con o sin hielo, por aspersión de agua fría o por circulación de aire frío. El enfriamiento por inmersión en agua puede ocasionar la dispersión de microorganismos.

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Green (1984) encontró que casi 55% de las muestras de agua fueron negativas a Salmonella, aunque se detectaron 19% de canales contaminadas de las cuales alrededor del 8% de las muestras presentaron cuentas de hasta 100 o más salmonelas por mililitro. Una alternativa del enfriamiento por inmersión es el efecto de lavado con un flujo contracorriente, agitación del agua y cloración. Otros sistemas de enfriamiento, como el de aspersión, tienen la ventaja de disminuir la contaminación de las canales debido a que estas son colgadas individualmente en la línea. Por otra parte, el sistema de enfriamiento con corriente de aire ofrece una mejor calidad microbiológica de las canales ya que adicionalmente el aire daña a las bacterias como consecuencia de la deshidratación superficial (Carroll y Alvarado 2008).

Figura 8. Enfriado de canales por inmersión en Chiller.

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En general, es evidente que la eficacia del sistema de enfriamiento depende de la carga inicial de microorganismos en las canales y calidad del agua (Demirok 2013). Rahimi, (2010) encontró un aumento significativo de Campylobacter spp. en muestras obtenidas de la canal 20 min después de la etapa de enfriamiento así como de agua del tanque de enfriamiento, lo que indica contaminación cruzada. Sin embargo, puede observarse una reducción en el número de canales positivas a este microorganismo por efecto del secado de la superficie de la piel en un enfriado posterior con ráfaga de aire, o bien por los factores estresantes a los que están expuestos los microorganismos y que hacen que expresen genes de respuesta al estrés como son el estado viable no cultivable, lo cual afecta el aislamiento de microrganismo por métodos convencionales de cultivo. En este caso la detección de patógenos por métodos moleculares es conveniente. Etapas posteriores al enfriamiento de las canales deben ser controladas con el fin de evitar riesgos microbiológicos, ya que ninguna etapa posterior, (exceptuando la cocción) eliminará los microrganismos añadidos. g. Corte y deshuese El riesgo microbiológico durante el corte y deshuese de las canales depende de las buenas prácticas de manufactura (BPM) y los procedimientos de limpieza y saneamiento de equipos y utensilios (POES).

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Figura 9. Corte y deshuese de pechuga de pollo.

Figura 10. Corte y deshuese de muslo de pollo.

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Los microorganismos detectados en esta área con frecuencia derivan de los seres humanos, y son favorecidos por la insuficiente ventilación en relación con el número de personas y actividades involucradas, así como de la condensación excesiva y humedad en paredes y techos (Lues 2007). En un estudio, Davis y Conner (2007) reportan que la incidencia de Campylobacter en carne cruda es de 76% en pollo enteros y se reduce a 48% en pechuga sin piel y a sólo 2% en carne deshuesada. h. Empacado El área de empaque de productos crudos, es una de las zonas más limpias del establecimiento, sin embargo, no está exenta de contaminación microbiológica, se ha observado que en esta área prevalecen entre otras bacterias: Staphylococcus spp. y E. coli, esta última con un recuento promedio de 1,5×10 3 UFC/m3, lo que indica contaminación fecal posiblemente debido a la rotura de intestino durante el eviscerado del pollo o bien debido a malas prácticas de higiene, según reportó Lues (2007). El método de conservación de carne de pollo, ya sea refrigeración o congelación, no elimina la microbiota, incluyendo bacterias patógenas; Campylobacter se ha aislado en 55.2% de carne de pollo refrigerado y en 49.3% de pollo congelado (Kanarat et al, 2004;. Padungtod et al., 2008).

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Figura 11. Envasado de cortes de pollo en bolsas al vacío.

El grado de contaminación de las canales al final del procesamiento depende de factores inherentes a las aves, prevalencia de microorganismos durante la crianza y finalización de las aves, susceptibilidad de las aves a las infecciones debido al estrés generado durante el manejo previo al procesamiento (ayuno y transporte), y de la contaminación añadida durante el procesamiento. Independientemente de los factores mencionados, el grado de contaminación de las canales es variable. En la mayoría de los países, del 50 al 80% de las canales de pollo están contaminadas con Campylobacter y Salmonella spp., siendo el primero aislado más frecuentemente.

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Un estudio evaluó el porcentaje de canales positivas a C. jejuni y C. coli en plantas de procesamiento por 13 semanas y el resultado indicó que del 67 al 100% fueron positivas, también se ha observado que las canales contienen niveles de 103 a 106 UFC. Otro estudio evaluó la incidencia de Salmonella en 5 plantas de procesamiento durante 13 semanas, el resultado indica que la incidencia de Salmonella osciló de 9 a 77% en cada planta con valores medios de 10 células por canal (ICMSF 2001). La comercialización de la carne ha experimentado cambios en los últimos años a través de la utilización de envases en atmósferas modificadas con almacenamiento a baja temperatura. Esto contribuye a controlar la población microbiana y la oxidación de lípidos, a aumentar la vida útil del producto, y a un mejor almacenamiento y distribución de la carne. El éxito de esta tecnología depende de la mezcla de gases en relación con el producto, el perfil microbiológico de la carne, el control de la temperatura, las propiedades de barrera de la película de embalaje y la eficacia de los equipos (Taylor, 1996). El uso de CO2 extiende la vida útil de carne de ave cruda mediante la inhibición de la actividad de psicrófilos, bacterias gram negativas y Pseudomonas spp. Aunque posteriormente se da un deterioro y cambio en las características organolépticas por el lento crecimiento de bacterias como: Carnobacterium spp., Brochothrix termosphacta, Lactobacillus spp. (Fraqueza y Barreto, 2009, 2011).

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Las películas impermeables al oxígeno promueven la acumulación de CO2, inhibiendo el crecimiento de Pseudomonas spp. pero creando un medio adecuado para el crecimiento de S. putrefaciens, Brochothrix thermosphacta, Enterobacteriaceae y Aeromonas spp. (Tuncer 2008). El deterioro de las canales envasadas en películas permeables al oxígeno puede ser causado por Pseudomonas spp. (Pseudomonas fluorescens, Pseudomonas putida, Pseudomonas fragi), mientras Shewanella putrefaciens, Acinetobacter spp. y Moraxella spp. son menos deteriorantes. La aplicación de CO2 al 100% inhibe completamente el crecimiento de L. monocytogenes (Sheridan et al. 1995), pero se ha observado su crecimiento en 30% CO2 / 70% N2 en pechuga de pollo crudo (Shin et al., 2010). La bioconservación es un método que mejora la seguridad y la estabilidad de los productos alimenticios sin alterar sus cualidades sensoriales, mediante el uso de microorganismos, sus metabolitos, o ambos (Holzapfel et al, 1995, Lücke, 2000). Las bacterias ácido lácticas (BAL) tienen un efecto inhibidor frente otros microorganismos como resultado de competencia por los nutrientes, producción de bacteriocinas u otros compuestos antagonistas tales como ácidos orgánicos, peróxido de hidrógeno y enzimas. Las BAL son eficaces contra L. monocytogenes y C. jejuni., aunque las bacterias gram negativas tienen una resistencia inherente debido a su membrana exterior, que actúa como una barrera eficaz contra microbicidas (Melero, 2013).

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Durante el procesamiento de las aves de corral, las bacterias se pueden eliminar o controlar usando tratamientos antimicrobianos en el agua de escaldado, lavado y enfriado de las canales. El agua clorada es ampliamente utilizada para el lavado de canales, enfriado por inmersión o por aerosol, también se ha utilizado dióxido de cloro, cloruro de sodio, ozono, peróxido de hidrógeno, ácido láctico, clorito de sodio y menos frecuentemente: metasilicato de sodio, ácido cítrico mezclado con ácido clorhídrico y fosfato ácido fosfórico, monocloraminas y soluciones de hipoclorito con pH controlado. El uso de agua caliente clorada en el lavado de canales mejora la remoción de material extraño y reduce efectivamente los recuentos microbianos de superficie de la canal. Se ha demostrado que el uso de agua a 63°C mejora la eficiencia del lavado ya que suaviza la grasa y rompe la tensión superficial de la capa de grasa en la piel (Bashor et al. 2004) La irradiación es el tratamiento más eficaz en la eliminación de agentes patógenos de la carne. Sin embargo, su uso es limitado debido a la preocupación de los consumidores acerca de los productos irradiados. La acción bactericida de la radiación ionizante se basa principalmente en daño al ADN bacteriano, el grado de daño es dependiente de la dosis; causa daño oxidativo a las membranas celulares lo cual interfiere con el metabolismo normal para la generación de energía, inhibe el crecimiento celular, e induce a la muerte (Dong 2013).

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La sensibilidad de los microrganismos a la irradiación puede variar de acuerdo a su complejidad, los virus tienen la mayor sensibilidad, seguidos por las esporas bacterianas, bacterias y hongos. Las bacterias en fase exponencial son más sensibles. La mayoría de los patógenos comunes en los alimentos como Campylobacter jejuni, E. coli O157:H7, Staphylococcus aureus, Salmonella spp., L. monocytogenes y Aeromonas hydrophila pueden disminuir significativamente o eliminarse con dosis bajas de irradiación (